INTRODUCCIÓN

Los picnogónidos de las aguas mexicanas se han documentado muy poco en la literatura, con nuevos registros esporádicos en el océano pacífico (PA) y el Golfo de México (GMx). Uno de los primeros registros publicados de picnogónidos del PA de México fue el de ^{Schimkewitsch (1893)}, quien citó tres especies (^{De León-Espinosa et al., 2021}). Durante la expedición de Allan Hancock entre 1883 y 1887, se capturaron algunos picnogónidos, pero solo se estudiaron años después, cuando ^{Hilton (1942a)} analizó las muestras y registró dos especies de dos géneros de Pycnogonida en el Golfo de California (GC).

Utilizando especímenes de la “colección Albatross” del Museo Peabody, ^{Hedgpeth (1948)} publicó un listado, que contiene 70 especies y 24 géneros, centrado en aguas intermareales y poco profundas de la región norte del GMx desde la costa de Florida y el Parque Nacional Dry Tortugas. Hedgpeth señaló que algunas de estas especies también estaban ubicadas en aguas mexicanas. Otros estudios en aguas poco profundas en la costa de Florida, E.E.U.U. (Stock, 1995; Child, 1979), produjeron varios registros adicionales, que se resumieron en un listado que contiene 31 especies y 14 géneros (^{Child, 1992}). Child también indicó que algunas especies de su lista se encontraron en aguas mexicanas. Tiempo después, ^{Munilla (2002)} publicó una actualización al listado de picnogónidos para aguas, tanto del PA como del GMx, el cual registra 42 especies, 17 géneros y 6 familias.

La exploración adicional de las orillas rocosas intermareales de las costas de Veracruz confirmó la presencia de Achelia sawayai Marcus, 1940 y de Anoplodactylus californicus Hall, 1912 (^{Vasallo et al., 2014}), mientras que Anoplodactylus batangrensis Helfer, 1938 se descubrió en aguas anquialinas de Yucatán (Álvarez y Ojeda, 2018) y se describió un nuevo registro para Baja California Sur (BCS), Eurycyde bamberi^{De León-Espinosa y De León-González, 2015}. Estos tres estados son parte de los principales puertos y regiones turísticas de México.

En expediciones a la zona batipelágica, se encontraron especímenes de Colossendeis tenera Hilton, 1943 en el PA desde el GC hasta aguas del estado de Colima, entre 750 y 2,054 m de profundidad, aumentando el conocimiento de su distribución y ecología (^{Hendrickx, 2020}). Asimismo, otra expedición por la parte sur del GC y el PA tuvo como objetivo recolectar simbiontes artrópodos meso y batipelágicos en un intervalo de profundidad entre 200 y 3600 m. Esta expedición produjo un nuevo registro de Bathypallenopsis calcanea (Stephensen, 1933) en aguas mexicanas (^{Gasca y William, 2018}).

El listado más reciente sobre picnogónidos mexicanos contiene 51 especies, con 24 registradas únicamente para BCS. Los autores incluyeron la descripción de dos nuevas especies para las aguas mexicanas -Tanystylum occidentalis (Cole, 1904) y Nymphon apheles Child, 1979 -junto con la redescripción de otras siete especies y un posible nuevo registro del género Tanystylum sp. (^{De León-Espinosa et al., 2021}).

