INTRODUCCIÓN

Colombia es un país megadiverso, lo cual se debe principalmente a su privilegiada ubicación geográfica, ya que se encuentra en la esquina noroccidental de América del Sur en la zona intertropical. Presenta regiones biogeográficas bien definidas: Andina, Caribe, Pacífico, Orinoquía y Amazonía, que sumadas a las insulares del Caribe y el Pacífico, configuran siete macrorregiones. Adicionalmente, posee la cordillera de los Andes, la cual se encuentra trifurcada y presenta variaciones en su elevación en todo su trayecto, creando infinidad de microclimas que dan lugar a una alta diversidad de plantas y por tanto de sus parásitos, entre ellos los Pucciniales, conocidos comúnmente como royas (^{BURITICÁ & PARDO-CARDONA, 1996}).

Las royas son un grupo monofilético de aproximadamente 7000 especies de parásitos obligados altamente específicos, tienen una amplia distribución e infectan plantas vasculares, que incluyen helechos, coníferas y angiospermas (mono y dicotiledóneas) (^{KOLMER et al., 2009}). Tienen ciclos de vida altamente complejos, llegando en algunos casos a requerir hasta cinco estados espóricos morfológica y funcionalmente diferentes y, en algunas ocasiones, más de dos hospedantes no necesariamente relacionados para cumplir su ciclo de vida. Las royas pueden parasitar diferentes órganos (hojas y tallos) de las plantas y causar diversidad de síntomas, tales como manchas, decoloraciones, hipertrofias, agallas, tumores y escobas de bruja (^{HIRATSUKA et al., 1992}). La biota de Pucciniales de Colombia hasta el 2014, estaba compuesta por 70 géneros (55 teliomórficos y 15 anamórficos) y 456 especies en 448 géneros de hospedantes ubicados en 86 familias botánicas (^{BURITICÁ et al., 2014}).

El objetivo de este trabajo es describir e ilustrar dos nuevas especies y cinco nuevos registros de royas colectadas en Colombia en los departamentos de Antioquia, Boyacá, Caldas, Chocó y Tolima.

MATERIALES Y MÉTODOS

Fueron estudiados materiales parasitados por Pucciniales depositados en el MMUNM, recolectados en cinco departamentos de Colombia: Antioquia, Boyacá, Caldas, Chocó y Tolima. Los síntomas y signos se observaron por medio de un estereoscopio Boeco® con el fin de identificar los estados espóricos presentes en los órganos de la planta afectados. Se procedió a realizar raspados y cortes a mano alzada para obtener micropreparados en lacto-glicerina de los diferentes estados encontrados. Con la ayuda de un microscopio Carl Zeiss® Axiostar Plus acoplado con una cámara Canon® PowerShot G5, se observaron las estructuras presentes y se realizaron 30 mediciones de las estructuras más relevantes para su caracterización e identificación. Adicionalmente, se tomaron microfotografías y con ayuda de literatura especializada en Pucciniales, se identificaron las royas encontradas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En los materiales estudiados sobre las familias botánicas Araceae, Aspleniaceae, Loranthaceae, Moraceae, Poaceae y Verbenaceae, se encontraron siete nuevos registros para la biota de Pucciniales de Colombia, estas novedades incluyen dos nuevas especies para la ciencia: Uredendo anthurii (sobre Anthurium alatum) y Uromyces colombiana (sobre Struthanthus sp.).

El listado de los nuevos registros se presenta en el orden alfabético de las especies, con sus sinónimos y basiónimos si los presentan; posteriormente, se realiza una descripción detallada de los estados espóricos observados y sus respectivas estructuras, se finaliza con el nombre científico del hospedante, lugar de colección, distribución geográfica del hongo y algunas observaciones relevantes.

1. Milesina murariae (Magnus) Syd. & P. Syd., Monographia Uredinearum 3: 477. 1915. (Figura 1A-B) = Milesina murariae (Magnus) Grove, J. Bot., Lond. 59: 311. 1921. Anamorfo: ≡ Uredo murariae Magnus, Bull. Inst. bot. Univ. Belgrade 20: 611. 1902. = Milesia murariae (Magnus) Faull, Contr. Arnold Arbor. 2: 34. 1932. = Uredo scolopendrii sensu auct. p.p.; fide Checklist of Basidiomycota of Great Britain and Ireland. 2005.

Uredinio tipo Milesia, soros hipófilos, agrupados, confluentes, pequeños, de origen subepidermal, inicialmente cubiertos después abiertos por un poro central, de color blanquecino; Uredosporas elipsoides, obovoides a piriformes, 25-33 x 15-20 µm; pared finamente equinulada, 1-2 µm de grosor uniforme, de color hialina; poros germinativos no visibles; peridio hifoide sin células ostiolares diferenciadas, de color hialino.

