Diseño experimental

Para evaluar el efecto de la pluma turbia del Canal del Dique en la sobrevivencia y respuestas fisiológicas de corales hermatípicos (i.e., constructores de arrecife), se realizó un trasplante recíproco con fragmentos de la especie Orbicella faveolata entre dos sitios con diferente grado de exposición a la pluma del Dique. El Canal del Dique es un brazo artificial del río Magdalena que descarga copiosas cantidades de agua dulce (~500 m³ s^-1) con elevada carga de sedimentos (~24 000 t d^-1) en la bahía de Cartagena, los cuales han aumentado respectivamente cerca de 30 % y 50 % durante las últimas décadas (^{Restrepo et al., 2016}). Se escogió a O. faveolata como indicadora del efecto de la pluma turbia del Dique sobre los corales del arrecife Varadero debido al amplio conocimiento que se tiene sobre las respuestas fisiológicas de esta especie (^{Rowan et al., 1997}; ^{Warner et al., 2006}; ^{Colombo-Pallotta et al., 2010}; ^{Kemp et al., 2015}; ^{Scheufen et al., 2017}a, 2017b), su amplia distribución y dominancia en los arrecifes del Caribe siguiendo un patrón más o menos constante en el perfil vertical (^{Weil y Knowlton, 1994}; ^{Pandolfi y Budd, 2008}), y la posibilidad de medir respuestas precisas de foto-aclimatación debido a su morfología plana a meso escala que evita la formación de gradientes lumínicos internos.

El sitio Varadero (VAR) se encuentra dentro del arrecife con el mismo nombre, el cual tiene una extensión aproximada de 1 km² (^{Lopez-Victoria et al., 2015}; ^{Pizarro et al., 2017}) y está ubicado cerca del estrecho de Bocachica, hacia el sur de la bahía de Cartagena (10° 18’ 23.3” N, 75° 35’ 08.0” W) (Figura 1). El arrecife en general es altamente turbio debido a su cercanía (6 km al oriente) a la desembocadura del Canal del Dique en la bahía de Cartagena y a la influencia directa de su pluma, cuyos sólidos en suspensión están compuestos principalmente por limos y arcillas (^{Lonin et al., 2004}). La cobertura coralina en Varadero es baja por debajo de los 12 m (1-5 %). Por encima de esta profundidad, colonias masivas de algunas especies (e.g., Orbicella faveolata) se vuelven gradualmente más abundantes, alcanzando la máxima cobertura coralina entre 3 y 8 m. La porción más somera del arrecife se encuentra en buenas condiciones en términos de cobertura de coral vivo (50-60 % a 6 m de profundidad) (Pizarro et al., 2017).

El sitio Isla Grande norte (IGN) está ubicado 21 km al suroccidente de Varadero en el Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo (PNNCRSB) (10° 11’ 12.1” N, 75° 44’ 43.0” W) sobre una red de arrecifes reticulados que en conjunto conforma una de las áreas coralinas más desarrolladas en Colombia (^{Díaz et al., 2000}). El agua alrededor de IGN es predominantemente clara debido a una menor influencia de la pluma del Dique comparado con VAR (Figura 1). Sin embargo, IGN así como el resto de los arrecifes en el PNNCRSB son ocasionalmente sometidos a estrés crónico por la pluma del Dique con una concentración de partículas en suspensión que excede 10 mg cm^-2 d^-1 (valor de referencia o umbral para aguas arrecifales saludables) (^{Rogers, 1990}; ^{Henao-Castro, 2013}; ^{Restrepo et al., 2016}). El área coralina de la que hace parte IGN contiene terrazas de origen kárstico con porciones parcialmente emergidas y exuberante crecimiento coralino con colonias masivas que dominan en aguas poco profundas y morfologías incrustantes o costrosas dominando por debajo de los 12 m. Cabe resaltar que la cobertura de coral vivo en esta área coralina ha disminuido drásticamente durante las últimas décadas debido a perturbaciones de origen natural y antrópico, incluyendo la reducción de la calidad del agua asociada a las descargas continentales del Canal del Dique (Díaz et al., 2000; Restrepo y Alvarado, 2011; Restrepo et al., 2016).

Figura 1 Área de estudio indicando la ubicación de los dos sitios de trasplante (círculos rojos). Modificada de: Google, Maxar Technologies. 