El propósito de este estudio es actualizar la lista de picnogónidos en aguas mexicanas, así como estimar el potencial número total de especies que podrían encontrarse en la misma región.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó una investigación exhaustiva de la literatura para obtener registros de especies de picnogónidos de las aguas del PA y el GMx de México (^{Schimkewitsch, 1893}; ^{Hilton, 1939}, 1942a, ^1942b, 1942c, 1942d; Hedgepeth, 1948, 1954; ^{Stock, 1955}, 1986; ^{Child, 1973}, 1979, 1992, ²⁰⁰⁹; ^{Salazar-Vallejo y Stock, 1987}; ^{Müller, 1993}; ^{Monteforte y García-Gasca, 1994}; ^{Wicksten, 1996}; ^{Wright, 1997}; ^{Hendrickx y Brusca, 2002}; ^{Munilla, 2002}; ^{Hendrickx, 2005}, 2020; ^{Raiskii y Turpeava, 2006}; ^{Foster et al., 2007}; Munilla y Soler-Membrives, 2008; ^{Dietz et al., 2013}; ^{Corrales-López et al., 2014}; ^{Murtaugh y Hernández, 2014}; ^{Vasallo et al., 2014}; ^{De León-Espinosa y De León-González, 2015}; ^{Morales-Zárate et al., 2016}; Alvárez y Ojeda, 2018; Gasca y William, 2018; De León-Espinosa et al., 2021). También se registraron la profundidad, las ubicaciones y la distribución geográfica cuando estuvieron disponibles.

La validez taxonómica de los registros de los nombres de las especies en este listado obedece al registro mundial de especies marinas (World Register of Marine Species, WoRMS) de 2021 y a la PycnoBase (^{Bamber, 2021}). Para las referencias geográficas se adoptó la nomenclatura de ^{Munilla (2002)}.

Para mejorar la comprensión de los picnogónidos en las aguas mexicanas, y para estimar mejor la verdadera riqueza de sus especies, se calcularon las curvas de acumulación con Estimates (^{Colwell, 2012}). Para generar los datos, se cruzaron las veces en que se registró una especie en un estado mexicano en un solo año. Luego se crearon conjuntos de datos a nivel nacional, de los océanos (PA y GMx) y de datos para cada estado mexicano. Por último se extrapolaron las curvas de rarefacción para estimar el número esperado de especies.

Para ubicar los picnogónidos mexicanos, se trazaron mapas de todos los especímenes con georreferencias utilizando QGIS 3.18.12 ‘Zürich’ y la capa (Shapefile) “División política estatal” (^{CONABIO, 2008}). El mapa se dividió en tres porciones: una para el NE PA, otra para el PA tropical y la última para el GMx.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Listado. La Tabla 1 presenta una lista de especies de picnogónidos registradas en aguas mexicanas. Para cada especie enumerada se presentan detalles como el hábitat general, biología, la ubicación, coordenadas de recolección y la distribución. Se registraron diez familias: Ammotheidae, Ascorhynchidae, Callipallenidae, Colossendeidae, Endeidae, Nymphonidae, Pallenopsidae, Phoxichilidiidae, Pycnogonidae y Rhynchothoracidae. Una especie, Pigroromitus timsanus Calman, 1927, se registró como incertae sedis con respecto a su clasificación familiar. Dentro de estas familias se enumeran 19 géneros y 58 especies, aumentando en siete el número de especies conocidas en las aguas mexicanas. Cuatro de estas especies estaban presentes en ambos océanos (Anoplodactylus californicus, Pigrogromitus timsanus, Pycnogonum reticulatum Hedgepeth 1948 y Tanystylum duospinum^{Hilton, 1939}). En el GMx se registraron 25 especies y 37 en el PA. Se listan cinco holotipos de especies descritas en aguas mexicanas: (1) Anoplodactylus insignis (Hoek, 1881), Holotipo (♂) - Universidad de Miami, Gerda St. 1276; (2) Anoropallene palpida (Hilton, 1939), Holotipo (♂) - U.S.N.M. No. 79429, Velero III; (3) Ascorhynchus serratus^{Hedgpeth, 1948}, Holotipo (♀) - U.S.N.M. No. 81101; (4) Callipallene californiensis (Hall, 1913), Holotipo (♂) - N.M.N.H, Isla Espíritu Santo; y (5) Nymphon lituus Child, 1979, Holotipo (♀) - U.S.N.M. No. 169205.

