Estrategia metodológica de búsqueda

Para la presente revisión se emplearon las bases de datos de Google Scholar, PubMed, ScienceDirect, SciELO y Springer para la recopilación de artículos relevantes. Se hizo uso de términos claves tales como “Metabolitos en Kappaphycus alvarezii, Acanthophora spicifera y Hypnea spinella”, “agroquímicos en cultivos del Ecuador” y “savia de K. alvarezii, A. spicifera y H. spinella”. Algunas preguntas de investigación que motivaron este artículo fueron ¿Cuáles son los compuestos bioactivos presentes en macroalgas que pueden ser utilizados para mejorar la calidad de los cultivos en países agrícolas? y ¿Cuáles son los metabolitos presentes en K. alvarezii, A. spicifera y H. spinella que tienen posibles propiedades biopesticidas, biofertilizantes o bioestimulantes? La recopilación fue limitada para artículos de investigación publicados en idioma inglés y español en el periodo de 2002 a 2023. Los hallazgos de las últimas dos décadas sirvieron para la elaboración de una tabla y la discusión de los avances con enfoque nacional para el aprovechamiento de estas macroalgas en cultivos que emplean agroquímicos en concentraciones no aceptables.

Generalidad de las macroalgas

Las algas marinas son uno de los componentes importantes de los productores primarios (^{Ali et al., 2021}) y desempeñan un papel clave en el ecosistema marino. Son alimento para una gran variedad de organismos, desde peces hasta mamíferos marinos. También contribuyen a la formación de arrecifes de coral y a la protección de las costas contra la erosión (^{Murugaiyan, 2020}). Su cultivo está alineado con los principios de producción sostenible, ya que pueden mitigar cerca de 200 millones de toneladas de CO₂/año (FAO, 2022), sin necesidad de agua dulce ni competencia por la tierra, en relación con la producción de alimentos (^{Rudke et al., 2020}). Las algas marinas pueden reducir las concentraciones de nitrógeno y fósforo en los sistemas acuáticos, sirviendo de fuente natural de los mismos (FAO, 2022).

Las macroalgas contienen una amplia gama de compuestos químicos, destacando: polisacáridos, aminoácidos, enzimas, polifenoles, florotaninos, pigmentos vegetales, ácidos grasos insaturados, esteroles, osmoprotectores, compuestos antimicrobianos y hormonas vegetales (^{Agarwal et al., 2021}). Sin embargo, estos compuestos bioactivos pueden variar por diferentes factores como la especie, lugar de la cosecha, temporada, condiciones ambientales y el método de extracción (^{Matos et al., 2021}; ^{Lema Ch. et al., 2023}). Los polifenoles y los polisacáridos que caracterizan a las algas pueden actuar como elicitores desde concentraciones bajas induciendo inmunidad contra patógenos de las plantas al reconocer patrones moleculares asociados a patógenos, los cuales pueden unirse a los receptores de reconocimiento en la membrana de la célula vegetal. Su unión al receptor en la membrana celular de la planta conduce a la activación de eventos de señalización que desencadenarán una respuesta de defensa (^{Shukla et al., 2021}). La presencia de estos compuestos bioactivos ha despertado el interés de varias empresas agroquímicas para la producción de bioestimulantes comerciales utilizando la biomasa de algas. Además, pueden mezclarse en formulaciones agrícolas que contengan úrea, ácidos húmicos, sulfato de potasio y fosfato de amonio para el crecimiento y desarrollo de plantas (^{Flórez-Jalixto et al., 2021}).