La profundidad elegida para los trasplantes recíprocos fue 3.5 m en VAR y 12 m en IGN; ambas localidades expuestas a una irradiancia total similar como resultado de las propiedades ópticas locales del agua. Las profundidades se escogieron a partir de análisis preliminares del coeficiente de atenuación vertical de luz difusa en cada sitio (K _d), obtenidos luego de medir la variación en intensidad de luz en el gradiente de profundidad utilizando el sensor de luz corregido por coseno de un fluorómetro sumergible (Diving PAM, Walz). El K _d resulta de los efectos combinados de absorción y dispersión de luz asociados a la concentración de material orgánico disuelto y partículas en suspensión, siendo un buen indicador de las propiedades ópticas del agua en cada sitio (^{Kirk, 2011}).

En octubre de 2016 se recolectaron en cada localidad tres fragmentos de aproximadamente 10 cm² de los bordes libres de 15 colonias saludables de la especie O. faveolata (N = 45). Las colonias donantes se escogieron aleatoriamente a una profundidad constante en cada sitio (3.5 m en VAR y 12 m en IGN). Los fragmentos se pegaron con masilla epóxica no-tóxica (Z-Spar A-788 epoxy) a acoples removibles de PVC (Figura 2a), los cuales fueron insertados en tubos de PVC anclados a un bloque de cemento ubicado a la misma profundidad que las colonias donantes (Figura 2b). Luego de un período de recuperación y aclimatación a las condiciones locales de dos semanas, un igual número de fragmentos (n= 15) fue trasplantado desde su sitio de origen al sitio turbio (VAR) y claro (IGN) (i.e., VAR→VAR, VAR→IGN, IGN→IGN, IGN→VAR). Una serie de análisis fisiológicos se realizaron antes (T₁) y siete meses después del trasplante, en mayo de 2017 (T₂). Números variables de muestras para realizar dichos análisis fueron obtenidas a partir de 15 fragmentos en el T₁ y a partir de los fragmentos sobrevivientes en el T₂ en cada sitio (Tabla 1). Se cuantificó la tasa de sobrevivencia de corales en cada sitio en el T₂ a partir de inspecciones visuales de los fragmentos.

Figura 2 Fragmentos de corales utilizados en el experimento de trasplante. a) Fragmento pegado a un acople removible de PVC. b) Bloque de cemento donde se anclaron los acoples con corales (se utilizaron varios bloques similares para acomodar los 45 fragmentos obtenidos inicialmente en cada sitio). 

Tabla 1 Parámetros fisiológicos evaluados en los fragmentos de corales de cada sitio de trasplante y tiempo de muestreo. 

Variables ambientales

Durante el experimento de trasplante se monitoreó la temperatura cada 30 min con registradores de temperatura automáticos (Hobo UA-002-64, Onset Computer Corporation) y la intensidad lumínica cada 10 min con sensores de luz corregidos por coseno (Odyssey PAR, Dataflow Systems). Los sensores de luz fueron previamente calibrados contra un sensor de luz corregido por coseno de referencia (LI-1400, Li-COR). Una serie de réplicas del K _d se tomaron en el T₁ y en el T₂ en VAR (n = 26 y n = 23) y en IGN (n = 13 y n = 14, respectivamente).

Propiedades ópticas y estructurales del tejido coralino

El contenido de clorofila a (Chla) en corales se midió espectrofotométricamente con un espectrómetro modular (Flame-T-UV-VIS, Ocean Optics Inc.), utilizando las ecuaciones de ^{Jeffrey y Humphrey (1975}). Los pigmentos se extrajeron utilizando una mezcla de acetona / dimetilsulfóxido (95:5 vol / vol) (^{Iglesias-Prieto y Trench, 1994}), a partir de muestras de tejido coralino previamente extraídas con una pistola de aire conectada a un tanque de buceo y homogeneizadas con un homogeneizador de tejido (Tissue-tearor, BioSpec Inc.).

La capacidad de absorción de luz del tejido coralino in vivo se estimó espectrofotométricamente utilizando un equipo modular (Flame-T-UV-VIS, Ocean Optics Inc.), siguiendo la metodología de ^{Enríquez et al. (2005)} y ^{Vásquez-Elizondo et al. (2017)}. La porción del espectro lumínico reflejado, Reflectancia (R), se utilizó para calcular la fracción de luz incidente absorbida por el tejido coralino, Absorptancia (A), según la ecuación A = 1-R; asumiendo que la transmisión de luz en el esqueleto coralino tiende a cero. El coeficiente específico de absorción de la Chla (a _Chla *) se utilizó como descriptor de la eficiencia de absorción de luz de pigmentos fotosintéticos in vivo. Este parámetro se calculó siguiendo la metodología de Enríquez et al. (2005) a partir de la ecuación a _Chla * = (D ₆₇₅ / ρ) * ln10; donde D ₆₇₅ es el valor de absorbancia estimada del tejido coralino a 675 nm, correspondiente al pico de absorción de la Chla, y ρ es el contenido de pigmento por área de tejido coralino proyectada (mg Chla m^-2).

