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Introducción
El género Passiflora, en Colombia, es diverso. Sus diferentes especies se encuentran concentradas en los Andes (Hernández y Bernal, 2000); algunas producen frutos comestibles como P. ligularis, P. edulis, P. tripartita, P. mollosima, que son exportados a distintos países (Ocampo Pérez et al., 2007). Sin embargo, existen especies de este género que son promisorias y poco conocidas, como es el caso de Passiflora popenovii, llamada comúnmente en la región como granadilla de quijos o granadilla caucana; se distribuye desde el sur de Colombia hasta el sur de Ecuador, entre 1.400 y 2.000 msnm, y generalmente se le encuentra en forma silvestre (Asturizaga et al., 2006). En Colombia se distribuye en los departamentos de Cauca y Nariño; siendo cultivada en los municipios de Timbío y El Tambo (Cañar y Caetano, 2012). Timbío es reconocido por la gran producción de granadilla de quijos, abastecido por diferentes veredas como Santa María, en donde esta fruta se ha convertido en parte importante del sustento económico de los campesinos que la cultivan asociada al café, plátano y otros frutales (Eljach, 2009).
El conocimiento de las potencialidades económicas de los frutos comestibles de las Passiflora en Colombia, ha contribuido al estudio del mejoramiento en su producción (Ocampo Pérez et al., 2007), y al reconocimiento de la entomofauna asociada. En ese sentido, Chacón y Rojas (1984) identificaron los insectos asociados a las especies de P. mollisima, P. edulis f. flavicarpa y P. quadrangularis, en plantaciones de nueve localidades del departamento del Valle del Cauca, y registraron 124 especies de insectos de 56 familias, de las cuales el 37,7% estaba asociada a P. mollisima, el 42% a P. edulis f. flavicarpa y el 18,1% a la P. cuadrangularis, igualmente tuvieron en cuenta los hábitos alimenticios, daño ocasionado y frecuencia de los insectos.
Mora y Benavides (2009) reportaron las diferentes características y tipo de daño que ocasionan algunos artrópodos en cultivos de maracuyá (Passiflora edulis var. flavicarpa Sims), granadilla (Passiflora ligularis Juss.), gulupa (Passiflora edulis Sims.) y curuba (Passiflora mollissima Bailey), registrando tierreros, trozadores, chizas, comedores de follaje, chupadores, y larvas de dípteros, encontradas en botones florales y frutos.
Ramírez et al. (2014), al realizar una descripción de las principales plagas asociadas a P. edulis f. edulis Sims, registraron tres especies de Lepidoptera defoliadoras de la subfamilia Heliconinae, un coleóptero Curculionidae, cinco de Diptera y un ácaro de la familia Teinupalpidae. García (2016), resaltó la presencia y frecuencia de insectos considerados plaga en las diferentes etapas fenológicas de la Passiflora, y evaluó los insectos dañinos en la curuba P. mollisima, reportando plagas limitantes del orden Lepidoptera como Dione glycera (C. Felder & R. Felder 1861) (Nymphalidae), Coleóptera como Rhinchuchus sp. (Curculionidae) y Thysanoptera como Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 (Thripidae). Además, se reportaron como plagas esporádicas algunos Coleoptera de las familias Chrysomelidae y Elateridae.
En Colombia, se han adelantado diferentes estudios con respecto a los insectos asociados a especies del género Passiflora, aunque no específicamente sobre el cultivo de la granadilla de quijos, por lo que este estudio contribuye al conocimiento de los insectos presentes en las diferentes etapas de desarrollo del cultivo, lo que permite a los cultivadores reconocer los insectos benéficos y las posibles plagas, para luego considerar su manejo.
Materiales y métodos
Área de estudio
El estudio se realizó en el municipio de Timbío en el departamento del Cauca, el cual comprende un área de 180 km2, su rango altitudinal está entre los 1.000-1.800 msnm y su temperatura promedio es de 18 a 24°C (Anaya, 2007), zona de vida bosque húmedo Premontano (bh-PM) (Holdridge, 1979). Los muestreos fueron realizados en las fincas Las Heliconias, El Paraíso y Bellavista, de la vereda Santa María, entre los años 2017 y 2018 (Fig. 1).