En el litoral de Ecuador se han identificado un total de 345 especies de algas de las cuales 13.9 % corresponden a Chlorophyta, 14.4 % a Phaeophtyta y 77.7 % a Rhodophyta (^{Valverde-balladares y Armas, 2023}). Cada grupo contiene una diversidad de metabolitos secundarios que les otorgan múltiples propiedades que son utilizadas comercialmente para diferentes fines, incluida la agricultura (^{Illera-Vives et al., 2020}). Dentro del grupo de las algas rojas en Ecuador, Kappaphycus. alvarezii, Acanthophora spicifera e Hypnea spinella son subaprovechadas a nivel local, ya que su lucro es mayoritariamente como ficocoloide, pero le caracterizan varios metabolitos adicionales de interés biotecnológico (Tabla 1). La mayor parte de su producción se concentra en la provincia de Santa Elena, en la costa del Pacífico ecuatoriano y se destinada para Estados Unidos, Europa y Asia.

Tabla 1 Compuestos bioactivos de K. alvarezii, A. spicifera e H. spinella. GAE: ácido gálico equivalente, DPPH: 2,2-difenil-1-picrilhidracilo, Ps: peso seco, Pf: peso fresco o húmedo, -: no registrado 

A pesar de contar con condiciones climáticas tropicales favorables y extensas zonas costeras, Ecuador aún se encuentra en las primeras etapas de desarrollo en cuanto a la producción y cultivo de algas. Esto se refleja en su ausencia entre los principales productores de algas a nivel mundial (^{Cai et al., 2021}). En 2019, la producción global de algas marinas alcanzó 35.8 millones de toneladas, con la participación de 49 países y territorios (Cai et al., 2021). Asia concentra 97 % de la producción mundial, mientras que en América y Europa predomina la recolección silvestre. En contraste, el cultivo es el método principal en Asia, África y Oceanía (Cai, 2021).

La incipiente producción de algas en Ecuador puede atribuirse a su corta trayectoria en el ámbito del cultivo controlado de este recurso. Sin embargo, el país cuenta con potencial para desarrollar esta actividad, como lo indica el informe de la FAO “Algas y microalgas: una visión general para liberar su potencial en el desarrollo de la acuicultura mundial” donde se menciona la producción ecuatoriana de los géneros Kappaphycus y Eucheuma, aunque con un porcentaje mundial inferior a 0.01 % (^{Cai et al., 2021}).

Según ^{Jiménez y Torres (2023)} , Ecuador cuenta con las condiciones apropiadas para ampliar la diversificación de la acuicultura con mayor enfoque sobre los cultivos de macroalgas, especialmente en la provincia de Santa Elena. En su investigación, se identifican al menos 10 puntos en la costa del Ecuador repartidos en cinco provincias que cumplen con características oceanográficas, ambientales, biológicas y sociales para la instalación de nuevas granjas marinas de macroalgas (Figura 1).

Figura 1 Provincias costeras del Ecuador con parámetros oceanográficos idóneos para el cultivo de macroalgas, según ^{Jiménez y Torres (2023)} . Santa Rosa, Salinas - principal área de cultivo de K. alvarezii. Otros sectores en la provincia de Santa Elena con sistemas flotantes para el cultivo de macroalgas. 

Investigaciones como la de ^{Montúfar-Romero et al. (2023)} demuestran que el crecimiento de la macroalga K. alvarezii en Ecuador es superior a estudios previos realizados en otras regiones tropicales y subtropicales. La tasa de crecimiento diaria obtenida en ese estudio fue de 15.2 % g.día^-1, superando los datos previos tanto en el Atlántico como en Asia. Las características geográficas y las condiciones favorables para el crecimiento de las macroalgas en Ecuador, junto con los resultados prometedores de investigaciones como la de ^{Jiménez y Torres (2023)} y Montúfar-Romero et al. (2023), abren un panorama alentador para el desarrollo del cultivo de macroalgas en el país.

Efecto de la aplicación de bioestimulantes a base de macroalgas en diferentes cultivos

Según el boletín de Comercio Exterior (2023), las exportaciones de frutas de Ecuador han incrementado en los últimos años. En 2022, el valor de las exportaciones de frutas de Ecuador fue de $1200 millones. Este crecimiento se debe a una serie de factores, incluyendo la creciente demanda de frutas ecuatorianas en los mercados internacionales, la mejora de la calidad de las frutas ecuatorianas y la expansión de la producción de frutas en Ecuador.