Propiedades fotosintéticas de los corales

Se estimaron parámetros fotosintéticos a partir de curvas de fotosíntesis vs irradiancia (curvas PE). Las curvas PE se realizaron en condiciones controladas de laboratorio utilizando una cámara acrílica con cuatro compartimientos herméticos de ~600 ml cada uno, equipados con sensores ópticos de O₂ de alta sensibilidad (FireSting, Pyroscience GmbH). Las colonias de O. faveolata provenientes de cada sitio y tiempo de muestreo se expusieron de forma incremental a diez niveles de luz comprendidos entre 0 y ~1400 μmol quanta m^-2 s^-1, con intervalos de 10 min, medidos previamente con el sensor de luz del Diving-PAM. La luz fue suministrada con cuatro lámparas LED regulables de 16W (UL PAR38, LED Wholesalers Inc) controladas en modo continuo con un software personalizado que permitía modular intensidad y tiempo de iluminación. El agua previamente filtrada (0.45 μm) utilizada en las incubaciones se mantuvo en agitación con agitadores magnéticos, a una temperatura constante de 28 °C con un termocirculador (Isotemp, Fisher Scientific) conectado a la cámara de acrílico. La tasa de respiración (R _d) se calculó en oscuridad, a partir del consumo promedio de oxígeno antes y después de la exposición a los niveles de luz. La fotosíntesis máxima (P _max) se calculó a partir del promedio de producción de O₂ en intensidades de luz excediendo el punto de saturación (E _k). La eficiencia fotosintética (α) se calculó a partir de la pendiente de la fase lineal de la fotosíntesis a intensidades de luz sub-saturantes. El punto de compensación (E _c) correspondió a la intensidad de luz donde la tasa de fotosíntesis bruta igualó la respiración (^{Osinga et al., 2012}). Los parámetros fotosintéticos se normalizaron por unidad de área, calculada con la técnica del papel de aluminio (^{Marsh, 1970}).

Se realizaron mediciones de fluorescencia de Chla in situ, en días con poca nubosidad, utilizando un fluorómetro sumergible con pulso de amplitud modulada (Diving-PAM). La eficiencia fotoquímica efectiva del fotosistema II (PSII) (ΔF/F _m’) se midió a mediodía, durante el pico de máxima intensidad lumínica, y la eficiencia fotoquímica máxima del PSII (F _v/F _m) se registró al atardecer. La máxima presión de excitación sobre el PSII (Q _m) se calculó según la ecuación: Q _m = 1 - [(ΔF/F _m’) / (F _v/F _m)] (^{Iglesias-Prieto et al., 2004}). Los datos de fluorescencia de Chla sólo se estimaron al final del experimento de trasplante en los corales de O. faveolata sobrevivientes de cada sitio (T₂).

Análisis estadístico

Para responder a la pregunta: ¿son las tasas de sobrevivencia de corales de Varadero diferentes a las de corales de sitios con aguas claras?, se evaluaron las tasas de sobrevivencia de O. faveolata al final del experimento en cada sitio de trasplante, considerando el origen de los fragmentos coralinos. Adicionalmente, para estandarizar la ventaja de sobrevivencia de corales nativos de un sitio específico sobre corales provenientes del sitio opuesto, las diferencias en sobrevivencia se dividieron sobre el promedio en cada sitio de trasplante (^{Hereford, 2009}). Por ejemplo, para comparar la sobrevivencia de corales nativos de VAR sobre los corales nativos de IGN trasplantados a IGN, se substrajo la proporción de corales sobrevivientes nativos de VAR de la proporción de corales sobrevivientes nativos de IGN y se dividió el producto por el promedio de sobrevivencia de sobrevivencia de corales provenientes de ambos sitios transplantados a IGN.