Tabla 1 Especies registradas de Pycnogonida para aguas mexicanas, incluyendo hábitat, biología, ubicación, profundidad, zona geográfica y referencia bibliográfica. Para las referencias geográficas se adoptaron las abreviaciones de ^{Munilla (2002)}: A: Alabama, AA: anfiatlántico, AP: anfipacífico, B: Bélice, C: California, Ca: Caribe, Cosmop. Np., Cosmopolita, no en aguas polares, CR: Costa Rica, EP: Pacífico Este, F: Florida, GMx: Golfo de México, IM: Indo Mozambique, M: Mediterráneo, O: Oregon, PA: Pacífico, Pc: Pacífico Caribeño, Pc+p: Pp. Pacífico de Panamá, Panamá Caribeño y Pacífico, PAN: pantropical. T: Texas, t: tropical, WA: Atlántico occidental. Referencias citadas: (^{Alvarez y Ojeda, 20181}), (Child, 1979²; 1992³; 2009⁴), (^{Corrales-López et al., 20145}), (^{De León-Espinosa y De León-González, 20156}; De León-Espinosa et al., 2021⁷), (^{Dietz et al., 20138}), (^{Foster et al., 20079}), (^{Gasca y William, 201810}), (^{Hedgpeth, 194811};¹⁹⁵⁴¹²), (^{Hendrickx y Brusca 200213}; ^{Hendrickx 200514}; 2020¹⁵), (^{Hilton, 1942a16};^1942b17;1942c¹⁸), (^{Morales-Zarate et al., 201619}), (^{Monteforte y García-Gasca, 199420}), (Munilla, 2002²¹; Munilla y Soler-Membrives 2008²²), (^{Murtaugh y Hernández, 201423}), (^{Salazar-Vallejo y Stock, 198724}), (^{Schimkewitsch, 189325}), (Stock, 1955²⁶; 1986²⁷), (^{Vasallo et al., 201428}), (^{Wicksten, 199629}), (^{Wright, 199730}). 

De las 1351 especies de picnogónidos descritas a nivel mundial, 290 (^{Bamber et al., 2021}) son Ammotheidae, que representa la familia más diversa (^{Munilla y Soler-Membrives, 2008}). Esto es consistente con el listado actualizado, donde Ammotheidae también es la familia más diversa en aguas mexicanas, con 20 especies en 5 géneros. Phoxichilidiidae es la segunda familia más diversa en México, con 2 géneros y 13 especies, de las cuales 12 pertenecen al género Anoplodactylus Wilson, 1878 (Tabla 2).

Tabla 2 Riqueza de especies y géneros de familias mexicanas de Pycnogonida. 

La familia cosmopolita Nymphonidae es la segunda familia más diversa a nivel mundial con 272 especies (^{Munilla y Soler-Membrives, 2008}), la mayoría de las cuales están ubicadas dentro del género Nymphon Fabricius, 1794 (^{Bamber, 2021}). Este género está pobremente representado en México, con sólo cuatro especies registradas: Nymphon floridanum (^{Hedgpeth, 1948}) capturada en Yucatán, Nymphon lituus en Baja California (Child, 1979) y Guerrero (^{De León-Espinosa y De León-González, 2015}), Nymphon pixellae Scott, 1912 en GC (^{Hilton, 1942a}) y Nymphon apheles Child, 1979 (De León-Espinosa et al., 2021) en BCS.

Debido a su estilo de vida holobentónico, muchos de los picnogónidos se capturaron en asociación con otras especies bentónicas. Por ejemplo, Nymphon lituus y Nymphopsis duodorsospinosa Hilton, 1942 se capturaron entre comunidades macroalgales de Sargassum C. Agardh, 1820 y Padina Adanson, 1763. De la misma manera, se encontró a Anoplodactylus batangensis, A. maritimus Hodgson, 1914, A. pectinus^{Hedgpeth, 1948}, A. petiolatus (Krøyer, 1844), A. viridintestinalis (Cole, 1904), Achelia sawayai, Callipallene emaciate (Dohrn, 1881), Endeis spinosa (Montagu, 1808), Nymphopsis spinosissimum (Hall, 1912), Pycnogonum stearnsi Ives, 1883 y Tanystylum geminum Stock, 1954 colonizando la hierba marina Thalassia Banks ex König, 1805, comunidades intermareales y de algas verdes, laminariales y raíces de manglar.