El uso de macroalgas en la agricultura sostenible es una práctica que está ganando popularidad en Ecuador. El gobierno ecuatoriano está apoyando el desarrollo de esta práctica, pues ofrece una oportunidad para mejorar la sostenibilidad de la agricultura en el país. Por tal motivo es importante considerar la idoneidad y riqueza nutricional del desecho de las macroalgas rojas para emplearse en la agricultura sostenible del Ecuador.

Kappaphycus, Laminaria, Ascophyllum, Enteromorpha, Sargassum y Ulva son los géneros de macroalgas más empleados a nivel mundial para la fabricación de bioestimulantes vegetales en forma de concentrado líquido y polvo soluble (^{Cai et al., 2021}; ^{Pandya y Mehta, 2023}). Su matriz orgánica es generalmente compleja, compuesta por oligoelementos, minerales (Tabla 2), aminoácidos, lípidos, carbohidratos y hormonas promotoras (auxinas, citoquininas, giberelinas y betaínas) que son responsables de las actividades elicitoras y fitoestimuladoras (^{Mondal et al., 2015}; ^{Michalak et al., 2016}). Además de estos, también se utilizan otros géneros de macroalgas en la fabricación de bioestimulantes, como Porphyra, Codium, Gracilaria y Chlorella (^{Khan et al., 2009}).

Tabla 2 Contenido de nutrientes minerales (mg/100 g ps) de macroalgas usadas para formular bioestimulantes.Na: sodio, K: potasio, Ca: calcio, Mg: magnesio, P: fósforo, S: azufre, Fe: hierro, Zn: zinc, Mn: manganeso, -: no registrado. 

Los extractos con base en algas se han probado en diferentes cultivos comunes en la agricultura ecuatoriana demostrando su potencial desde pequeñas dosis. Por su contenido de nutrientes, los extractos basados en algas han demostrado que las plantas tienen un mejor cuajado de las flores, rendimiento de la biomasa, germinación de las semillas y la producción de frutos, así como la vida útil posterior a la cosecha de diversos cultivos que adquieren una mayor resistencia a diferentes fitopatógenos (^{Mantri et al., 2017}). ^{Roy et al. (2022)} investigaron el impacto de la aplicación foliar de la savia de K. alvarezii en el arroz previamente infectado de la enfermedad del tizón bacteriano. En su estudio mostraron que los cultivos tratados con los extractos tenían niveles más bajos de severidad de la enfermedad y producían mayores rendimientos como resultados del aumento de las defensas antibacterianas de la planta. En otro experimento dedicado a evaluar el efecto de cuatro bioformulaciones de K. alvarezii en el cultivo de banano durante la etapa vegetativa y de floración, los autores observaron que la aplicación foliar a una dosis de 1mL/L mejoró significativamente en el peso del racimo en 25.24 % sobre el control de agua (^{Ravi et al., 2018}). De igual manera, otros autores han utilizado la savia K. alvarezii como biofertilizante de algas marinas para promover el crecimiento, rendimiento y la mejora de la papa y el tomate (^{Pramanick et al., 2017}). Se ha registrado que la influencia de dos especies de algas marinas rojas K. alvarezii con S. wightii y A. spicifera con S. vulgare contribuyen a la mitigación de la enfermedad de mancha bacteriana y tizón temprano, al mismo tiempo que mejora las características de crecimiento del cultivo, como la altura, el número de hojas, el contenido de clorofila y el rendimiento cuando se aplicó en forma de pulverización foliar en tomate (^{Ali et al., 2022}; ^{Vaghela et al., 2023}). La aspersión de savia de Gracilaria spp. con una dosis de 15 % de fertilizantes en arroz, registró un aumento en el crecimiento y mejoró el rendimiento del grano y de la paja (^{Layek et al., 2018}).