Ciclo de vida: Desconocido.

Distribución geográfica: Alemania, Austria, Suiza (^{SYDOW & SYDOW, 1915}), Escocia (W.B. ^{GROVE, 1921}), Rumania (^{TANASE & NEGREAN, 2007}), Estonia, Ucrania (^{VIMBA & PÕLDMAA, 1997}), Francia (^{MAYOR & VIENNOT-BOURGIN, 1960}), Italia (^{MyCoPortal, 2018}) y Colombia.

Materiales estudiados: Asplenium monanthes L. (ASPLENIACEAE): COLOMBIA. Caldas: municipio de Neira, sobre la carretera Manizales-Neira, 1500 msnm, 10 ene 2001, P. Buriticá y M. Salazar-Yepes, MMUNM-3071.

Observaciones: telio no observado en el material estudiado, según ^{SYDOW & SYDOW (1915)}, presenta teliosporas inmersas en la epidermis, 14-30 x 12-18 µm; de pared lisa, de color hialina. La especie M. murariae se considera el primer registro de una roya sobre la familia Aspleniaceae en Colombia, y el primer registro mundial sobre Asplenium monanthes, los otros registros de esta especie se encuentran parasitando Asplenium lepidu C. Presl (^{TANASE & NEGREAN, 2007}) y Asplenium ruta-muraria L. (^{SYDOW & SYDOW, 1915}).

2. Puccinia araguata F. Kern, Mycologia 30: 544. 1938. (Figura 1C-D) = Puccinia paspalicola F. Kern, Thurst. & Whetzel, in Chardon & Toro, Monograph Univ. Puerto Rico, Series B 2: 284. 1934.

Uredinio en Uredo, soros anfígenos principalmente hipófilos, agrupados, confluentes, de origen subepidermal, inicialmente cubiertos por la epidermis luego totalmente expuestos, ruptura de epidermis conspicua, de color amarillo; Uredosporas elipsoides a obovoides, 22-28(-30) x 17-20 µm; pared finamente equinulada, 1-2 um de grosor irregular, de color hialina; poros germinativos 4 ecuatoriales; pedicelo deciduo, longitud menor al largo de la espora, de color hialino.

Ciclo de vida: Desconocido.

Distribución geográfica: Venezuela (^{KERN et al., 1934}) y Colombia.

Materiales estudiados: Paspalum saccharoides Nees ex Trin. (POACEAE): COLOMBIA, Antioquia: municipio de Támesis, vereda La Mesa, 1360 msnm, 27 sept 2004, V. M. Pardo-Cardona, MMUNM-2726.

Observaciones: telio no observado en el material estudiado, según ^{KERN et al. (1934)}, presenta telio con soros epífilos, tempranamente expuestos, ruptura de epidermis conspicua, pulvinados, de color marrón oscuros; teliosporas ampliamente clavadas a oblongo-clavadas, redondeada en el ápice y atenuada en la base, 51-63 x 24-27 µm; pared lisa, 1,5-2,5 µm de grosor lateral y 5-9 µm de grosor apical, de color marróncanela oscura; pedicelo deciduo. La roya P. araguata se constituye en un nuevo registro para la biota de Pucciniales de Colombia.

3. Puccinia verbeniphila J.C. Lindquist, Revista Fac. Agron, (La Plata) 44: 152. 1969. (Figura 1E-G)

= Puccinia elongata Speg., Anal. Soc. cient. argent. 10: 168. 1880.

Anamorfo: Aecidium verbenae Speg., Anal. Soc. cient. argent. 9(4): 174. 1880.

= Aecidium verbenicola Speg., Anal. Mus. nac. B. Aires, Ser. 3 12: 323. 1909.

= Aecidium spegazzinianum Sacc. & Trotter, Syll. fung. (Abellini) 21: 775. 1912.

= Aecidium elongatum Speg., Revista Argentina Bot. 1: 95. 1925.

= Aecidium verbeniphilum Speg., Revista Argentina Bot. 1: 102. 1925.

Ecio tipo Aecidium, caulinares, soros agrupados en círculos concéntricos, cupulados, de color amarillo; células peridiales poligonales, 20-33 x 12-25 µm; pared fuertemente verrugosa, 5-7,5 µm de grosor variable, de color hialina a amarillo pálida; eciosporas elipsoides a poligonales, 15-23 x 12-20 µm; pared finamente verrugosa, 1-1,5 µm de grosor irregular, de color hialina, con gránulos reflectivos.

