INTRODUCCIÓN

El ecosistema manglar es complejo y dinámico, particularmente el sistema radical sumergido de Rhizophora mangle, que forma una intrincada red que va desde el nivel superior de la marea hasta el sublitoral. La forma casi cilíndrica de la raíz constituye un substrato con una amplia superficie de contacto disponible para la colonización de organismos sésiles, entre los cuales destaca la flora algal, que puede llegar a conformar junto a diversos grupos de invertebrados, comunidades con una alta riqueza de especies (^{Ellison y Farnsworth, 1992}; ^{Hogarth, 2007}).

Dentro de los manglares, las macroalgas juegan un papel importante al actuar como productores primarios de la compleja cadena trófica de este ecosistema; además poseen un importante valor ecológico, constituyendo filtros naturales que retienen sedimentos y aportan grandes cantidades de materia orgánica en forma de detritus enriquecido desde el manglar a los ecosistemas vecinos, representando su biomasa, una contribución importante en la producción de carbono orgánico; así mismo las macroalgas también son indicadoras ambientales de cambios fisicoquímicos, generados por eventos naturales o antropogénicos (^{Steinke y Naidoo, 1990}; ^{Laursen y King, 2000}).

En el Caribe se han realizado numerosos estudios de macroalgas asociadas a ambientes de manglar, la mayoría son inventarios o trabajos taxonómicos, registrándose en esta región 109 especies (^{Cordeiro-Marino et al., 1992}). Para el Caribe mexicano ^{Collado-Vides et al. (1995)} identificaron 52 especies de macroalgas asociadas a manglares en el sistema lagunar de Nichuptè. En Cuba se totalizan 163 macroalgas asociadas a esta comunidad, donde predominan especies pantropicales y en ocasiones, cosmopolitas (^{Martínez-Daranas, 2005}).

En el Caribe de Panamá se describió la zonación vertical de macroalgas en las raíces de R. mangle, identificándose once especies del phylum Rhodophyta, de las cuales Bostrychia montagnei, B. moritziana, B. tenella, Polysiphonia howei, P. scopulorum, A. spicifera y C. caespitosa, fueron las más abundantes (^{Ríos et al., 2019}), mientras que en el Caribe suroccidental colombiano, se registra la mayor diversidad de macroalgas epibentonicas asociadas al sistema de raíces de R. mangle (^{Salazar-Forero et al., 2021}) constituida por 36 especies de macroalgas (21 Rhodophyta, once Chlorophyta y cuatro Phaeophyceae). No obstante, estos últimos estudios destacan la necesidad de incrementar el conocimiento de la biodiversidad, distribución y estacionalidad de la comunidad ficoflorística asociada al mangle rojo, para comprender mejor la dinámica y servicio ecológico que éstas brindan en los manglares en el Caribe.

En Venezuela los primeros trabajos sobre macroalgas en manglares fueron realizados por ^{Post (1936}, 1963), quien estudió la asociación de las algas rojas Bostrychia y Caloglossa. ^{Hammer y Gessner (1967)} identificaron macroalgas presentes en manglares de las costas orientales de Venezuela. ^{Díaz-Piferrer (1970)} generó un inventario donde menciona algunas especies asociadas a raíces de mangle rojo en el golfo de Venezuela, lago de Maracaibo, costas de los estados Anzoátegui, Sucre y Nueva Esparta. ^{González (1977)}, ^{Lobo y Ríos (1985)}, ^{Albornoz (1988)}, González y Vera (1994) y Vera (2004) aportaron listados de macroalgas para Falcón y en particular el Parque Nacional Morrocoy.

^{López et al. (2009)} identificaron 40 especies de macroalgas en raíces de R. mangle en la península de Paraguaná (Falcón), siendo este trabajo el que menciona la mayor cantidad de especies para este substrato en el país. En el oriente de Venezuela, resaltan los estudios de ^{Barrios et al. (2004)} en golfo de Santa Fe y en Caño Mánamo-Delta Amacuro (Barrios y García, 2013), registrando la asociación Bostrychietum típica de manglares, en la que predominan las rodofitas que presentan numerosos mecanismos de adaptación a la desecación y a las fluctuaciones de salinidad y temperatura. A pesar de los estudios realizados, aún existe poco conocimiento sobre las macroalgas asociadas a las raíces del mangle rojo, por lo que se realizó un levantamiento ficoflorístico, con la finalidad de conocer la composición de macroalgas asociadas a raíces de R. mangle en dos ensenadas del Caribe suroriental de Venezuela.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Las ensenadas de Turpialito (10º 26’ 5” N, 64º 02’ 56” O) y Carenero (10 º 26’ 42” N, 64° 2’ 16” O), se sitúan en la costa sur del golfo de Cariaco, ubicada en el Caribe suroriental de Venezuela. Los manglares que bordean la ensenada de Carenero están conformados por: R. mangle, Laguncularia racemosa, Conocarpus erectus y Avicennia germinans, la composición de los manglares es similar en Turpialito, a excepción de esta última especie. Rhizophora mangle es el mangle dominante en ambas ensenadas, ocupando un área de 5368,70 m² en Carenero y 4001,43 m² en Turpialito. La longitud de la boca de estas ensenadas varía entre 118,54 y 175,97 m, siendo mayor en Turpialito (Figura 1).