Los beneficios asociados al uso de extractos de diferentes algas en los cultivos respaldan la afirmación de diversos autores (^{Hassan et al., 2021}) que posicionan a los bioestimulantes de extracto de algas como uno de los mejores promotores biológicos sostenibles del crecimiento vegetal (Tabla 3). Esta aseveración se ve reforzada por la presencia en el mercado de más de 15 productos comerciales con resultados avalados por estudios científicos rigurosos (^{Illera-Vives et al., 2020}).

Tabla 3 Aplicación de extractos de macroalgas en cultivos de consumo masivo a nivel mundial con sus principales beneficios. K₂O: óxido de potasio, N₂: nitrógeno molecular, N: nitrógeno, P: fósforo, K: potasio, Mg: magnesio, Ca: calcio, Mn: manganeso, Fe: hierro, Ca⁺: ion calcio, K⁺: ion potasio. 

Mecanismo de acción de los bioestimulantes con base en extractos de algas

^{Roy et al. (2022)} evaluaron dos formulaciones de K. alvarezii comercial y demostraron que su aplicación foliar, antes o después de la infección, induce una respuesta defensiva antibacteriana en las plantas superior a la de las plantas sin tratamiento. Las plantas tratadas acumularon mayores niveles de ácido salicílico, una hormona defensiva clave, y exhibieron una mayor expresión de genes inmunes asociados. Además, los tratamientos con el extracto aumentaron los niveles endógenos de ácido jasmónico y citoquinina, acompañados de una mayor expresión de sus genes sensibles respectivos. Estos resultados sugieren que el extracto de K. alvarezii tiene un potencial significativo para mejorar las defensas de las plantas contra patógenos bacterianos.

Por otro lado, ^{Patel et al. (2018)} evaluaron el impacto de la savia de K. alvarezii en tres variedades de trigo duro de importancia comercial frente al estrés salino y por sequía durante las fases vegetativa y reproductiva. En condiciones de estrés salino, las plantas tratadas con la savia exhibieron una menor relación Na⁺/K⁺ y un mayor contenido de Ca²⁺. Además, la savia mitigó el daño a la membrana celular al mantener un mayor contenido de agua en el tejido, reducir la fuga de electrolitos y el contenido de malondialdehído. Las especies reactivas de oxígeno, el superóxido y el peróxido también se redujeron significativamente en el tratamiento a base de K. alvarezii. Los osmoprotectores como proteínas totales, prolina, aminoácidos y azúcares solubles aumentaron con la aplicación de la savia K. alvarezii tanto en condiciones de estrés como sin él. Las fitohormonas (ácido abscísico, citoquinina y auxina) se regularon de forma significativa con la aplicación de la savia y también mejoró significativamente el rendimiento al aumentar el número de espigas y granos (Figura 2).

Figura 2 Mecanismos de acción de los extractos de algas. 

Según ^{Samuels et al. (2022)} , los extractos de algas marinas ejercen sus efectos beneficiosos en las plantas a través de tres mecanismos principales: mejor adquisición de nutrientes, inhibición de la degradación de la clorofila y el desencadenamiento de la respuesta de defensa. La aplicación de extractos de algas estimula la producción de auxinas, giberelinas y citoquininas, mejorando la absorción de nutrientes esenciales como N, P, K, Fe y Zn. Los extractos de algas, ricos en betaínas y glicina betaína, protegen las células vegetales del estrés abiótico preservando la clorofila, proteínas complejas, enzimas antioxidantes y el fotosistema II. Los polisacáridos de las paredes celulares de las algas (ulvanos, laminarinas, carragenanos) actúan como desencadenantes de la respuesta de defensa de las plantas. Se inducen mecanismos de resistencia contra patógenos mediante la acumulación de proteínas relacionadas con la patogénesis, enzimas como quitinasas y glucanasas, y moléculas fenólicas. Otros autores sugieren que extractos de algas con elevado contenido en ácido indol-3-acético como Ascophyllum nodosum y Laminaria spp. son eficaz para promover los rasgos morfológicos de las raíces en maíz (^{Rouphael y Colla, 2020}).