En relaciones tróficas más complejas y probablemente ectoparasitarias (^{Dietz et al., 2018}), se recolectaron a Anoplodactylus insignis, A. viridintestinalis (Cole, 1904), Callipallene californiensis, Eurycyde bamberi, N. lituus, N. duodorsospinosa, Pycnogonum rickettsi Schmitt, 1934, Tanystylum californicum^{Hilton, 1939} y tres especies no identificadas del género Ammothella Verrill, 1900, Nymphon y Tanystylum Miers, 1879, las cuales se asociaron con briozoos, estrellas cesta, hidroides, esponjas, como parte de la epifauna de ostras perlíferas Pinctada mazatlanica (Habley, 1856) y Pteria sterna (Gould, 1851) o como epibiontes de la vieira gigante de pata de león Nodipecten subnodosus (Sowerby I, 1835). Se encontró a Ammothella spinifera Cole, 1904 parasitando al poliqueto Bispira melanostigma (Schmarda, 1861), y hubo un registro de Bathypallenopsis calcanea en una relación de comensalismo con la medusa Aeginura grimaldii (Maas, 1904). Se pueden encontrar detalles adicionales y referencias de esta diversidad de asociaciones en la Tabla 1.

La profundidad varía para la mayor parte de las especies registradas, con un intervalo de 0-64 m. El registro más profundo en aguas mexicanas fue el de Colossendeis tenera, que se encontró ente 2038 y 2054 m en el PA noreste de Baja California (^{Hendrickx, 2020}). Como resultado de la exploración submarina en aguas del GC, se reportó B. calcanea en BCS (^{Gasca, 2018}), además del registro reciente de C. tenera en el mismo estado. La diversidad de BCS ha aumentado de 24 especies (^{De León-Espinosa et al., 2021}) a 26, y dos especímenes no identificados que se encontraron en la región permanecen sin descripción.

Los lugares más usuales y exitosos para encontrar picnogónidos son diversos e incluyen las orillas costeras, bahías, lagunas, arrecifes, playas de coral y aguas intermareales y de incrustamiento. Además, se ha mostrado que algunos picnogónidos pueden recolectarse mediante la provisión de un sustrato artificial con cestas de ostras, como en el caso de T. californicum (^{Murtaugh y Hernández, 2014}). La búsqueda de picnogónidos en el océano profundo no ha sido muy estudiada por los enormes desafíos que representa. Es técnicamente difícil alcanzar ecosistemas batipelágicos y abisales como los respiraderos, riscos y fosas hidrotermales. Si bien existen estos desafíos, debe promoverse la exploración submarina, pues hay una escasez de conocimiento sobre estas zonas (^{Schnabel et al., 2020}). También se sabe que los picnogónidos pueden sumergirse más profundo, pero ha habido pocas capturas, aumentando la endemicidad reportada en las zonas batiales y abisales (^{Raiskii, 2006}).

De los 17 estados que componen el litoral mexicano, 14 han sido explorados en búsqueda de picnogónidos. La mayoría de los registros son de aguas de BCS, Sonora y QROO, mientras que los estados menos estudiados son Tamaulipas, Nayarit y Colima (Figura 1). Las aguas de BCS y Sonora forman parte del GC, y esta importante ecorregión alberga la diversidad más alta de picnogónidos estudiados en México.

Figura 1 Número de especies registradas por estado en México. 

Desafortunadamente, esta región también padece problemas ambientales con contaminantes como metales, metaloides, arsénico, selenio, fertilizantes, pesticidas, aguas residuales de ganadería, la descarga de componentes eutróficos de criaderos de camarones -los cuales contribuyen a la elongación de etapas hipóxicas o anóxicas y a ecosistemas en parche, tanto en el agua como en la biota- y la presencia de floraciones de algas nocivas, todo esto debido a la frecuente actividad antropogénica (^{Páez-Osuna et al., 2017}). Un problema adicional para muchas especies de picnogónidos es la zona de mínimo oxígeno (ZMO) en el PA del este. Esta amplia área frente a la costa oeste de México lleva a un agotamiento del oxígeno disuelto a medida que la profundidad aumenta, amenazando la diversidad de organismos encontrados en este intervalo batimétrico (^{Luch-Cota et al., 2007}).

