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Introducción
La producción mundial de café alcanzó, entre 2018-2019, los 173.7 millones de sacos. Colombia participó con el 8% (13,9 millones de sacos), ocupando así el tercer lugar de la producción global (Federación Nacional de Cafeteros, 2019). Los ingresos económicos asociados con la comercialización del café en Colombia representa el 0,96% del PIB nacional, y adicionalmente, esta actividad participa con el 12.5% del PIB agropecuario (DANE, 2019). A pesar de los avances en el manejo integrado de plagas, a través de buenas prácticas agroambientales, la presencia de algunas enfermedades y plagas continúan siendo un desafío para los caficultores. Además, se desconocen algunas respuestas de la variación altitudinal y de las condiciones de sombrío sobre una de las principales plagas: la broca del café, particularmente en zonas donde se registran típicamente dos cosechas al año.
La plaga más destructiva que amenaza la producción y el suministro mundial de café es la ampliamente conocida broca, Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) (Damon, 2000; Giraldo-Jaramillo et al., 2018; Jaramillo et al., 2009). Este insecto afecta las cerezas de café maduras e inmaduras, atacando directamente el grano (Vega et al., 2003), y completa su ciclo de vida en la parte interna del grano de café, lo cual dificulta su control. Las hembras adultas de H. hampei perforan, formando galerías en las cerezas donde deposita sus huevos y su ciclo de vida ocurre internamente en la cereza (Vega et al., 2015).
La variabilidad climática asociada con la temperatura, precipitación y sequía han mostrado una marcada influencia en la dinámica de la población de la broca del café (Mendesil et al., 2008). La broca es un organismo poiquilotermo, su ciclo depende principalmente de la temperatura de su entorno para cumplir su proceso biológico (Régnière et al., 2012). Por lo anterior, la temperatura es considerada como el factor abiótico más importante en la fisiología y el comportamiento de la broca del café (Giraldo-Jaramillo et al., 2018). Esta variable, en términos generales, es determinante para la reproducción y el desarrollo de los insectos, existiendo una relación directa con su ciclo de vida (Ratte, 1984; Jaramillo et al., 2009). Consecuentemente, las poblaciones alcanzarían mayores tamaños y se aumentarían los daños causados por dichos organismos al tratarse de un insecto plaga (Constantino et al., 2011; Giraldo-Jaramillo et al., 2018; Hamilton et al., 2019).
El desarrollo exitoso del ciclo de vida de H. hampei, ocurre entre 20 y 30°C, y los límites térmicos inferior y superior para el desarrollo se estiman en 13.9 y 32°C, respectivamente. El requisito térmico para completar el período prereproductivo es de 299 grados/día aproximadamente (Giraldo-Jaramillo et al., 2018). Adicionalmente, el patrón de fecundidad y emergencia de las hembras de H. hampei de las cerezas de café varía con la temperatura; juegan un papel crucial en la determinación de la tasa de desarrollo de este insecto (Jaramillo et al., 2010).
El conocimiento sobre la tolerancia térmica es fundamental para predecir los efectos del cambio climático en un organismo (Deutsch et al., 2008). Colombia posee regiones cafeteras con temperaturas medias anuales de 17°C hasta 24°C, condiciones que favorecen el desarrollo de la broca (Jaramillo et al., 2010). Se estima que el aumento de la temperatura en 1°C, en escenarios futuros de cambio climático, traerá consigo el desplazamiento en 167 m de altitud en los cultivos de café, con el fin de mantener la misma productividad y calidad de la cosecha (Jaramillo, 2005). El aumento gradual de la temperatura a nivel global puede ocasionar, en los próximos años, cambios en el hábitat de la plaga, ocurriendo una adaptación en las poblaciones de los insectos entre las distintas franjas altitudinales. Adicionalmente, se esperan potenciales cambios en importantes procesos ecológicos, tales como: interacción con plantas hospederas, sincronización de periodos de actividad de insectos y sus enemigos naturales, tasa de crecimiento y dinámica poblacional, probabilidad de supervivencia, tasas de alimentación y ciclos de vida de los insectos herbívoros (Gian-Reto et al., 2002).
Diversas investigaciones han mostrado la relación entre los sistemas de sombrío y la infestación de la broca del café, obteniendo resultados contradictorios, que pueden deberse a la heterogeneidad de las condiciones agroecológicas, a los porcentajes de sombra y temperaturas de cada zona, a los diseños experimentales inadecuados o al enfoque en cortos períodos climáticos (Mariño et al., 2016). Los diferentes niveles de radiación y humedad, asociados a distintos porcentajes de sombrío, sirven como base para determinar condiciones óptimas de hábitat que reducen el complejo de plagas y proporcionan las condiciones ideales para los enemigos naturales, quienes se encargan de disminuir en gran medida las poblaciones de plagas (Staver et al., 2001).