Ciclo de vida: Demicíclico.

Distribución geográfica: Argentina, Brasil (^{HENNEN et al., 2005}), Uruguay (^{LINDQUIST, 1982}) y Colombia.

Material estudiado: Verbena hispida Ruiz & Pavón (VERBENACEAE): COLOMBIA, Boyacá: municipio de Aquitania, en los alrededores del Lago de Tota, 3050 m.s.n.m., 15 jun 1976, L. A. Molina y K. Dumont, MMUNM-3086.

Observaciones: telio no observado en el material estudiado, según ^{LINDQUIST (1982)}, presenta telio con soros ubicados entre los eciosoros, subepidermales, descubiertos, caulinares, almohadillados, compactos, de color marrón-castaño oscuro; teliosporas cilíndrico-clavadas, 44-75 x 12-14(-18) µm, célula superior de menor tamaño, obtusas arriba, atenuadas hacia abajo, poco o nada contraídas en el septo; pared lisa, 1,5 µm de grosor lateral y 7-10 µm de grosor apical, de color marrón-castaña; pedicelo coloreado; mesosporas presentes, elipsoidales, 25-36 x 10-14 µm. La roya P. verbeniphila se constituye en un nuevo registro para la biota de Pucciniales de Colombia y el primero sobre el género Verbena en el país.

4. Uredendo anthurii Barrera-Enriquez & Salazar sp. nov. (Figura 1H-J)

Diagnosis: It is considered as a new species by presenting Uredinio type Uredendo, with paraphyses not present, urediniospores sessile, spore wall slightly echinulate and pale yellow to pale chestnut brown.

Uredinio en Uredendo, soros hipófilos, generalmente solitarios o en pequeños grupos, pequeños, de origen subepidermal, inicialmente cubiertos por la epidermis después abiertos por un poro central, de color marrón pálidos; Uredosporas sésiles, elipsoides, globosas u obovoides, 25-35 x 17-25 µm; pared finamente equinulada, 2-3 µm de grosor uniforme, de color amarillo pálida a marrón-canela pálida; poros germinativos no visibles.

Holotipo: COLOMBIA, Antioquia, municipio de Támesis: camino al Cristo Rey, a 1858 msnm, 05°40.228’N y 75°43.364’O, sobre hojas de Anthurium alatum Engler. (ARACEAE), M. Salazar-Yepes et al., 25 de sept de 2015, MMUNM-3223.

Etimología: en referencia al género del hospedante.

Ciclo de vida: Desconocido.

Distribución geográfica: Colombia. Observaciones: la nueva especie Uredendo anthurii presenta diferencias significativas en la morfología, tamaño y coloración de los esporos con respecto a la roya Uredo anthurii Har., el único registro hasta el momento sobre el género Anthurium. Uredendo anthurii se diferencia de U. anthurii por presentar esta última Uredosporas pediceladas, de 32-36 x 26-28 µm y pared de color amarillo pálida (^{SACCARDO, 1895}); mientras la nueva especie presenta Uredosporas sésiles, de menor tamaño, 25-35 x 17-25 µm y con pared de color amarillo pálida a marrón-canela pálida.

Otros Pucciniales encontrados sobre Araceae son: Uredo philodendri Pardo-Cardona sobre Philodendron y Uredo monsterae Syd. sobre Monstera. La nueva especie se diferencia de U. philodendri por presentar Uredosporas pediceladas, pared 1,5-3 µm de grosor, más gruesa en el ápice, espinosa, con espinas especialmente prominentes y agrupadas en el ápice, de color hialina a amarillo pálida (^{PARDO-CARDONA, 2003}). De la especie U. monsterae se diferencia por la presencia de Uredosporas pediceladas, de 21-27 x 18-22 µm, pared densamente equinulada, 1-1,5 µm de grosor uniforme y de color hialina (^{SYDOW, 1930}).

5. Uredo rubescens Arthur, Mycologia 7: 327. 1915. (Figura 1K-M)

Uredinio en Uredo, soros hipófilos, agrupados, de origen subepidermal, inicialmente abierto por un poro central después totalmente descubiertos, con ruptura de epidermis poco visible, de color marrón oscuro; paráfisis periferales, cilíndricas, hifoides, encurvadas, sobresaliendo ligeramente sobre las Uredosporas; pared lisa, de color amarillo pálida a hialina; Uredosporas elipsoides, 20-25 x 17-23 µm; pared fuertemente equinulada, 1-2 um de grosor uniforme, de color marrón-canela; poros germinativos no visibles.

Ciclo de vida: Desconocido.