Formulaciones de extracto de algas marinas: tendencias y técnicas emergentes

Al presente, la mayoría de productos comerciales de extracto de algas están elaborados a partir de algas pardas como Ascophyllum nodosum, Fucus, Laminaria, Sargassum y Turbinaria spp. (^{Mukherjee y Patel, 2020}). Sin embargo, los extractos de algas rojas de K. alvarezii, A. spicifera e H. spinella prometen reemplazar a una variedad de moléculas agroquímicas sintéticas (Figura 3), ya que contienen una diversidad de macronutrientes, micronutrientes y aminoácidos poco aprovechados en esta área (^{Murillo Carvajal y Romo González, 2021}). Estos nutrientes pueden ayudar a las plantas a crecer y desarrollarse de manera saludable, lo que puede reducir la necesidad de fertilizantes químicos. Estos extractos son una fuente natural de fósforo y potasio, entre otros nutrientes, que son esenciales para el crecimiento de las plantas (Tabla 2). Estos extractos algales pueden ayudar a las plantas a absorber el nitrógeno y fósforo del suelo y traslocarlo de la raíz al brote de manera más eficiente, lo que puede reducir la necesidad de fertilizantes nitrogenados y fosfatados sintéticos (^{Pérez-Madruga et al., 2020}). También podrían contribuir en una reducción de contaminación del agua por nitratos.

Los extractos de algas contienen fitohormonas que ayudan a las plantas a florecer y fructificar de manera más eficiente al actuar como reguladores hormonales de crecimiento lo que puede aumentar los rendimientos de cosechas (^{Murillo Carvajal y Romo González, 2021}). Formulaciones con estas fitohormonas pueden reducir la contaminación del medio ambiente por reguladores del crecimiento hormonales sintéticos. De forma paralela, las fitohormonas pueden ayudar a las plantas a defenderse de plagas y enfermedades, actuando como metabolitos secundarios (^{Udayan et al., 2018}). Estas fitohormonas pueden actuar como insecticidas, fungicidas y nematicidas naturales. Debido a la defensa que otorgan pueden ayudar a reducir la necesidad de plaguicidas organoclorados y organofosforados sintéticos. Esto puede ayudar a proteger a las aves y los otros animales silvestres de la exposición a estos pesticidas tóxicos.

Figura 3 Macroalgas del Ecuador con potencial uso en la agricultura. 

También, estos extractos bioactivos acondicionan el suelo con materia orgánica mejorando su estructura, contenido de oligoelementos, minerales, reguladores de crecimiento, vitaminas y otros metabolitos; en menor grado podrían mejorar la hidratación del suelo, favoreciendo el desarrollo de microorganismos benéficos (^{Flórez-Jalixto et al., 2021}). Sus compuestos fenólicos tienen el potencial de favorecer el crecimiento de los cultivos, desarrollar mecanismos de defensa y contrarrestan el estrés oxidativo (^{Roy et al., 2022}). En consecuencia, son candidatos para reemplazar a una variedad de moléculas sintéticas para resolver problemas de compactación, retención de agua o salinidad.

Métodos de extracción

Por otro lado, existen diversos métodos de extracción de los principios activos de las algas, lo cuales se basan en llegar a la ruptura celular para liberar los componentes de interés. Los nuevos métodos de extracción incluyen las hidrólisis ácida y alcalina, rotura celular bajo presión, fermentación y extracción asistida por enzimas (^{Flórez-Jalixto et al., 2021}). Recientes tecnologías en equipos de extracción de biomoléculas reducen los tiempos gracias a alternancias entre presión, temperaturas y solventes. Se han desarrollado métodos verdes de extracción alternativos comocon líquido presurizado, con agua subcrítica,con fluido supercrítico, la asistida por microondas y la extracción asistida por ultrasonido con diferentes solventes (acetona, etanol, metanol, 2-propanol y agua), incluyendo solventes alternos como líquidos iónicos (^{Rudke et al., 2020}). A medida que la investigación en este campo continúe, es probable que los extractos de algas se vuelvan aún más comunes en la agricultura y se actualicen los métodos tradicionales de extracción por tecnologías innovadoras.