Figura 1 Ubicación geográfica y estaciones de muestreo en las ensenadas de Carenero y Turpialito (golfo de Cariaco), Caribe suroriental de Venezuela. 

RESULTADOS

Factores ambientales

Los valores promedio de temperatura mostraron diferencias significativas temporales para ambas ensenadas (Carenero: KW P = 0,02, Turpialito: KW P = 0,003), sin variabilidad significativa entre las estaciones (Carenero: KW P = 0,88, Turpialito: KW P = 0,58). En Carenero (Figura 2 a-b) la temperatura oscilo entre 29,4 ºC (noviembre/12) y 23,3 ºC (septiembre/13); mientras que en Turpialito (Figura 3 a-b), este factor fluctuó entre 29,8 ºC (noviembre/12) y 25,5 ºC (enero/13).

Figura 2 Variación a) bimestral y espacial b) de la temperatura del agua en la ensenada de Carenero (golfo de Cariaco), en el Caribe suroriental de Venezuela. 

Figura 3 Variación bimestral a) y espacial b) de la temperatura del agua en la ensenada de Turpialito, en el Caribe suroriental de Venezuela. 

La salinidad mostró diferencias significativas temporales (Carenero: KW P = 0,001, Turpialito: KW P = 0,003), no así entre estaciones (Carenero: KW P = 0,85, Turpialito: KW P = 0,90). En Carenero (Figura 4 a-b), este parámetro osciló entre 31 en noviembre/12 hasta 36,2 en enero/13, mientras que en Turpialito (Figura 5 a-b), se registró una mayor variación, oscilando entre 33 y 39 para los mismos meses.

Figura 4 Variación a) bimestral y b) espacial de la salinidad del agua en la ensenada de Carenero (golfo de Cariaco), en el Caribe suroriental de Venezuela. 

Figura 5 Variación a) bimestral y b) espacial de la salinidad del agua en la ensenada de Turpialito (golfo de Cariano), en el Caribe suroriental de Venezuela. 

Identificación taxonómica

En total se identificaron 23 especies de macroalgas agrupadas en 12 familias: Chlorophyta (11), Ochrophyta (7) y Rhodophyta (5), distribuyéndose según sus morfotipos funcionales en siete foliáceas, siete sifonales, cuatro macrofitas corticadas, tres filamentosas y dos calcáreas articuladas (Tabla 1).

Tabla 1 Listado total de especies de macroalgas asociadas a raíces de R. mangle en las ensenadas de Carenero y Turpialito y tipos morfo-funcionales (Fil = Filamentoso, F = Foliáceo, MC = Macrofita corticada, Ca = Calcárea articulada y S = Sifonal). 

Composición florística

El número de especies identificadas por ensenada fue de 20 en Turpialito y 17 en Carenero, con 14 especies comunes para ambas ensenadas. En ambas ensenadas no se registraron algas durante noviembre de 2012. En Carenero, se observaron cambios temporales en el número de especies recolectadas, encontrándose las mayores riquezas en marzo (8), mayo (9) y septiembre (10) de 2013, mientras que las estaciones 2 y 4, mostraron la mayor riqueza (9 y 11, respectivamente). En Turpialito, el número de especies identificadas no mostró cambios apreciables, registrándose la mayor riqueza en marzo (10), mientras que, en el resto de los meses, se identificaron entre ocho y nueve especies; este mismo comportamiento, fue observado entre las estaciones, donde la riqueza mostró poca variación, con valores que oscilaron entre 12 y 13 especies (Figura 6 a-b).

Figura 6 Variación a) bimestral y b) espacial de la riqueza de macroalgas asociadas a las raíces del mangle rojo R. mangle en las estaciones de muestreo de las ensenadas de Carenero y Turpialito (golfo de Cariaco), en el Caribe suroriental de Venezuela. 

Con respecto a la Constancia, en la ensenada de Carenero seis especies fueron constantes, tres accesorias y ocho accidentales, y en la ensenada de Turpialito siete fueron constantes, siete accesorias y seis accidentales (Tabla 2).