Para responder a la pregunta: ¿pueden corales de Varadero aclimatarse a condiciones de aguas claras, así como corales de aguas claras aclimatarse a las condiciones turbias de Varadero?, se utilizaron únicamente los datos fisiológicos obtenidos al final del experimento de trasplante (T₂), teniendo en cuenta el lugar de procedencia de los fragmentos en cada sitio de trasplante. Se examinó la normalidad (test de Shapiro-Wilks) y homogeneidad de varianza (test de Levene) con nivel de significancia (alfa) de 0.05 para determinar el tipo de estadística inferencial en cada una de las variables (^{Sheskin, 2003}). En las variables cuyos sets de datos no cumplieron con los supuestos de estadística paramétrica (Chla, a _Chla *, P_max, F _v/F _m, ∆F/F _m’, Q _m) se utilizó la prueba no-paramétrica de Kruskal-Wallis para evaluar el efecto del sitio de origen y de destino. En los sets de datos que cumplieron con los supuestos de estadística paramétrica (A, α, E _c, E _k, R _d) se utilizó un análisis de varianza de dos vías (ANOVA²) (Sheskin, 2003).

Con el fin de responder a la pregunta: ¿cómo es la variabilidad fisiológica temporal de corales en Varadero, relativa a la de corales provenientes de arrecifes con aguas claras?, se utilizaron los datos fisiológicos medidos en corales nativos de cada sitio al inicio (T₁) y al final del experimento de trasplante (T₂). Similar al análisis estadístico realizado para responder a la pregunta anterior, se utilizó la prueba no-paramétrica de Kruskal-Wallis en sets de datos que no cumplieron los supuestos (Chla y a _Chla *) y un ANOVA² en sets de datos que cumplieron los supuestos de estadística paramétrica (A, α, E _c, E _k, R _d, P_max).

Los K _d’s obtenidos en cada sitio y tiempo de muestreo se compararon utilizando la prueba no-paramétrica de Kruskal-Wallis. La temperatura media diaria y la cantidad de luz diaria integrada se compararon entre sitios utilizando la prueba no-paramétrica de Mann-Whitney, teniendo en cuenta que estas variables no cumplieron con los supuestos de estadística paramétrica (^{Sheskin, 2003}). Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el entorno de programación R versión 3.6.1 (R ^{Core Team, 2015}).

Variables ambientales

El coeficiente de atenuación vertical de luz difusa (K _d) osciló entre 0.26 y 0.80 m^-1 en VAR y entre 0.15 y 0.20 m^-1 en IGN. Los K _d estimados fueron significativamente superiores en VAR (H₍₁₎ = 51.55, p < 0.001), donde además se registró un incremento significativo de K _d en T₂ (0.51 ± 0.13 m^-1, promedio ± D.E.) respecto al T₁ (0.35 ± 0.08 m^-1) (H₍₁₎ = 5.59, p = 0.02). En IGN los K _d fueron constantes en ambos tiempos de muestreo (0.17 ± 0.01 m^-1 en T₁ y T₂) (H₍₁₎ = 1.85, p = 0.174). Durante los dos tiempos de muestreo se detectó una fuerte estratificación de la columna de agua en VAR, caracterizada por una mayor atenuación de luz incidente producida por una capa de agua superficial de ~1m de profundidad altamente turbia. Se estimó que la capa turbia superficial podía atenuar hasta el 90 % de luz incidente (Figura 3a). La irradiancia diaria integrada fue levemente inferior y más variable temporalmente en VAR (2.03 ± 1.32 mol quanta m^-2 d^-1) que en IGN (2.17 ± 0.91 mol quanta m^-2 d^-1) (U = 40976, p < 0.001) (Figura 3b). La temperatura promedio diaria fue similar en VAR e IGN (28.77 ± 1.06 °C y 28.62 ± 0.79 °C, respectivamente) (U = 13244, p = 0.487).

Figura 3 Variabilidad del K _d e irradiancia en VAR (café) e IGN (azul). a) Gradiente lumínico vertical medido en T₁ (triángulos) y T₂ (círculos), resaltando la fuerte atenuación producida por la capa de agua superficial en VAR (sombreado café). El recuadro muestra un boxplot con los K _d’s calculados para cada sitio y tiempo de muestreo. b) Histograma con la frecuencia relativa de irradiancia diaria integrada. El recuadro muestra un boxplot con los valores de irradiancia diaria integrada en cada sitio durante el experimento de trasplante. 

