INTRODUCCIÓN

El café es una planta perenne que tiene asociadas 3000 especies de artrópodos, entre insectos y ácaros (^{WALLER et al., 2007}); de éstos, aproximadamente 850 son especies fitófagas del café, de cuales se destacan como plagas clave de este cultivo la broca de café, el minador, las cochinillas y los barrenadores (^{LE PELLEY, 1973}).

Las chinches harinosas o cochinillas son insectos que pertenecen al orden Hemiptera, suborden Sternorryncha, infraorden Coccomorpha (^{WILLIAMS & HODGSON, 2014}). Estos insectos pueden alimentarse en diferentes estructuras del café: raíces, tallos, ramas y frutos; al succionar la savia de la planta y, bajo ciertas condiciones ambientales, se pueden convertir en plagas de importancia económica. ^{VINOD et al. (2016)} y ^{GARCÍA et al. (2016)} referencian 187 especies de insectos escama asociados a Coffea spp. y 117 específicamente a Coffea arabica.

En países productores de café como El Salvador, Brasil, Guatemala, Honduras, Puerto Rico, Cuba y Costa Rica, los insectos escama se consideran una plaga, destacándose especies pertenecientes a los géneros y familias: Dysmicoccus Ferris, Planococcus Ferris y Pseudococcus Westwood de la familia Pseudococcidae, Rhizoecus Künckel d’Herculais y Geococcus Green de la familia Rhizoecidae y Puto Signoret, familia Putoidae (VILLEGAS et al., 2009).

En Colombia, los insectos escama rizófagos son una limitante fitosanitaria en la producción de café desde la época del almácigo hasta la producción, pues ocasionan daño directo a la planta en el desarrollo y crecimiento, necrosando las raíces y eventualmente ocasionando la muerte de los árboles (^{GIL et al., 2015}). La sintomatología presentada por el ataque de estos insectos puede ser clorosis, caída prematura de hojas y en general, debilitamiento de la planta, deficiencias nutricionales y susceptibilidad al ataque de enfermedades como Cercospora coffeicola y Ceratocystis fimbriata (VILLEGAS et al., 2009).

Según ^{GIL et al. (2015)}), en Colombia las especies de insectos escama rizófagas más generalizadas y que ocasionan mayores daños al cultivo del café son Puto barberi (Putoidae), seguida de Dysmicoccus texensis, Pseudococcus jackbeardsleyi (Pseudococcidae) y Neochavesia caldasiae (Rhizoecidae). Estas cochinillas secretan sustancias azucaradas que sirven de alimento a hormigas de varias especies y, a su vez, las hormigas transportan los estados poco móviles de las escamas y las defienden de los enemigos naturales (VILLEGAS et al., 2009).

Según ^{GIL et al. (2015)}, para evitar el ataque de esta plaga se debe iniciar un cultivo utilizando plantas sanas y ejecutar un programa riguroso de monitoreo para la toma de decisiones. Los mismos autores determinan que según la especie presente en el cultivo y su grado de afectación, las labores de intervención pueden ir desde la aplicación de insecticidas registrados ante el ICA para el blanco biológico y el cultivo, hasta la eliminación de las plantas afectadas. El control biológico de estas especies es escaso; sin embargo, ^{GIL et al. (2016)} reportan 5,8 % de parasitismo con especies de microhimenópteros de los géneros Hambletonia y Aenasius (Hymenoptera: Encyrtidae) sobre P. barberi, en fincas cafeteras en el Valle del Cauca, Colombia.

En Nariño no se ha realizado la identificación de las especies de insectos escama que se alimentan en raíces del cultivo de café. La información que se conoce de este departamento es la reportada por ^{KONDO (2001)} y ^{KONDO et al. (2008)}, donde se registran especies de Pseudococcidae: Dysmicoccus boninsis, en caña de azúcar en Buesaco, Dysmicoccus brevipes en palma africana y Cecropia en Tumaco, Ferrisia virgata en palma africana en Tumaco y Saccharicoccus sacchari en caña de azúcar en Ancuya; además, se reporta a Planococcus citri y Aspidiotus nerii, sin hospedante y solamente se menciona que fue colectada en el departamento de Nariño. Recientemente ^{RAMOS-PORTILLA & CABALLERO (2016)}, reportan una nueva especie, Rhizoecus colombiensis, en varios hospederos en los municipios de Pasto, Yacuanquer y Buesaco. Debido a la importancia económica del café en la región y los escasos estudios de la entomofauna asociada al cultivo en Nariño, se realizó este estudio con el objetivo de contribuir al conocimiento de las chinches harinosas asociadas al cultivo del café y sus arvenses asociadas, en cinco municipios de este departamento.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación y selección de fincas: Los muestreos fueron realizados en Sandoná, Consacá, La Unión, San Pablo y San José de Albán, en Nariño. Por cada municipio se muestrearon cinco fincas, dependiendo de la presencia o ausencia de la plaga en el cultivo, previa consulta al servicio de extensión de la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, seccional Nariño. Se determinó la edad de cultivo (menor a ocho meses) como una característica discriminante para el muestreo, debido a que en esta etapa fenológica se presenta mayor susceptibilidad a esta plaga.