Tabla 2 Constancia especifica de macroalgas asociadas a raíces de R. mangle en las ensenadas de Carenero y Turpialito, en el Caribe suroriental de Venezuela. (C = constantes, A = accesorias, a = accidentales). 

DISCUSIÓN

La composición algal de las ensenadas Carenero y Turpialito es similar a la registrada por ^{Barrios et al. (2004)} para R. mangle en el golfo de Santa Fe, de las cuales U. fasciata, C. sertularioides, A. spicifera, S. vulgare, C. clavulatum y C. chemnitzia, fueron identificadas en este estudio. ^{Vera (2004)} identificó 30 especies de macroalgas asociadas a mangle rojo para el Parque Nacional Morrocoy, mientras que ^{López et al. (2009)} registraron 40 especies en la península de Paraguaná. De las macroalgas identificadas en este trabajo, siete son nuevos registros para el golfo de Cariaco, Anadyomene sp., C. verticillata, H. tuna, U. rigida, H. spinella, D. implexa y D. delicatula.

Los altos valores de diversidad y abundancia de algas asociadas a raíces de R. mangle en el Caribe están relacionados con la estabilidad de factores, como la salinidad, transparencia del agua, irradiación, temperatura y la moderada amplitud de mareas, además de una mayor disponibilidad de sustratos duros, entre ellos corales, piedras calizas y raíces de mangle lo cual genera una dinámica que proporciona y favorece la riqueza de la ficoflora asociada a raíces del mangle rojo (^{Ríos et al., 2019}; ^{Salazar-Forero et al., 2021}). La composición de algas asociadas a las raíces de mangle rojo en las ensenadas de Carenero y Turpialito es característica de los manglares del Caribe (^{Taylor, 1960}; ^{Cordeiro-Marino et al. 1992}; Salazar-Forero et al., 2021), conformada por especies que generalmente habitan en espacios protegidos con aguas calmadas y poco profundas. como es el caso de A. spicifera, que ha logrado establecerse con éxito en las raíces de mangle rojo.

En noviembre de 2012, no se encontraron algas en las raíces muestreadas, lo cual se relaciona con las fuertes lluvias caídas en ese periodo, las cuales generaron un importante flujo de agua de escorrentía y elevada turbidez en la zona, posteriormente se observó una importante recuperación de la comunidad de organismos en las raíces de mangle rojo. El número de especies identificadas fue similar en ambas ensenadas. En Turpialito no se encontraron diferencias en las especies a lo largo del muestreo encontrándose que la composición florística, es estable, a pesar de las variaciones en temperatura y salinidad. La mayor riqueza de algas se colecto en la región distal de la raíz, sin embargo, la distribución de muchas macroalgas abarca la totalidad de la misma, incluyendo la zona superior de estas, como es el caso de los géneros Ulva, Bryopsis y Centroceras, lo que sugiere la capacidad de estas especies de soportar emersiones cíclicas y desecaciones.

Sin embargo, la flora algal de Carenero mostró fluctuaciones espaciotemporales y su disposición en las raíces se registró principalmente en las porciones distales de estas a modo de penachos, observándose asociadas a estas una comunidad de invertebrados en las raíces, la cual fue visiblemente mayor a la observada en Turpialito. La composición de especies de macroalgas asociadas a los manglares depende en gran medida de la naturaleza de los organismos pioneros que colonizan el substrato.

En Carenero las especies dominantes fueron A. spicifera, H. copiosa y U. rigida, mientras que C. racemosa, A. spicifera y U. rigida, dominaron en Turpialito. ^{Martins et al. (1999)} señalan que la mayoría de las especies de estos géneros, son tolerantes a amplios rangos de salinidad, de allí su abundancia en los manglares. La dominancia de Caulerpa spp. y A. spicifera, estarían relacionadas a su tolerancia a cambios intermareales (^{Dawes y Mathieson, 2008}), mientras que la adaptabilidad morfológica y fisiológica de muchas especies de macroalgas les permite un amplia distribución batimétrica y espacial que favorece su presencia en diferentes ambientes (^{Marín y Peña, 2016}).

Acanthophora spicifera, es indicadora de alto contenido de materia orgánica y tiende a ubicarse en los extremos de las raíces de R. mangle (^{Barrios et al., 2004}), debido a su estructura cespitosa y desarrollo de un disco basal, puede aprovechar para su crecimiento los extremos de las raíces, que por su reducida área constituyen zonas de menor competencia con organismos incrustantes que necesitan más superficie para establecerse. No obstante, el crecimiento estolonìfero y abundancia de proyecciones rizoidales de Caulerpa, le permiten adherirse a lo largo de la raíz del mangle. En el caso de Ulva, los representantes de este género se encuentran distribuidos ampliamente a nivel mundial y tienden a ser organismos oportunistas que colonizan con éxito los sustratos verticales como las raíces de mangle. Adicionalmente, se puede agregar que U. fasciata pudiera estar indicando algún grado de contaminación en Carenero ya que esta especie, y en general todas las ulvales, son características de zonas eutróficas (^{Van den Hoek et al., 1998}; ^{Lotze y Schranm, 2000}).