Sobrevivencia de corales

Tanto los corales nativos como los provenientes de IGN presentaron una sobrevivencia de 100 % en VAR. Lo anterior sugiere que los corales nativos de VAR no tuvieron ninguna ventaja de sobrevivencia respecto a los corales provenientes de IGN. En IGN, los corales nativos presentaron una sobrevivencia de 80 % mientras que los corales provenientes de VAR mostraron una sobrevivencia de 60 % (Figura 4). Se estimó que en IGN los corales nativos tuvieron una ventaja de sobrevivencia de 29 %, respecto a los provenientes de VAR.

Figura 4 Sobrevivencia de corales en cada sitio de trasplante de acuerdo con su lugar de procedencia. Colores sólidos indican corales nativos y colores con cuadrícula indican corales provenientes del sitio opuesto. El texto sombreado indica el lugar de procedencia de los fragmentos sobrevivientes. 

Propiedades ópticas y estructurales del tejido coralino

El contenido de clorofila varió entre 109.33 ± 26.96 y 195.27 ± 37.61 mg Chla m^-2 en corales trasplantados a VAR y entre 91.36 ± 44.15 y 135.78 ± 51.04 mg Chla m^-2 en corales trasplantados a IGN (Tabla 1). Los corales trasplantados a VAR tuvieron mayor contenido de clorofila que los corales trasplantados a IGN (H₍₁₎ = 8.23, p = 0.004) (Figura 5), diferencia que incluso aumentó en el T₂ de muestreo (H₍₁₎ = 5.29, p = 0.021) (Figura 6). No se observó un efecto significativo del sitio de origen sobre el contenido de clorofila en corales trasplantados a cada sitio (H₍₁₎ = 2.96, p = 0.085). El coeficiente específico de absorción de la Chla (a _Chla *) varió entre 0.013 ± 0.002 y 0.020 ± 0.002 m² mg Chla ^-1, y entre 0.019 ± 0.007 y 0.041 ± 0.016 m² mg Chla ^-1 en corales trasplantados a VAR e IGN, respectivamente (Tabla 1). Las diferencias en a _Chla * indican que los corales trasplantados a IGN fueron más eficientes en absorción de luz por unidad de pigmento que los trasplantados a VAR (H₍₁₎ = 8.22, p = 0.004) y que esta diferencia pudo estar relacionada con el lugar de procedencia de los trasplantes (H₍₁₎ = 4.05, p = 0.044) (Figura 5). Adicionalmente, la reducción de a _Chla * en el T₂ de muestreo en corales de ambos sitios (H₍₁₎ = 4.00, p = 0.045) (Figura 6), indica que la eficiencia de absorción de luz fue variable temporalmente. La absorción de luz del tejido coralino in vivo, Absorptancia (A), varió entre 81 y 88 % en VAR y entre 85 y 91 % en IGN (Tabla 1). No se observaron diferencias significativas en A entre sitios de muestreo al final del experimento de trasplante (F_{(1, 29)} = 1.34, p = 0.256) (Figura 5), ni entre tiempos de muestreo en cada sitio (F_{(1, 26)} = 0.14, p = 0.706).

Figura 5 Variabilidad de respuestas fisiológicas de corales en los dos sitios de trasplante, teniendo en cuenta su lugar de procedencia (respuestas de corales nativos de VAR se muestran en color café y de corales nativos de IGN en color azul). Los valores corresponden a los promedios ± E.E. 

Propiedades fotosintéticas de los corales trasplantados

Los parámetros fotosintéticos derivados de las curvas PE tuvieron similares rangos de variación en los corales trasplantados a ambos sitios (Figura 5) y no se detectaron diferencias significativas en la eficiencia fotosintética, α (F_{(1, 22)} = 0.08, p = 0.773), punto de compensación, E _c (F_{(1, 22)} = 0.18, p = 0.672), punto de saturación, E _k (F_{(1, 22)} = 0.15, p = 0.701), fotosíntesis máxima, P _max (H₍₁₎ = 0.002, p = 0.956) y tasas de respiración, R _d (F_{(1, 22)} = 0.04, p = 0.833). En el T₂ de muestreo, se observó un aumento significativo en α (F_{(1, 24)} = 7.38, p = 0.012) y R _d (F_{(1, 27)} = 20.59, p < 0.001) respecto a T₁, así como una reducción en E _k (F_{(1, 24)} = 46.58, p < 0.001) y P _max (F_{(1, 27)} = 5.94, p = 0.022) en ambos sitios de trasplante (Figura 6). Algunos de los parámetros derivados de la fluorescencia de Chla, evaluados únicamente al final del experimento de trasplante, evidenciaron claras diferencias entre sitios (Figura 5). La máxima eficiencia fotoquímica del PSII registrada al atardecer (F _v/F _m) (H₍₁₎ = 24.15, p < 0.001) y la eficiencia fotoquímica efectiva del PSII registrada a mediodía (∆F/F _m’) (H₍₁₎ = 5.91, p = 0.015) fueron significativamente mayores en corales trasplantados a IGN. El rango de variación de Q _m fue similar en ambos sitios (H₍₁₎ = 1.27, p = 0.259) (Figura 5, Tabla 1).