Distribución geográfica: Trinidad y Tobago (^{ARTHUR, 1922}), Venezuela (^{DENNIS, 1970}), Panamá (^{PERDOMO-SÁNCHEZ & PIEPENBRING, 2008}), Puerto Rico (^{ARTHUR, 1915}), México (^{GALLEGOS & CUMMINS, 1981}), Guatemala (ARTHUR, 1924), República Dominicana (THURSTON & KERN, 1933) y Colombia.

Materiales estudiados: Dorstenia contrajerva L. (MORACEAE): COLOMBIA, Chocó: municipio de Acandí en el corregimiento de Capurganá en la población de Sapzurro en el camino a la cascada La Diana, 26 dic 2015, L.M. López. (MMUNM-2650).

Observaciones: Uredo rubescens es el primer anamorfo tipo Uredo reportado en Colombia sobre la familia y el primer registro de una roya sobre el género Dorstenia L. en Colombia.

Figura 1 A-B. Milesina murariae: A. Uredosoro. B. Uredosporas en vista superficial (arriba) y en vista mediana (abajo). C-D. Puccinia araguata: C-D. Uredosporas. C. En vista superficial. D. En vista mediana. E-G. Puccinia verbeniphila: E-F. Células peridiales. E. En vista superficial. F. En vista mediana. G. Eciosporas en vista superficial (arriba) y en vista mediana (abajo). H-J. Uredendo anthurii: H. Uredosoro. I-J. Uredosporas. I. En vista superficial. J. En vista mediana. K-M. Uredo rubescens: K-L. Uredosporas. K. Uredosporas en vista superficial (arriba) y en vista mediana (abajo). L. Uredospora con pedicelo. M. Paráfisis. 

6. Uromyces colombiana Barrera-Enriquez & Salazar sp. nov. (Figura 2A-F)

Diagnosis: Uromyces colombiana differ from other species of Uromyces on Struthanthus by present of aeciospores and peridial cells with pale chestnut brown wall, and the wall of teliosporas slightly echinulate-verrucose regularly disposed.

Espermogonio no observado. Ecio en Aecidium, soros hipófilos, agrupados en áreas más o menos hipertrofiadas, de color marrón-canela; células peridiales poliédricas a romboidales, 25-38 x 17-25 µm; pared fuertemente verrugosa, de color amarilla a marrón-canela pálida; eciosporas angulares, globosas, 22 x 33 µm de diám.; pared finamente verrugosa, 2,5-4 µm de grosor uniforme, de color marrón-canela pálida. Telio con soros hipófilos, solitarios, redondeados, de origen subepidermal, ruptura de epidermis conspicua, de color marrón-canela; teliosporas elipsoides, 40-55 x 17-25 µm; pared finamente verrugosa-equinulada, 2,5-4 µm de grosor lateral y 2,5-10 µm de grosor apical, de color amarilla a marrón-canela pálida, con el ápice decolorado; poro germinativo oscuro; pedicelo deciduo, tan largo como la espora, de color hialino.

Holotipo: Colombia, Antioquia, Ituango: en vereda Alsacia, a 1060 msnm, sobre hojas de Struthanthus sp. (LORANTHACEAE), V.M. Pardo-Cardona, 20 de septiembre de 1994, MMUNM-463.

Etimología: en referencia al lugar de colección. Ciclo de vida: Demicíclico. Distribución geográfica: Colombia.

Observaciones: Sobre el género Struthanthus existen cuatro registros de royas en el mundo: Uromyces circumscriptus Neger [I, III], Uromyces socius Arthur & Holway [I, II, III], Uromyces struthanthi Perdomo-Sánchez [I, III] y Uromyces urbanianus Hennen [I, III]. La nueva especie Uromyces colombiana se diferencia de U. circumscriptus por presentar esta última células peridiales poliédricas con pared de color amarillo pálida a hialina, eciosporas elíptico-poligonales con pared de amarrillo pálida a hialina, teliosporas de 40-50 x 25 µm con pared estriada, de color amarrillo-marrón (^{NEGER, 1895}); se diferencia de la especie U. socius por presentar células peridiales rectangulares-romboidales con pared de color hialina a amarilla, eciosporas elipsoides a oblongas con pared de color hialina, teliosporas de 29-35 x 18-24 µm con pared longitudinalmente verrugosa-rugosa, de color marrón oscura (^{HOLWAY & ARTHUR, 1918}); de Uromyces struthanthi por presentar células peridiales oblongas con pared lisa a rugosa, de color hialina a amarilla, eciosporas angulares con pared espinosa-equinulada, de color hialina a amarilla; teliosporas de 42-47 x 23-26 µm con pared reticulada-foveada, de color amarilla a marrón (^{PERDOMO-SÁNCHEZ & PIEPENBRING, 2014}); y finalmente, de U. urbanianus por presentar células peridiales oblongas con pared de color hialina a amarillo pálida, eciosporas subglobosas a ovoides con pared de color hialina, teliosporas de 30-43 x 15-21 µm con pared finamente verrugosa estriada de color amarillo pardo (^{HENNINGS, 1897}). La roya U. colombiana se constituye en el primer registro de una roya sobre el género Struthanthus en Colombia.