Muestreo de entomofauna
Para la recolecta de la entomofauna se realizaron salidas de campo durante nueve meses, cada semana por dos días continuos. En cada finca, se instalaron tres trampas tipo Van Someren-Rydon, cebadas con banano descompuesto, separadas cada 50 m y puestas en árboles entre 1-3 m de altura, abiertas entre las 7:00 am y 6:00 pm. Se complementó con red entomológica y colecta manual durante tres horas en cada finca. Los muestreos fueron antes, durante y después de la floración, cubriendo la cosecha principal y la traviesa.
Conservación e identificación del material entomológico
El material recolectado fue conservado en alcohol al 80% en frascos y etiquetados; asimismo, los lepidópteros fueron sacrificados manualmente y depositados en sobres de papel milano. Para la identificación de los insectos se utilizaron diferentes claves (Borror et al., 1989; Fernández y Sharkey, 2006; Smith-Pardo et al., 2014; Valencia Martínez et al., 2005; Vélez-Ruíz, 2009; Wolff Echeverri, 2006). Los insectos fueron depositados en la colección de Entomología del Museo de Historia Natural de la Universidad del Cauca.
Resultados y discusión
La granadilla P. popenovii es una especie silvestre que se establece entre cultivos de arboles de café (Coffea arabica), aguacate (Persea americana) y guamo (Inga sp.). La heterogeneidad en la vegetacion en las fincas, influenció el registro de los insectos asociados a la granadilla, pues condiciona el comportamiento de los insectos y la complejidad de sus redes tróficas (Andow, 1991). Al observar el desarrollo vegetativo de esta especie, se evidenció que la floración fue gradual, presentándose una floración principal (enero-febrero) y otra secundaria (abril), siendo estas etapas las que más insectos atraen.
Riqueza de especies de insectos
Se recolectaron 180 morfoespecies de 55 familias y ocho órdenes. Diptera presentó la mayor abundancia con 96,3%, mientras que Hymenoptera tuvo la mayor riqueza. En Diptera, las familias que presentaron los mayores registros fueron: Lonchaeidae (58,82%), Drosophilidae (15,42%), Neridae (9,14%), y Richardidae (7,3%). En cuanto a la riqueza de especies, las familias que presentaron los mayores valores fueron: Formicidae (15), Apidae (15), Nitidullidae (12) y Nymphalidae (28) (Tabla 1).
Distribución por grupos tróficos de los insectos asociados al cultivo de P. popenovii
Seis grupos tróficos fueron diferenciados (Tabla 2), siendo los fitófagos los más abundantes (55,35%) y los de mayor riqueza de especies (103), seguidos por los depredadores con una abundancia de 21,42%, los parásitos, parasitoides y saprofagos con 7,14% cada uno, los polinizadores con 3,25%.
Tabla 2 Abundancias por grupos tróficos de los insectos asociados a P. popenovii. Ft: fitófago; Dp: depredador; Pr: parásitos; Pt: parasitoides; Pl: polinizadores; Sp: saprófagos.
Fuente: Palomino-Gómez y Gallego-Ropero.