Otras condiciones ambientales también pueden afectar el desarrollo y tamaño poblacional de la broca del café. Con la implementación de cultivos agroforestales, es decir, combinar árboles con cultivos agrícolas, se modifica el microambiente del cultivo del café (Monteith et al., 1991). Varios autores concuerdan que a mayor porcentaje de sombrío es menor la infestación de broca ya que estas condiciones favorecen la acción depredadora de las hormigas (Cárdenas & Posada, 2001; Sánchez et al., 2012). Otros autores mencionan un fenómeno contrario, concluyendo que la ocurrencia de las poblaciones de la broca es más alta en condiciones de cafetales baje sombrío y que, por lo tanto, un mayor porcentaje de sombra se relaciona negativamente con la incidencia de esta plaga (Beilhe et al., 2020).
El café a libre exposición solar o bajo sombríos proporciona diferentes ambientes que afectan la reproducción de plagas, y consecuentemente, la infestación de broca es generalmente mayor en sistemas con sombra (Mariño et al., 2016). Sin embargo, el porcentaje de infestación es menor en sistemas con sombra simple que en sistemas con sombra compleja (es decir, cuando existen varias especies de árboles en el arreglo agroforestal) ya que los estadios de desarrollo de la plaga responden de manera diferente a la diversidad de vegetación y el hábitat (Nesper et al., 2017). Con el aumento de la riqueza de especies arbóreas en el sistema agroforestal, se hace más compleja la estructura física de éste, permitiendo ambientes para la coexistencia de un mayor número de especies donde los árboles de sombra podrían servir de huéspedes alternos para la broca (Damon, 2000). Teniendo en cuenta los anteriores antecedentes, esta investigación buscó evaluar el efecto combinado de gradiente altitudinal y de diferentes niveles de sombrío sobre el porcentaje de infestación de broca del café.
Materiales y Métodos
Localidades de estudio
Este trabajo se desarrolló en 12 fincas, ubicadas en cuatro municipios del departamento de Nariño, sur de Colombia (Figura 1), con el objetivo de cubrir un rango altitudinal entre 1430 y 2030 m (Tabla 1). De igual manera, al abarcar un área geográfica considerable, se puede evitar la incidencia de factores de confusión tales como características microclimáticas propias de una zona en particular. Adicionalmente la selección de las fincas está en concordancia con las condiciones de la caficultura de montaña de Nariño, donde el 88% se encuentra localizada por encima de los 1500 m y el 49% por encima de 1800 m (Giraldo-Jaramillo et al., 2020).
Figura 1 Localización de los municipios (Nariño, sur de Colombia) donde se seleccionaron las fincas para el estudio del efecto combinado de gradiente altitudinal y porcentaje de sombrío sobre la infestación de la broca del café.
Tabla 1 Ubicación de las localidades de estudio (Nariño, sur de Colombia). En cada localidad se establecieron parcelas experimentales de acuerdo al tratamiento de sombrío. La distancia de siembra de las plantas de café Coffea arabica L., variedad Castillo fue de 1.30 x 1.30 m al triangulo en todos los casos.
Este estudio se realizó en el marco del proyecto “Evaluación del efecto de sombra de diferentes especies arbóreas en el comportamiento agronómico y calidad de café, Consacá, Nariño, Occidente”. En cada una de las 12 localidades se estableció una parcela experimental de 1 ha (100x100 m). Cada parcela incluyó cuatro tratamientos correspondientes a cafetales variedad Castillo con diferentes tipos de sombrío: i) con sombrío de cítrico a una distancia de 8x8 m, ii) con sombrío de guamo a una distancia de 9x9 m, iii) con sombrío de guamo a una distancia de 12x12 m, iv) y libre exposición (sin árboles en el área). Los tres tratamientos con sombrío se implementaron al sembrar los árboles mencionados anteriormente al cuadro según la distancia determinada (Tabla 2). Durante el estudio no se realizó manejo sanitario orientado al control de la broca, además no se utilizó algún tipo de plaguicida en las parcelas experimentales.
Determinación de la radiación incidente en los tratamientos experimentales
La radiación efectiva sobre las plantas de café en cada uno de los tratamientos experimentales (libre exposición y los tres niveles de sombrío), se midió como la radiación fotosintéticamente activa (RFA) (Alados et al., 1996). Esta metodología se empleó con el fin de confirmar empíricamente si los tratamientos experimentales con mayor sombrío presentaban en efecto menor radiación incidente.