Registros dudosos. Durante la búsqueda de registros de picnogónidos mexicanos, se encontraron algunas inconsistencias en la literatura y las bases de datos, las cuales se describen en la Tabla 3. Por ejemplo, se les asignaron nombres taxonómicos no publicados a tres especies en el Museo Nacional de Historia Natural (NMNH), en la Base de Datos de la Colección de Zoología Invertebrada del Instituto Smithsoniano (2020), y no hay especímenes adicionales disponibles para ser estudiados.

Tabla 3 Inconsistencias registradas en diez registros/capturas de picnogónidos en aguas mexicanas. EP: Pacífico Este, GMx: Golfo de México, NWA: Noroeste del Atlántico, SWA: Suroeste del Atlántico. Referencias bibliográficas: (Child, 1979¹; 2009²), (^{Fabrizio et al., 20193}), (^{Hedgpeth, 19484}), (^{Hendrickx, 20205}), (^{Hilton, 19396}), (^{Raiskii, 20067}). 

Dos de las especies registradas en la literatura fueron identificadas de manera no concluyente: Tanystylumsp. (^{Wicksten, 1996}) y Tanystylum sp. (^{De León-Espinosa et al., 2021}). La primera fue sugerida como un nuevo registro en el PA por Child C.A., con semejanza taxonómica a una especie de Panamá, aunque los datos complementarios no se publicaron; y se concluyó que la segunda no podía describirse debido a sus diferencias morfológicas con otras especies de Tanystylum.

De acuerdo con el listado de ^{Munilla (2002)}, Achelia chelata fue reportada por ^{Hilton en 1939} como una especie mexicana en las aguas costeras de Veracruz, aunque en realidad era de la localidad de Vera Cruz en California, E.E.U.U. Por lo tanto, este registro no cuenta como mexicano y no se incluyó en el presente listado.

Ammothella appendiculata (Dohrn, 1881) fue presuntamente registrada en aguas de QROO por Child, 1979 y ^{Hedgpeth, 1948} (Munilla, 2022), pero dichos registros no figuran en los documentos originales. El registro más cercano de A. appendiculata es de Texas, E.E.U.U (^{Child, 2009}). Debido a la proximidad geográfica con Tamaulipas, esta especie puede estar presente en aguas mexicanas, pero, dado que no se trata de un registro confirmado, no se incluyó en el listado. Rhynchothorax percivali Clark, 1976 se registró anteriormente en México (Munilla y Soler-Membrives, 2008), pero no había información sobre la ubicación ni una referencia clara de dónde encontrarla. Sin embargo, se incluyó en nuestro listado, con el ánimo de que estudios futuros esclarezcan este asunto.

Los siguientes registros también son cuestionables. ^{Raiskii y Turpeava (2006)} listaron las especies E. spinosa (3 - 5000 m) y A. maritimus (0 - 4379 m) en el NWA del GMx. Ya existían registros de estas especies, pero solo para aguas someras. Se registraron dos especies adicionales - Ascorhynchus ovicoxa Stock, 1975 (340 - 2223 m) y A. armatus (Wilson, 1881) (39 - 3515 m) - en el mismo rango geográfico; estos podrían ser nuevos registros para aguas mexicanas, pero, como no se describen referencias geográficas precisas, no se incluyeron en el listado.

Análisis de datos. La mayoría de los conjuntos de datos para cada estado eran demasiado pequeños para ser computados por Estimates o el distanciamiento de nudos requerido para extrapolar las muestras hacía que los resultados fueran estadísticamente insatisfactorios en términos de representatividad. Solo BCS y QROO, junto con cada conjunto de datos de los océanos y nacionales, fueron efectivamente computados y graficados (Figura 2).