El porcentaje de especies constantes en ambas ensenadas fue similar, pero al contrastar Carenero con Turpialito, se observó una mayor presencia de especies accidentales en esta última ensenada. ^{Barrios et al. (2004)} señalan que es posible encontrar en las comunidades de algas asociadas a manglar, especies no típicas o accidentales. La disponibilidad y viabilidad de los propágulos y esporas, transportadas por las corrientes y el oleaje, así como la adecuación y tipo de sustrato, son factores influyentes en la distribución y conectividad de poblaciones de organismos sésiles (^{Gaylord et al., 2006}). Otro factor determinante en esta diferencia es que en Turpialito existe una mayor variedad de ambientes cercanos a los manglares, como fondos blandos arenosos y fango limosos, parches coralinos, praderas de T. testudinum, áreas rocosas, estructuras antropogénicas como muelle y sistemas de cultivo, que permiten una mayor incidencia de especies que logran colonizar las raíces del manglar.

Entre las especies asociadas a raíces de R. mangle en la ensenada de Turpialito se identificaron macroalgas que son características de arrecifes y fondos blandos cercanos, como C. sertularioides y H. copiosa, lo que sugiere que la riqueza de macroalgas asociadas al mangle rojo sería el producto de la incorporación de especies de otros ambientes. ^{Collado-Vides et al. (1995)} encontraron en el sistema lagunar de Nichuptè (México) 17 especies exclusivas para las raíces de R. mangle y 35 especies de macroalgas tanto en raíces como en fondos arenosos consolidados con pastos marinos, destacando en su estudio que existen elementos morfológicos en muchas macroalgas que no limitan su distribución, lo cual permite que estas colonicen ambos substratos.

La cercanía de parches coralinos y áreas rocosas, en combinación con factores físicos y bióticos particulares, interactúan para producir la composición ficoflorística asociada a las raíces observada en dichas ensenadas. En un estudio realizado en isla Colón, provincia de Bocas del Toro, Caribe panameño, la mayoría de las macroalgas se distribuían en las zonas media y distal de las raíces que estaban siempre sumergidas, sugiriendo que muchas de las especies allí presentes, como A. spicifera y H. spinella, entre otras, colonizan las raíces de R. mangle que crecen en espacios protegidos con aguas poco agitadas y profundas de playas rocosas con arrecifes coralinos (^{Ríos et al., 2019}).

Sin embargo, hay que considerar que no todas las especies de macroalgas comunes en estos ambientes pueden estar representadas en las raíces de estos manglares, ya sea por el alto contenido de taninos y otros productos secundarios de las raíces (^{Conde et al., 1995}), la competencia que se genera por espacio con otros organismos durante el proceso de colonización y el frecuente sombreado de la cobertura vegetal que reduce la luz disponible. ^{Ogden y Gladfelter (1986)} indican que los manglares costeros son un componente funcional de los complejos manglar-pastos marinos-arrecifes coralinos, y aunque las interacciones entre estos ecosistemas no están claramente definidas, el complejo sistema de raíces, las macroalgas y demás organismos que las colonizan reducen el impacto de los sedimentos de escorrentía y resuspensión sobre las comunidades coralinas.

Algunos fenómenos medioambientales globales que se producen dentro del golfo de Cariaco como la surgencia costera, que ocurre entre los meses de diciembre a abril y mayo (^{Okuda et al., 1978}), junto a otras características propias de cada ensenada, como la amplitud, profundidad, complejidad estructural de las raíces del mangle, colecta de bivalvos (p.e., ostras) por parte de los pescadores, que perturban la dinámica de las comunidades en las raíces, y la presencia de otros ecosistemas en áreas vecinas, juegan un papel importante en la distribución espacio-temporal de la ficoflora asociada a los manglares de Carenero y Turpialito. Las características topográficas, estructura y disposición de los manglares dentro de ambas ensenadas, junto a la cercanía e intercambio biológico con diferentes ambientes marinos, son fundamentales en la composición y ensamble de la ficoflora asociada a R. mangle de Carenero y Turpialito, que a pesar de estar próximas y compartir similitudes medioambientales, presentan una composición algal diferente.