Figura 6 Variación temporal de respuestas fisiológicas de corales en los dos sitios de trasplante (VAR en café e IGN en azul). Los cambios son relativos a los valores obtenidos en el T₁. 

Atenuación de luz por la pluma turbia del Dique

La fuerte estratificación de la columna de agua observada en Varadero, también registrada en estudios previos (^{Pizarro et al., 2017}; ^{López-Londoño et al., 2021}), resulta de la presencia de dos capas de agua con diferentes propiedades (e.g., salinidad y temperatura), asociadas al flujo continuo de aguas dulces del Canal del Dique en la superficie y a una capa de agua oceánica subsuperficial más densa (^{Lonin et al., 2004}). Los sedimentos provenientes de la pluma turbia del Dique, principalmente limos y arcillas, tienden a quedar atrapados en la capa de agua superficial, menos densa que las aguas oceánicas subsuperficiales, donde hay suficiente turbulencia para mantenerlos suspendidos (Lonin et al., 2004). Adicionalmente, la presencia de La Escollera (rompeolas sumergido) en la boca norte de la bahía de Cartagena (Bocagrande), actúa como pared que limita el flujo de aguas oceánicas densas hacia el interior de la bahía, favoreciendo el empuje continuo del agua turbia superficial hacia fuera de la bahía (^{Molares y Mestres, 2012}). La estratificación vertical, junto con el flujo continuo de la capa turbia superficial parecen favorecer el aislamiento del arrecife Varadero de la influencia directa de las aguas dulces del Canal del Dique. Sin embargo, tal estratificación tiene un impacto crítico en la disponibilidad de energía lumínica para los corales ya que sólo la capa turbia superficial puede atenuar cerca del 90 % de la radiación solar incidente. El K _d de IGN, aunque no mostró una importante variación temporal, si fue notablemente superior al registrado en otros arrecifes de aguas claras (e.g., 0.06 en Curazao: ^{Vermeij y Bak, 2002}), indicando mayor atenuación vertical de luz potencialmente asociada con las descargas de agua del Canal. Lo anterior destaca la influencia de la pluma turbia del Dique a una distancia considerable de su desembocadura, condición que puede estar relacionada con el deterioro generalizado de los arrecifes coralinos en el PNNCRSB (^{Restrepo et al., 2006}; Restrepo y Alvarado, 2011).

Las condiciones en Varadero favorecen la sobrevivencia de corales en áreas someras

Aunque las condiciones en Varadero son típicamente consideradas sub-óptimas para el desarrollo coralino (e.g., elevada turbidez, poca disponibilidad de luz y alta sedimentación) (^{Kleypas et al., 1999}; ^{Weber et al., 2012}), los fragmentos de coral de la especie indicadora O. faveolata trasplantados a este sitio evidenciaron las menores tasas de mortalidad (0 %), independiente de su lugar de procedencia. Este resultado sugiere que la elevada sobrevivencia de corales en VAR comparada con la de los trasplantados a IGN, parece no estar relacionada con algún rasgo adaptativo de corales nativos de Varadero y que son las condiciones ambientales locales las que determinan diferencias en las tasas de sobrevivencia. La elevada sobrevivencia de corales en VAR puede obedecer a la interacción de dos factores: 1) reducción del estrés lumínico sobre la maquinaria fotosintética de las algas simbiontes (zooxantelas) como resultado del efecto atenuador de luz de la pluma turbia del Dique, lo cual puede conducir a un aumento en la cantidad de energía derivada de la fotosíntesis disponible para el coral en zonas someras del arrecife (^{Fisher et al., 2019}; ^{López-Londoño et al., 2022}); y 2) acceso a nutrientes y energía por heterotrofía, compensando la poca disponibilidad de luz y el limitado potencial autotrófico (^{Anthony y Fabricius, 2000}; ^{Hoogenboom et al., 2010}; Fabricius, 2011).