Figura 2 Curvas de acumulación de especies: A) Nacional; B) Océano PA; C) Océano GMx; D) BCS; E) QROO. 

Ninguna de las curvas de rarefacción alcanzó la asíntota, lo que indica que hay necesidad de recolección adicional para representar mejor la verdadera diversidad. La asíntota en la curva de rarefacción nacional se predijo por debajo de las 140 especies, y las que se han recolectado hasta el momento representan la mitad del estimado. Se espera que la asíntota del PA sea de 80 especies, lo cual también representa el doble de los registros documentados en la actualidad. En contraste, la asíntota del GMx se proyecta cerca de las 100 especies, que es cinco veces el número actual de especies documentadas. Finalmente, las asíntotas de BCS y QROO se estiman en cerca de 40 y 60 especies respectivamente; a BCS le falta solo un tercio de las especies para alcanzar dicho nivel, y la predicción de QROO es aproximadamente seis veces las especies actuales. Estas estimaciones indican que los esfuerzos de recolección y la ocurrencia de especies a nivel nacional, por océano (PA y GMx) y en BCS y QROO son insuficientes en la actualidad para describir cabalmente la diversidad de picnogónidos mexicanos. Las curvas de rarefacción también indican que se debe realizar mucho más de trabajo de campo para estimar mejor la verdadera diversidad de picnogónidos en aguas mexicanas.

Las referencias geográficas se documentaron con mayor frecuencia y minucia en estudios que cubren el GC que en aquellos realizados en el NE PA tropical o el GMx. Esto se hizo evidente cuando se mapearon los individuos georreferenciados con QGIS (Figura 3). Hay 13 géneros distribuidos en el mapa GC en comparación con los 8 mapeados en el NE PA tropical y los 3 registrados en el GMx. La carencia de referencias geográficas claras en los sitios de captura es otra área de oportunidad para superar e incrementar el conocimiento sobre la distribución de estas especies en aguas mexicanas.

Figura 3 Mapas de distribución de géneros de Pycnogonida: A) Achelia, Ammothea, Ammothella, Pycnogonum; B) Anoplodactylus; C) Anoropallene, Bathypallenopsis, Pallenoides, Rhynchothorax; D) Callipallene; E) Colossendeis, Eurycyde, Pigrogromitus, Tanystylum; F) Nymphon, Nymphopsis. 

CONCLUSIONES

El número de especies de picnogónidos que se registraron en aguas mexicanas aumentó de 51 a 58. Se conocen algunos aspectos de la biología básica de los picnogónidos, pero aún hay mucho por descubrir. Por ejemplo, existen registros de su comensalismo y relaciones parasitarias con otros grupos biológicos, pero no hay explicación para la manera en que estas relaciones funcionan tanto en aguas someras como a grandes profundidades. Este intervalo de profundidad sugiere una gran flexibilidad en sus hábitos o justifica la necesidad de estudios taxonómicos más detallados que utilicen caracterización molecular.

Dada la intermitencia de los esfuerzos de recolección y la inconsistencia en la georreferenciación de especímenes, se identificaron registros dudosos de distribución. Si estos especímenes se reexaminaran con mayor cuidado, el número de especies mexicanas podría aumentar. En general, la diversidad actual descrita en México representa 4,3 % de las especies a nivel mundial, debido a que el número proyectado de especies en el país es de 140, este cálculo tiene el potencial de aumentar 10 %.

Es claro que las principales regiones portuarias de México en términos económicos son los lugares en los que se concentró la mayoría de los esfuerzos de recolección. Esto muestra la necesidad de explorar nuevas áreas como los estados de Michoacán, Chiapas y Tabasco, que no cuentan con registro alguno de este grupo en la actualidad. Junto a este aumento en los esfuerzos, se debe prestar mayor atención al etiquetado de especímenes, dado que algunas referencias geográficas no fueron claras. Para acompañar estos datos, podrían añadirse georreferencias para proyectar mejores mapas, en aras de entender los patrones ecológicos y de distribución de estas especies.