Se utilizaron microestaciones portátiles -WatchDog 1000 series (Spectrum Techonologies, Inc, USA)-, a las cuales se les conectó un sensor de luz LightScout de la misma marca, configurado para realizar lecturas cada cinco minutos. El sensor se colocó en el ápice de tres plantas de café en cada tratamiento, donde se registró la medición durante 30 - 60 minutos, las evaluaciones se realizaron periódicamente cada tres meses en 2018 y 2019. La información obtenida se descargó con la ayuda del Software Specware.
Muestreo de la broca del café Hypothenemus hampei
Se realizó entre los 120 y 150 días después de la floración principal para las dos cosechas al año, que, dependiendo de la altura sobre el nivel del mar, corresponde a la época en la cual el fruto tiene más del 20% de materia seca, condición apropiada para el desarrollo de la broca (Bustillo, 2008). El muestreo se hizo en los árboles utilizados en los sistemas de sombrío cuando tenían una edad de 5 a 6 años (la misma edad de los cafetales) y una altura estimada entre 6 a 10 m (cítricos y aguacates 6 -10 m, guamo 8 - 10 m). En los dos períodos mencionados anteriormente, se realizó un muestreo aleatorio en cada localidad y sistema de café, se realizaron dos muestreos en 2018 y un muestreo en 2019. Para el café bajo sombrío se muestrearon siete plantas de café dispuestas aleatoriamente en la parcela. En cada planta se cuantificó el total de frutos sanos e infestados en una rama (los frutos se clasificaron como sanos o infestados/brocados). En café a libre exposición se realizó el mismo procedimiento, pero en 9 plantas por parcela. En total, se determinó la infestación de broca en 1080 plantas (7-9 réplicas * 4 tratamientos experimentales * 12 localidades * 3 muestreos). Para determinar el % de infestación por planta se aplicó la siguiente fórmula:
Número de generaciones de la broca del café
Para estimar el número de generaciones para cada lugar se utilizó la fórmula propuesta por Giraldo-Jaramillo et al. (2018):
NG= Número de generaciones de broca del café
Tm= Promedio mensual de temperatura de cada lugar
Tl= Temperatura límite de la broca del café que es 13.9 °C
d= número de días por mes
K= Constante térmica de la broca del café que es 299 grados día
Los grados día de la broca del café acumulados para cada lugar estudio, fueron calculados utilizando el promedio mensual de la temperatura para 2018 y 2019.
Registro de variables climáticas
En cada una de las 12 localidades de estudio (ver Tabla 1) se instaló una estación climática WatchDog 2000 Series (Spectrum Techonologies, Inc, USA), esta se configuró para que la temperatura se registre con intervalos de 60 minutos. Los datos se descargaron utilizando el software Specware (Spectrum Techonologies, Inc, USA).
Análisis estadístico
Para el análisis de la radiación RFA en los tratamientos experimentales se realizó un modelo lineal generalizado de efectos mixtos, únicamente se consideró el tratamiento de sombrío (con cuatro niveles, libre exposición, y arreglos agroforestales a 8x8m, 9x9m y 12x12m) como efecto fijo. Los efectos aleatorios fueron la altitud y la localidad, ya que en este análisis no se pretendía estimar la radiación en función de la altitud. El modelo se ajustó con la familia de distribución Log-Normal (Gaussian, link = “log”) y el gráfico se realizó con el paquete ggplot2 (Wickham, 2016).
Para determinar la respuesta de (porcentaje de infestación de broca) en relación con los tratamientos y variables analizadas, se realizó de igual manera con un modelo lineal generalizado de efectos mixtos, utilizando la función ‘glmer’ del paquete lme4 (Bates et al., 2015). Los efectos fijos fueron el tratamiento de sombrío (con cuatro niveles, libre exposición, y arreglos agroforestales a 8x8m, 9x9m y 12x12m), y la altitud se consideró como variable continua, ya que en este caso si interesaba analizar la infestación en función del tratamiento y la altitud. Los efectos aleatorios fueron los eventos de muestreo (es decir, medidas repetidas) y los códigos individuales que identifican las plantas utilizadas para las medidas en cada localidad (planta/localidad). El modelo se ajustó utilizando la familia de distribución binomial de acuerdo con el AIC (Criterio de información de Akaike) para esta familia de distribución; posteriormente, se realizó un análisis post-hoc de Tukey. El gráfico se realizó con el paquete sjPlot (Lüdecke, 2016).