Es probable que la mayor mortalidad de corales en IGN, la cual es consistente con el deterioro generalizado de los arrecifes coralinos en todo el PNNCRSB (^{Díaz et al., 2000}; ^{Restrepo y Alvarado, 2011}; Restrepo et al., 2016), esté relacionada con una limitada disponibilidad de material orgánico que pueda ser utilizado por los corales como fuente nutritiva para compensar la baja fotosíntesis (^{Anthony y Fabricius, 2000}; ^{Hoogenboom et al., 2010}), haciéndolos más sensibles a perturbaciones de origen natural y antrópico prevalentes en el área (Restrepo y Alvarado, 2011). Diferencias en procesos hidrodinámicos asociados a la pluma del Dique entre los dos sitios de trasplante también pudieron influenciar las tasas de mortalidad observadas. A medida que la pluma se aleja de la boca del Canal esta pierde velocidad, lo cual puede favorecer la deposición de sedimentos y flóculos en corales de IGN. El requerimiento energético para la remoción activa de dichos sedimentos pudo ser un factor de estrés adicional asociado a la mortalidad de corales observada en este sitio (Anthony y Fabricius, 2000; Junjie et al., 2014).

Se ha propuesto que el beneficio potencial de la reducción del estrés lumínico puede ser responsable de una menor incidencia de blanqueamiento coralino en arrecifes turbios durante eventos de estrés térmico (^{van Woesik et al., 2012}; ^{Morgan et al., 2017}). Sin embargo, es necesario destacar que este potencial beneficio está limitado a la zona más somera del arrecife y que, con el incremento de la profundidad, la carencia de energía derivada de la fotosíntesis, sumada a las demandas energéticas para la remoción activa de sedimentos (^{Anthony y Fabricius, 2000}; Junjie et al., 2014), pueden afectar negativamente el balance energético y la sobrevivencia de corales. Aunque el presente estudio no evaluó las tasas de sobrevivencia coralina a diferentes profundidades, estudios previos han demostrado un aumento en la mortalidad parcial de colonias coralinas con el incremento de la profundidad en Varadero, potencialmente asociado con la limitación aguda de luz y energía fotosintética (^{López-Londoño et al., 2021}). La evidencia disponible indica que un potencial efecto benéfico de la pluma turbia del Dique sobre los corales de Varadero está limitado únicamente a la zona más somera del arrecife. Adicionalmente, dada la relación intrínseca entre la cantidad de luz disponible y el proceso de calcificación en corales (^{Colombo-Pallotta et al., 2010}), la carencia de luz por el efecto atenuador de la pluma turbia del Dique compromete potencialmente la capacidad de las especies de coral constructoras de arrecife, como O. faveolata, para secretar carbonato de calcio a una tasa suficiente para mantener el crecimiento y la complejidad estructural del arrecife a largo plazo.

Corales nativos y foráneos se aclimatan de forma similar a las condiciones locales en Varadero

Los parámetros fisiológicos evaluados indicaron que los corales desarrollan fenotipos aclimatados a poca luz, similares en ambos sitios a pesar de las diferencias de profundidad. Lo anterior destaca la importancia de considerar las propiedades ópticas del agua a nivel local y no sólo la profundidad en estudios de aclimatación y fisiología de corales. Análisis comparativos de los parámetros fotosintéticos derivados de las curvas PE, los cuales son fuertemente afectados por factores ambientales locales (principalmente luz y temperatura), indicaron que los parámetros tienen un comportamiento similar en ambos sitios y, por ende, que los corales tenían un potencial fotosintético similar. La máxima presión de excitación sobre el PSII (Q _m) indicó que en ambos sitios la mayoría de los centros de reacción del PSII de las algas simbiontes permanecen abiertos (i.e., valores cercanos a 0), incluso a mediodía, cuando los corales están expuestos a máxima irradiancia (^{Iglesias-Prieto et al., 2004}).

Estos valores sugieren que las tasas fotosintéticas de los simbiontes están limitadas por luz y que la contribución energética derivada de la fotosíntesis al metabolismo de los corales es mínima en los dos sitios de trasplante. Los valores de F _v/F _m, sin embargo, indicaron que los simbiontes de corales en IGN tienen mayor eficiencia para convertir energía lumínica en energía química y que los corales de VAR tienen una mayor proporción de PSII inactivos y mayor capacidad para disipar el exceso de energía absorbida por el aparato fotosintético (^{Hoegh-Guldberg y Jones, 1999}; ^{Warner et al., 2002}). Tal diferencia puede ser el resultado de la exposición ocasional a mayores niveles de luz en VAR, aunque estudios previos también han sugerido que tales eventos no son suficientemente prolongados para inducir cambios drásticos en la actividad del PSII (^{López-Londoño et al., 2021}).