Fitófagos. La familia Nymphalidae (Lepidoptera) ha sido reportada en estudios realizados en otras especies del género Passiflora (Chacón y Rojas, 1984; Carbajal y Vásquez, 2012; Bulla et al., 2013; Montano Núñez y Bustamante Maradiaga, 2017). Los géneros Mechanitis y Tyridia (Ithominae) fueron observados antes y después de la floración. Para el caso de la subfamilia Heliconinae, algunas especies del género Heliconius se observaron durante todo el periodo de muestreo; este género tiene una importante relación coevolutiva con Passiflora (Gilbert, 1968; Valencia Martínez et al., 2005). Se encontró que la larva de Dione juno (Cramer, 1779) fue la principal defoliadora de la planta; la especie se confirmó llevando larvas al laboratorio hasta que emergieron los adultos (Figs. 2A - 2C). La especie Heliconius cydno weymeri (Staudinger, 1897) (Fig. 2E) fue observada ovipositando sobre brotes frescos de la granadilla, y otras especies como Heliconius clysonymus Latreille, [1817] y Heliconius charithonia (Linnaeus, 1767), también se observaron (Figs. 2F y 2G), sus larvas se han reportado alimentándose de especies como P. apetala, P. biflora, P. adenopoda y P. rubra. También se observaron larvas de este género sobre el follaje de la granadilla (Fig. 2D). De igual forma, se registraron especies de otros géneros como Eueides isabella (Stoll, 1781) (Fig. 2H) y Agraulis vanillae (Linnaeus, 1758), cuyas plantas hospederas son algunas especies del género Passiflora (Castellar-Palma y Figueroa-Escobar, 1969; Mongiello, 2014; Santos Barro y De Moura Lima, 2004).
El orden Diptera registró una alta abundancia, lo que concuerda con trabajos como Montano Núñez y Bustamante (2017) en P. edulis, siendo la familia Lonchaeidae la que presentó el mayor número de individuos (Fig. 2I). Esta familia es considerada como una plaga de importancia económica. Algunas de sus especies, como Dasiops sp. y Neosilba sp., se han registrado causando daño en los cultivos, la mosca oviposita en las estructuras reproductivas y las larvas consumen el ovario y las anteras, generando la caída de flores y botones florales (Amaya y Salamanca, 2009; Korytkowski y Ojeda,1971). Durante los muestreos, se observó un gran porcentaje de botones florales caídos (Figs. 2J y 2K), algunos se recogieron y se realizó el seguimiento en el laboratorio, confirmando la presencia de larvas de Lonchaeidae que posiblemente ocasionaron su caida.
Fuente: L. Palomino.
Figura 2 A: Adulto de Dione juno. B: Larva de D. juno en campo. C: Larva de D. juno en el laboratorio. D: Larva de Heliconius sp. E: Heliconius cydno weymeri. F: Heliconius charithonia G: Heliconius clysonymus H: Eueides isabella. I: Diptero de la familia Lonchaeidae. J y K: Daños causados por Lonchaeidae en P. popenovii.
La famila Drosophilidae también presentó una alta abundancia, algunos estudios afirman que estas se agrupan en flores de Passiflora sin causar daño (Deprá et al., 2014; Santamaría Galindo et al., 2014), sin embargo, algunas son consideradas de importancia económica como Drosophila suzukii y Zapriothrica salebrosa, que, en altas poblaciones, causan daños a los cultivos (Daza y De La Cruz, 1983; Casañas-Arango et al., 1996). En las especies P. mollisima, P. tripartita y P. edulis, se han reportado daños causados por Zapriothrica salebrosa, generando pérdidas entre un 50 y 80% de la producción (Chacón y Rojas, 1984; Peña Rangel y Segnini, 1999; Ramírez et al., 2014). En P. popenovii se observaron algunas flores con agrupaciones de varios dípteros durante la epoca de floración y, al igual que con la familia Lonchaeidae, se tomaron muestras de algunos botones florales y al hacer el seguimiento en el laboratorio, se confirmó su identificación.
La familia Chrysomelidae (Coleoptera) se alimenta de hojas y pétalos de las flores de las Passiflora (Figs. 3A y 3B) (Bulla et al., 2013; Chacón y Rojas, 1984; Smiley, 1982; Thomas, 1987). Aparecen principalmente durante la época de floración, dañan los pétalos de las flores y, en ocasiones, causan la caída de los botones florales y se alimentan del pedúnculo (García, 2016; Espejo González et al., 2014). Este comportamiento también fue observado durante los muestreos, registrando un aumento de individuos sobre los botones florales y las flores abiertas que presentaron mordeduras.