Recolección de muestras: Se buscaron plantas de café con clorosis, necrosis o caída de hojas, como los síntomas típicos producidos por las chinches harinosas. Luego se extrajo el árbol afectado con la ayuda de un palín, dejando al descubierto sus raíces para localizar las cochinillas. Los especímenes se retiraron de las raíces del café con ayuda de pinceles y se depositaron en viales de vidrio con alcohol de 70% para su preservación a temperatura ambiente; cada muestra se rotuló con los datos de campo correspondientes. También se retiraron de las raíces de las arvenses localizadas a dos metros alrededor de la planta de café muestreada, conservándolas y rotulándolas de la misma manera que las de café. Las arvenses hospedantes se colectaron en papel periódico por un periodo máximo de 24 horas antes del secamiento.

Montaje de los insectos escama en láminas para microscopía: El montaje se realizó en el laboratorio de entomología de la Universidad de Nariño, de acuerdo con la metodología propuesta por ^{WILLIAMS & GRANARA DE WILLINK (1992)} y ^{USDA (2015)}.

Identificación de chinches harinosas: El trabajo de identificación se realizó a partir del estudio de la morfología externa de la hembra adulta y con el uso del material bibliográfico, especialmente la clave de ^{WILLIAMS & GRANARA DE WILLINK (1992)}. El material estudiado se depositó en la Colección Zoológica de la Universidad de Nariño, Pasto, Colombia (PSO-CZ).

Montaje e identificación de arvenses hospedantes: El material vegetal colectado en campo se introdujo en una estufa durante 72 horas a una temperatura de 60°C para el secado uniforme de sus estructuras. Una vez secas, las arvenses se dispusieron en una cartulina blanca con dimensiones de 28 x 26 cm y se rotularon con los siguientes datos: nombre científico, nombre vulgar, descripción botánica, localidad, altitud, colector y fecha. La identificación se realizó por comparación con el material presente en el Herbario de la Universidad de Nariño (PSO).

RESULTADOS

Se obtuvo un total de 114 muestras de cochinillas de las raíces de café y arvenses, provenientes de fincas ubicadas en los municipios de Sandoná, Consacá, La Unión, San Pablo y San José de Albán. Las especies de insectos escama identificadas en raíces de café o arvenses acompañantes de este cultivo en cinco municipios del departamento son P. barberi de la familia Putoidae y Dysmicoccus brevipes de la familia Pseudococcidae (Tabla 1). La mayor frecuencia de hallazgo fue para P. barberi. Los ejemplares de esta especie se encontraron a partir de la base de tallo.

Tabla 1 Plantas de café con presencia de Puto barberi y Dysmicoccus brevipes en raíces, provenientes de cinco municipios de Nariño. 

Con respecto a la presencia de las cochinillas en las arvenses de café se encontró que P. barberi estaba en el 100% de las arvenses muestreadas (17 especies) (Tabla 2). Para el caso de D. brevipes se encontró en especies de siete géneros de arvenses, de forma simultánea con P. barberi (Tabla 2); en ningún caso se encontró a D. brevipes, hospedando de forma exclusiva ninguna especie de arvense (Tabla 2). La mayoría de las arvenses infestadas con cochinillas corresponden a la familia Poaceae (29,41%), seguida de la familia Cyperaceae (17,65%), Poaceae (11,76), Polygonaceae (11,76) y otras familias (29,41%) (Tabla 2).

Tabla 2 Arvenses presentes en el ecosistema cafetero de cinco municipios de Nariño que hospedan cochinillas de raíz. 

* Reporte que coincide con lo registrado por Villegas et al. (2009).

DISCUSIÓN

La especie Puto barberi es una especie neotropical, presente en 16 países de esta región geográfica del mundo; puede alimentarse de plantas pertenecientes a 32 géneros agrupados en 27 familias botánicas (^{GARCÍA et al., 2016}); recientemente fue introducida a Islas Canarias en España donde se considera como plaga de diversas plantas ornamentales (^{MALUMPHY, 2010}). Esta especie tiene gran capacidad invasiva y reproductiva porque es ovovivípara y tiene partenogénesis tipo telitoquia; tiene dos estados ninfales y su ciclo de vida es de aproximadamente 141 días a 25°C, además su capacidad de producir ninfas es de 83 por hembra y su poder de sobrevivencia sin alimentación es de 62 días desde el estado ninfal hasta adulto (^{VILLEGAS et al., 2013}).