La concentración de clorofila fue uno de los parámetros fisiológicos que mostró mayor variación entre sitios. Los corales en VAR llegaron a tener más del doble de contenido de pigmentos fotosintéticos que los corales en IGN, lo que conllevó a una reducción importante en la eficiencia de absorción de luz (a _Chla *) debido al efecto de auto-sombreado de los pigmentos (^{Scheufen et al., 2017}a). Estos resultados indican que los corales de VAR son menos eficientes en absorción de luz por unidad de pigmento que los corales de IGN. Es posible especular que el enriquecimiento de nutrientes que existe en la bahía de Cartagena debido a las descargas del Dique (^{Tosic et al., 2019}), se extiende hasta Varadero, afectando el metabolismo de los corales en este arrecife. Es bien sabido que el enriquecimiento de nutrientes puede afectar el metabolismo de corales simbióticos, lo cual puede resultar en aumento de la densidad de algas simbióticas y/o en el contenido celular de pigmentos fotosintéticos (^{Dubinsky et al., 1990}; ^{Shantz y Burkepile, 2014}), condiciones que, a su vez, pueden afectar el desempeño fotosintético del coral.

La ausencia de diferencias importantes en los parámetros fotosintéticos derivados de las curvas PE indican que los corales en ambos sitios tienen un potencial fotosintético similar y que la energía solar absorbida es utilizada con una eficiencia similar en la fotosíntesis de las algas. Lo anterior sugiere que tanto los corales de VAR como los de IGN tienen un potencial de aclimatación similar a las condiciones ambientales prevalentes de cada sitio, y que el potencial enriquecimiento de nutrientes asociado a las descargas del Dique en Varadero parece no tener un impacto negativo en la fisiología de corales. Es importante resaltar que el presente estudio se realizó comparando corales de dos profundidades diferentes en VAR e IGN, donde la exposición a luz solar era similar debido a las propiedades ópticas locales del agua. Se espera que el potencial de aclimatación y sobrevivencia de corales cambien si se comparan sitios con diferente exposición a la luz solar. Por ejemplo, un trasplante de corales de VAR hacia IGN a una misma profundidad de 3 m, podría exponer los corales a un estrés lumínico agudo considerando que la intensidad de luz en IGN es cerca de tres veces superior a la de VAR a esta profundidad, afectando potencialmente la capacidad de aclimatación y sobrevivencia de corales trasplantados. Lo anterior resalta la importancia de considerar las propiedades ópticas del agua y el ambiente lumínico locales en experimentos y proyectos que involucren trasplantes de corales.

El efecto de la pluma del Dique en la fisiología de corales es variable temporalmente

Resultados de esta investigación indican que el efecto de la pluma turbia del Dique en las propiedades ópticas del agua en VAR es variable temporalmente, siendo más drástico hacia el final del experimento de trasplante (mayo de 2017) cuando se presentaron los mayores valores de K _d. En IGN, el K _d fue consistentemente bajo en los dos momentos de muestreo, lo cual sugiere un efecto reducido, aunque constante, de la pluma del Dique sobre las propiedades ópticas del agua. La variación temporal del efecto de la pluma sobre las propiedades ópticas del agua en VAR puede resultar de cambios en la hidrodinámica local y en la cantidad de descargas del Dique, determinadas principalmente por patrones estacionales locales y regionales (^{Lonin et al., 2004}; ^{Restrepo et al., 2006}; ^{Tosic et al., 2019}). Los resultados obtenidos indican que la variación temporal del contenido de clorofila eficiencia de absorción de luz en corales de Varadero, puede ser principalmente atribuida a la dinámica estacional de la pluma del Dique, considerando el efecto significativo del sitio de trasplante en los modelos estadísticos. Estos efectos fisiológicos asociados a la dinámica temporal de la pluma parecen resultar de cambios en la concentración de nutrientes en la columna de agua. Por su parte, la variabilidad temporal de parámetros fotosintéticos de los corales puede ser principalmente atribuida a la variación climática estacional prevalente en toda el área de estudio, considerando que el patrón de variación fue similar en ambos sitios de trasplante (efecto significativo de la variable tiempo en los modelos).