Existen pocos reportes de la subfamilia Scolytinae (Curculionidae) en Passifloras, limitándose a P. foetidae y en P. edulis (Chacón y Rojas, 1984; Damon, 2000). En P. popenovii fue encontrada en ramas cercanas al suelo, formando galerías en plantas sanas y con ramas marchitas (Fig. 3C) (Fernández y Sharkey, 1997; Rudinsky, 1961).
Especies de la familia Coreidae han sido reportadas en cultivos de P. edulis, succionando savia de los botones florales y frutos, lo que también puede generar caída de los botones florales (Caldas Camacho, 2010; Montano Núñez y Bustamante Maradiaga, 2017). En P. popenovii se observó a Anisoscelis sp., causando daños en los botones florales y en el fruto, lo que produce marchitez y cicatrices en las frutas (Figs. 3D y 3E) (Pérez Hidalgo et al., 2015).
Fuente: L. Palomino.
Figura 3 A y B: Chrysomelidae en botones florales de P. popenovii. C: Curculionidae: Scolytinae. D: Anisoscelis sp. (Hemiptera: Coreidae) E: Anisoscelis sp. haciendo daño en fruto de P. popenovii.
Los individuos de la familia Nitidulidae consume polen, algunas especies son consideradas de importancia económica en cultivos de P. edulis, y se ha registrado que la especie Conotelus sp. puede llegar a destruir las flores en plantaciones de Passiflora spp., causando grandes pérdidas (Habeck, 2002; Manthay Potin et al., 2016; Toshiyuki, 1957). En P. popenovi, los individuos de Nitidulidae fueron abundantes, se encontraron dentro de las flores abiertas alimentándose de polen y frutos en proceso de descomposición (Neumann y Elzen, 2004), también fueron frecuentes en las trampas Van Someren-Rydon cebadas con banano en descomposición.
Polinizadores. Los insectos polinizadores observados pertenecen a la familia Apidae (Hymenoptera), representando el 3,15%. Apis mellifera Linnaeus, 1758 fue registrada en P. maliformis y P. tripartita, sin embargo, se ha estudiado que es menos efectiva que los abejorros (Nates-Parra et al., 2011, 2016). En P. popenovii fue muy frecuente en la época de floración dentro de las flores aprovechando el néctar, haciendo varias visitas en las flores. Las abejas del género Centris (Fig. 4A) también han sido reportadas como polinizadoras efectivas en P. edulis, P. foetidae, P. aff. violacea y P. maliformis (Nates-Parra, 2016; Vélez Velandia, 2012). En P. popenovii se observaron forrajeando con mayor frecuencia en el cultivo. Las abejas del género Epicharis sp. (Fig. 4B) han sido registradas como polinizadores eficientes en P. maliformis, P. ligularis y P. edulis (Nates-Parra et al., 2011, 2016), sus individuos fueron registrados visitando las flores de P. popenovii. Otras abejas que se registraron en las flores de la granadilla de quijos fueron Eulaema cingulata (Fabricius, 1804), Partamona sp. y tres especies de la tribu Eucerini (Fig. 4D, 4E, y 4F).
Fuente: L. Palomino.
Figura 4 A: Centris sp. B: Epicharis sp. C: Eulaema cingulata. D: Partamona sp. D: Thygater analis. E: Melissodes sp. F: Eucerini sp.