7. Uromyces mulini J. Schröt., Hedwigia 35: 224. 1896. (Figura 2G-N)

Anamorfo: Aecidium azorellae Speg., Anal. Mus. nac. Hist. nat. B. Aires 6: 230. 1898.

Espermogonios anfígenos, globosos, subepidermales, en manchas de color marrón, grupo V Tipo 4. Ecio en Aecidium, soros anfígenos, principalmente hipófilos, agrupados, de color blanquecino; células peridiales poligonales, 20-38 x 17-20 µm; pared interna fuertemente verrugosa, externa lisa, de color hialina; eciosporas elipsoidales a poligonales, 20-25 x 17-23 µm; pared finamente verrugosa, 1-2 µm de grosor uniforme, de color hialina. Uredinio en Uredo, soros hipófilos, dispersos, de origen subepidermal, inicialmente cubiertos por la epidermis luego abiertos por la ruptura longitudinal, de color marrón-canela; Uredosporas elipsoidales u obovoides, 30-35 x 20-25 µm; pared fuertemente equinulada, 2-3 µm de grosor uniforme; poros germinativos 4 ecuatoriales; pedicelo deciduo, tan largo como la espora, de color hialino.

Ciclo de vida: Macrocíclico.

Distribución geográfica: Argentina (^{LINDQUIST, 1982}), Australia, Nueva Zelanda (^{BERNDT, 2002}), Chile (^{LOOSER, 1932}) y Colombia.

Materiales estudiados: Azorella crenata (Ruiz & Pavón) Persoon (APIACEAE): Tolima: nacimiento del río Gualí, 1 km desde la entrada al refugio hacia Murillo, 4000 msnm, 24 jul 2002, P. Buriticá, M. Salazar-Yepes y P. Rodríguez (MMUNM-2951). Azorella multifida (Ruiz & Pavón) Persoon: Tolima: nacimiento del río Gualí, 1 km desde la entrada al refugio hacia Murillo, 4000 msnm, 24 jul 2002, P. Buriticá, M. Salazar-Yepes y P. Rodríguez (MMUNM- 2952).

Figura 2 A-F. Uromyces colombiana. A-B. Células peridiales. A. En vista superficial. B. en vista mediana. C-D. Eciosporas. C. En vista superficial. D. En vista mediana. E-F. Teliosporas. E. En vista superficial. F. En vista mediana. G-N. Uromyces mulini: G. Espermogonio. H. Eciosoro. I. Células peridiales. J-K. Eciosporas. J. En vista superficial. K. En vista mediana. L. Uredosoro. M-N. Uredosporas. M. En vista superficial. N. En vista mediana. 

Observaciones: telio no observado en el material estudiado, según ^{HENNINGS (1896)} presenta telio de color marrón; teliosporas subglobosas a obovoides, con ápice redondeado y atenuada en la base, 28-34 x 24-30 µm; pared engrosada en el ápice, de color marrón-canela; pedicelo de 30 µm de largo, de color hialino. La roya Uromyces mulini se constituye en un nuevo registro para la biota de Pucciniales de Colombia y el primero sobre el género Azorella en el país.

CONCLUSIONES

Se registran siete nuevas especies de royas para Colombia, dos de ellas nuevas especies para la ciencia: Uredendo anthurii la segunda roya anamórfica sobre el género Anthurium y Uromyces colombiana la cual difiere de otras especies de Uromyces sobre Loranthaceae por la particular ornamentación de sus teliosporas, verrugosa-equinulada dispuesta regularmente, adicionalmente U. colombiana es el primer registro de una roya sobre Struthanthus en Colombia.

Estos nuevos registros han permitido ampliar la distribución geográfica de las especies y aumentar los hospedantes reportados para Colombia, consecuentemente, se hace el registro de Aspleniaceae como una nueva familia botánica parasitada por Pucciniales en Colombia; y seis nuevos registros de especies hospedantes: Asplenium monanthes, Azorella crenata, Azorella multifida, Dorstenia contrajerva, Paspalum saccharoides y Verbena hispida, de los cuales A. monanthes, A. crenata, A. multifida y P. saccharoides son nuevos registros mundiales de hospedante.