Según ^{EVANS & DOOLEY (2013)}, las características biológicas de P. barberi la hacen una plaga potencial para Estados Unidos y la ubican entre las 13 especies de insectos escama neotropicales de mayor importancia económica para ese país. Lo encontrado en este estudio coincide con lo reportado por ^{VILLEGAS & BENAVIDES (2011)}, para quienes P. baberi es la especie más predominante (86%) y de mayor impacto en Colombia, al estudiar las cochinillas del café en siete departamentos cafeteros. Registros previos de VILLEGAS et al., (2009) también indican que P. barberi es el insecto escama más frecuente (77%) en el departamento del Quindío y en el 74% de los casos está asociado con hormigas del género Tranopelta Mayr y Acropyga Roger y en menores frecuencias con Solenopsis Westwood y Brachymyrmex Mayr (VILLEGAS et al., 2009). Esta plaga en época de verano busca las raíces profundas y en épocas húmedas se distribuyen en la base y a lo largo de la raíz principal en forma gregaria (^{RAMÍREZ et al., 2014}). En Colombia, P. barberi fue encontrado recientemente en dos parasitoides; Hambletonia sp. y Aenasius cf bolowi (Hymenoptera: Encyrtidae), que pueden tenerse en cuenta en programas para el control biológico de esta plaga (^{GIL et al., 2016}).

La especie Dysmicoccus brevipes fue descrita por primera vez a partir de cultivos de piña en Jamaica, tiene su centro de distribución en América tropical y actualmente es cosmopolita en la zona tropical y subtropical del mundo (^{CABI, 2017}). Está registrado que hospeda especies vegetales de 140 géneros agrupados en 58 familias botánicas (^{GARCÍA et al., 2016}). Según ^{CABI (2017)}, es una especie altamente polífaga, cuarentenaria, causa serios daños en cultivos y es de difícil control por sus hábitos crípticos, por tener reproducción partenogenética y por ser vector de virus fitopatógenos. En Colombia, D. brevipes se encuentra registrada en Antioquia, Caldas, Cauca, Nariño, Norte de Santander, Quindío, Risaralda, Tolima y Valle del Cauca, donde ataca diversas plantas y cultivos y además está asociada a varias especies de hormigas (^{KONDO et al., 2008}). En el cultivo del café en Colombia, Dysmicoccus está representado por varias especies, ampliamente distribuido en Caldas, Cauca, Cundinamarca Norte de Santander, Risaralda, Santander y Tolima y se presenta en bajos porcentajes de infestación (desde 1,53% hasta 2,84%) (^{VILLEGAS & BENAVIDES, 2011}). En el Quindío se registran tres especies del género Dysmicoccus: D. brevipes, D. neobrevipes y D. texensis, con predominio de las dos últimas especies del 90%.

En términos generales, los insectos escama son hospedantes de un gran número de especies de familias botánicas en el mundo (^{BEN-DOV, 1994}), es decir que las cochinillas tienen gran capacidad de polifagia, y por tanto, las arvenses pueden ser un hospedero alterno o primario importante en el cultivo del café. Según ^{GÓMEZ & RIVERA (1995)}, en Colombia se han registrado 170 especies de arvenses asociadas al cultivo del café, de las cuales casi el 70% de éstas tienen entre mediano y alto grado de interferencia con la producción de café que puede afectar hasta en un 66% (^{HINCAPIE & SALAZAR, 2007}), el resto de arvenses contribuyen principalmente en la conservación de los suelos (^{GÓMEZ et al., 1987}). Es decir, las arvenses en el café son abundantes y pueden ser hospederos de cochinillas, por tanto su manejo debe considerar esta información. VILLEGAS et al., (2009) encontraron 13 arvenses como hospedantes de diferentes especies de Pseudococcidae y Putoidae, de la cuales Bidens pilosa, Cyperus ferax, Cenchrus echinatus son comunes a las encontradas en este estudio (Tabla 2). Eleusine indica es un caso que merece especial atención para su manejo puesto que es una especie arvense muy frecuente en los cafetales colombianos, es usual que sea hospedante de cochinillas de raíz que también están en el cultivo de café y ha registrado resistencia al uso de glifosato, uno de los herbicidas comúnmente utilizado en el control de arvenses de este cultivo (^{MENZA & SALAZAR, 2006}).

CONCLUSIONES

Se identificó por primera vez dos especies de chinches harinosas, Dysmicoccus brevipes y Puto barberi, en la zona cafetera de Nariño, las cuales tienen importancia económica en el cultivo de café como plagas potenciales. Estas especies también están asociadas a 17 especies de arvenses agrupadas en ocho familias botánicas. Estos hallazgos permiten tener información preliminar para construir planes de manejo integrado de plagas que mitiguen la afectación que estas especies están causando en otras zonas productoras de café en Colombia y en el mundo. Con este trabajo se aumenta el conocimiento en la distribución de las especies de insectos escama del café en el país.