Propuestas para Ecuador

Los extractos de algas son una alternativa natural y sostenible a los agroquímicos sintéticos. Son seguros y pueden ayudar a los agricultores a mejorar la productividad de sus cultivos a costos más accesibles (^{Sithamparanathan et al., 2019}). El uso de las algas marinas como bioestimulantes es un sector en crecimiento en varias partes del mundo, incluyendo Latinoamérica (^{González-Giro et al., 2018}). La mejora en el crecimiento y la productividad de varios cultivos en diferentes países después de la aplicación del extracto de algas marinasK. alvarezii y A. spicifera ha ido documentándose alentadoramente y su aplicabilidad en más cultivos de importancia económica sigue investigándose. Todavía existe escasez de datos y estudios que documenten de manera adecuada el potencial de aplicación de H. spinella.

Ecuador posee experiencia en el cultivo de macroalgas nativas y exóticas como A. spicifera y K. alvarezii (^{Jiménez y Torres, 2023}). Esta práctica ofrece una alternativa prometedora para mejorar la inmunidad y resistencia al estrés de los cultivos de interés comercial nacional e internacional, además de reducir el uso de insumos químicos sintéticos. El desarrollo de este mercado en Ecuador abriría las puertas a la creación de nuevas industrias que aprovechen los compuestos bioactivos de las macroalgas. Sin embargo, para avanzar en este campo, se requiere investigación más profunda que abarque procedimientos de extracción, análisis químicos totales, la influencia de su origen sobre sus componentes, el efecto de la estacionalidad, entre otros factores. La riqueza en minerales, vitaminas, sustancias bioactivas, proteínas y lípidos con propiedades antibacteriales, antivirales y antifúngicos proveen un optimista futuro de su uso como materia prima para la extracción de componentes bioactivos para bioformulaciones agrícolas.

En la actualidad, la implementación exitosa del cultivo comercial deK. alvarezii en Ecuador ha demostrado que las innovaciones científicas pueden beneficiar a las poblaciones rurales costeras que carecen de oportunidades económicas alternativas. El aprovechamiento biotecnológico de A. spicifera podría contribuir a mitigar su invasividad en las costas ecuatorianas. Por último, el análisis químico de H. spinella permitiría explorar su potencial de aprovechamiento sinérgico en combinación con las algas previamente mencionadas.

Por otro lado, el avance continuo tanto en los métodos agrícolas como en el desarrollo de productos integrados es crucial para atraer inversiones. La economía rural no solo se verá impulsada mediante el cultivo comercial de algas, sino también mediante el empleo de bioformulaciones líquidas y sólidas a partir de la biomasa de algas (^{Mantri et al., 2017}). Además, su aprovechamiento sería el comienzo del desarrollo de industrias paralelas que exploten sus demás subproductos.

Dada la información existente, Ecuador debe aprovechar la implementación de esta alternativa agroecológica en su proceso de transición a una agricultura verde, ya que los extractos de algas marinas contienen casi todos los nutrientes principales y secundarios de las plantas. Para ello serán necesarios esfuerzos gubernamentales para una planificación holística en la implementación de proyectos de cultivo de algas marinas que permitan llevar a cabo una actividad comercial con un alto grado de confianza y eficiencia, lo cual repercutirá en una mejoría de la economía local costera. La expansión geográfica de la agricultura comercial es inevitable en el futuro previsible, pero se espera que el gobierno de turno aumente la financiación de I + D e incentive la inversión externa o privada para la agricultura en aguas profundas y en alta mar junto a una continua evaluación ambiental y social.