Finalmente, la correlación entre la altitud, temperatura ambiental y el número de generaciones de la broca del café se realizó mediante la función ‘chart.Correlation’ del paquete PerformanceAnalytics (Peterson et al., 2018). En este caso, se utilizó la temperatura promedio mensual de cada una de las 12 localidades para los años 2018 y 2019 cubiertos en este estudio. Estos años evaluados correspondieron a Todos los análisis se realizaron en R 4.0.2 (R Core Team, 2014), usando Rstudio (RStudio Team, 2020). La significancia de los efectos fijos se determinó mediante análisis de tablas varianza tipo II usando el paquete car (Fox et al., 2010) y todos los valores reflejan el 95% de los intervalos de confianza (IC).
Resultados
Radiación incidente en los tratamientos experimentales
El sistema de cultivo de café tuvo un efecto significativo sobre la radiación fotosintéticamente activa (χ2 = 147.65, d.f. = 3, P < 0.001). El análisis post-hoc de Tukey permitió corroborar que el café a libre exposición recibió significativamente mayor radiación que los demás tratamientos, 868.99 ± 85.69 microEinsteins/m2/s (x̄ ± 95% IC). Además, los tratamientos de sombrío no presentaron diferencias significativas entre sí, estos recibieron en promedio 349.03 ± 82.61 microEinsteins/m2/s (x̄ ± 95% IC) (Figura 2).
Infestación de broca del café
Tanto la altitud de cada localidad como el tratamiento experimental (es decir, los sistemas de sombrío de café), tuvieron un efecto significativo en el porcentaje de infestación de broca de café (interacción estadística, χ2 = 13.24, d.f. = 3, P = 0.004). El porcentaje de infestación fue mayor en los sistemas de café con sombrío en localidades situadas entre los 1400 y 1600 m aproximadamente. Los sistemas con mayor infestación de broca del café fueron 8x8 cítricos y 9x9 guamo, mientras que el tratamiento 12x12 guamo, los porcentajes de infestación fueron similares al del café a libre exposición. Sin embargo, el porcentaje de infestación y la diferencia entre tratamientos se redujo significativamente en localidades ubicadas a mayores altitudes, especialmente entre los 1800 y 2000 m (Figura 3).
Efecto de la altitud en el ciclo de vida de la broca del café
El análisis de correlación permitió determinar que existe una correlación negativa de considerable magnitud entre la altitud de las localidades y el número de generaciones que presenta la broca del café (r(253) = -0.828, P < 0.001, Figura 4). Los insectos de la especie H. hampei tendrían alrededor de 0.3 generaciones por mes en localidades situadas a considerable altitud (aprox. 2000 m) donde la temperatura media es menor a 17°C. Sin embargo, el número de generaciones se podría triplicar en localidades situadas en menor altitud (aprox. 1400 m), donde la temperatura media puede alcanzar los 23°C.
Discusión
La evaluación de la radiación (RFA) en cada uno de nuestros tratamientos experimentales (sistemas de sombrío de café) permitió constatar que no existió una diferencia estadísticamente significativa en la radiación que recibió el café bajo sombrío en los sistemas de 8x8m, 9x9 y 12x12m. En estos tres escenarios experimentales de sombrío, la RFA fue casi un tercio de la radiación que recibe el café a libre exposición.
De acuerdo con Giraldo-Jaramillo et al. (2018), la duración del ciclo de desarrollo de la broca del café se relaciona inversamente con el aumento de temperatura, por lo tanto, a mayor temperatura se generan más ciclos de vida en menos tiempo. En nuestro estudio, esto se evidencia en cafetales localizados en altitudes bajas, los cuales efectivamente presentaron una mayor infestación de la plaga y estos resultados concuerdan además con lo reportado por otros autores (Giraldo-Jaramillo et al., 2018). En este contexto, Asfaw et al., (2019), encontraron en Kenya que el daño inducido por broca en localidades entre 1100 m a 1720 m era mayor que en localidades por encima de los 1720 m. Así mismo, Bosselmann et al., (2009) en Colombia reportan baja incidencia de broca del café en localidades entre 1272 m y 1730 m con variaciones en la cobertura de sombrío, y particularmente, la ocurrencia de H. hampei fue menor en mayores altitudes y con más sombrío.
A pesar de la tendencia anteriormente expuesta, existe variabilidad de la infestación en localidades a diferentes altitudes, posiblemente direccionada por el sombrío de los cafetales. Por ejemplo, Atallah et al. (2018), reportó que con mayor sombrío se presentó un aumento en la infestación por broca. En Colombia, los cafetales se encuentran en una franja entre los 1000 m a 2000 m, con una temperatura promedio de 20°C (Benavides Machado et al., 2013), temperatura que favorece el desarrollo exitoso de la broca del café (Giraldo-Jaramillo et al., 2018). De acuerdo con lo anterior, para las zonas de estudio con altitud menor a 1600 m que se encuentren bajo sistemas de sombrío, se hace necesario realizar periódicos muestreos de la plaga debido a que existe mayor posibilidad de superar los umbrales de acción de la plaga y se debe intensificar el manejo. En este sentido Bosselman et al., (2009), afirma que en zonas de altura es menor el daño causado por la broca, y no se considera como una plaga limitante para la producción, contrario a las zonas de baja altura donde se considera una plaga limitante.
Estudios anteriores han demostrado que las poblaciones de H. hampei pueden duplicarse en cafetales con sombrío comparadas con cafetales a plena exposición (Benavides Machado et al., 2020). Una potencial explicación para este fenómeno es que en un cafetal bajo sombra se puede presentar una mayor humedad relativa respecto al café sin sombrío (Giraldo-Jaramillo et al., 2018). La radiación solar, que naturalmente depende de las horas de brillo solar y la temperatura, y tiene un efecto negativo sobre la humedad relativa, por ende, entre mayor radiación solar se presente menor será la humedad relativa (Vélez et al., 2015). Los niveles de infestación que se obtuvieron en esta investigación podrían deberse, al menos parcialmente, a que en el café con sombrío la humedad relativa (principalmente en las cerezas de café) sería mayor, brindando mejores condiciones para la supervivencia de la broca. Para el caso del desarrollo de la broca en estos ambientes, Baker et al. (1994) sostiene que los adultos de H. hampei son muy sensibles a la humedad. De hecho, una humedad alta puede llegar a duplicar el tiempo de supervivencia de adultos de broca (Baker et al., 1994).
En cuanto al número de generaciones por mes, es necesario considerar de nuevo que la broca está condicionada por la temperatura ambiental, incidiendo directamente en el desarrollo biológico del insecto y el rango altitudinal de distribución (Deutsch et al., 2008; Thomson et al., 2010). En cafetales donde la temperatura no sea óptima para este insecto, su desarrollo y oviposición se verían significativamente afectados (Jaramillo et al., 2009). Hamilton et al. (2019) encontraron resultados similares a los de esta investigación, obteniendo que el número de generaciones de H. hampei tiene una correlación negativa con la altitud, a temperaturas promedio de 22 y 24 °C el número de generaciones osciló entre 0.33 y 0.78 respectivamente.
En Colombia y en otras regiones, además de la altura sobre el nivel del mar, el clima se ve influenciado por los fenómenos de la Niña y el Niño. En Colombia fue posible comprobar que durante periodos del Niño, las temperaturas se pueden incrementar en un promedio de 1,2°C, trayendo como consecuencia aumento considerables de las poblaciones de broca produciendo altos niveles de infestación (Constantino et al., 2011). Estos fenómenos posiblemente afectaron levemente el desarrollo de la broca en las condiciones de este trabajo, debido a que de enero a mayo de 2018 se presentó una Niña débil y de julio a noviembre de este año fue neutro, ya para el 2019 también fue una Niña débil (Cenicafé, 2021).
El registro de la temperatura en estaciones climáticas es una herramienta muy importante dentro del manejo integrado de la broca, debido a que si estos registros se combinan con trampas de alcohol y los niveles de infestación en frutos, se podría estimar y modelar el desarrollo de las generaciones y prever los posibles manejos (Hamilton et al., 2019). El conocimiento del número de generaciones y la fenología del cultivo en una determinada época de tiempo, permitirían comprender la dinámica y la distribución de las poblaciones de broca en los cafetales, logrando así un manejo eficiente de la plaga (Azrag et al., 2020).
Conclusiones
Con esta investigación fue posible corroborar que, en fincas cafeteras del departamento de Nariño, la altitud está inversamente relacionada con los porcentajes de infestación por broca del café, en un rango entre 1430 y 2030 m, siendo que la infestación se aumenta en mayor proporción por debajo de los 1600 m. También se pudo evidenciar que, por debajo de esta altura en sistemas de café bajo sombrío, existe un considerable aumento en la infestación. Por tanto, en condiciones de baja altitud y cafetales con sombrío, se incrementarán las posibilidades del aumento de los niveles de broca.
Adicionalmente, este estudio registra que el número de generaciones de broca es afectado por la temperatura en lugares con temperatura promedio de 17 °C el número de generaciones por mes es de 0.3, y en temperaturas mayores a 23 °C se podría llegar a una generación. El registro de la temperatura puede ser una herramienta útil para predecir la dinámica de la población de H. hampei en las diferentes zonas cafeteras.