Enemigos naturales: depredadores, parásitos y parasitoides. Se registraron las familias: Braconidae, Ichneumonidae, Encyrtidae, Vespidae, Figitidae, Formicidae, Carabidae, Histeridae, Staphylinidae y Chrysopidae, que representaron un 33,92%. Braconidae comprende ecto y endo parasitoides, principalmente de larvas y ninfas, y ha sido reportada como parasitoide en P. ligularis, P. edulis y P. mollisima (Amaya y Salamanca, 2009; Espejo González et al., 2014; García, 2016; Peñaranda et al., 1986). En el cultivo de la P. popenovii, fue recolectado con frecuencia, y es un potencial parasitoide de los insectos que fueron reportados como dañinos. Vespidae, como depredador activo, ayuda a controlar los insectos plagas en los cultivos (Ayala y Meléndez, 2017); en P. popenovii fueron observadas en algunas ocasiones alrededor de las plantas. Figitidae, conocida comúnmente como “avispa de las agallas”, se han reportado como parasitoides de larvas de díptera y controlan larvas de Lonchaeidae (Díaz, 1998; Uchôa-Fernandes et al., 2003). En P. popenovii, estas avispitas fueron encontradas con frecuencia en las trampas; durante el tiempo de muestreo hubo registro en 10 trampas por siete meses.
Se registró la presencia de hormigas de los géneros Solenopsis, Crematogaster, Pseudomyrmex, Paratrechina y Camponotus. La mayoría de las hormigas fueron observadas en las ramas de la planta y otras dentro de las flores aprovechando el néctar.
Otros enemigos naturales fueron: Ichnemounidae (Hymenoptera), Chrysopidae (Neuroptera) y Tachinidae (Diptera).
Con respecto a Coleoptera, los Histeriidae pueden ser importantes depredadores de larvas de Diptera (Kovarik y Caterino, 2005), han sido registrados como consumidores de frutos en descomposición de P. edulis (Ramsay, 2014), pero no como depredadores en Passiflora. En P. popenovii, fue observado el género Hololepta sp. cerca de las raíces de la planta, junto con estos también se encontraron larvas de Diptera y Coleoptera, lo que sugiere que probablemente son depredadores de las larvas que se encuentran en el suelo y los troncos.
Saprófagos. Se recoletaron familias como Muscidae, Calliphoridae y Sarcophagidae, que se alimentan principalmente de material en descomposición de origen vegetal o animal (Valverde et al., 2005). En P. popenovii se registró un 7,14% de las familias recolectadas, su presencia estuvo influenciada en las fincas por los criaderos de gallinas, ganado, porquerizas y criaderos de codorniz en fincas vecinas, lo cual incrementó el número de familias de este nivel trófico.
Potenciales insectos plagas asociadas al cultivo de P. popenovii
Se registraron tres familias y dos especies del orden Lepidoptera que se consideran potenciales plagas, ya que se evidenció que poseen altas poblaciones o picos de abundancia durante alguna de las etapas fenológicas de la planta, como es el caso de Lonchaeidae, Drosophilidae, Anisoscelis sp. (Hemiptera: Coreidae), D. juno y H. Erato. Lonchaeidae fue la familia más abundante, es de importancia económica en la mayoría de especies de Passiflora (Wyckhuys et al., 2012), y puede llegar a causar entre 40 y 60% de pérdida de la producción, ya que genera la caída de botones florales y flores fecundadas (Armbrecht et al., 1986). Presentó una alta abundancia durante la floración, lo que concuerda con otros estudios en Passiflora spp., que afirman que el grado de infestación de Dasiops sp. es muy alto en las flores (Fig. 5) (Armbrecht et al.,1986; Carrero, 2013; Umaña, 2005; Wyckhuys et al., 2012).
Durante todo el muestreo, se registró que la floración en P. popenovii fue gradual, por lo cual los resultados evidenciaron dos picos de abundancia. Durante el segundo pico de abundancia empieza la temporada de lluvias, que puede a llegar a afectar la presencia de Lonchaeidae, la cual ha sido reportada más abundante en época seca (Armbrecht et al., 1986); sin embargo, la abundancia no disminuyó debido a la disponibilidad de flores y botones florales durante esta época, manteniendose la actividad de los adultos de Lonchaeidae (Ferrara et al., 2005). La Familia Drosophilidae también presentó alta abundancia en el cultivo de P. popenovii; en el género Passiflora se han registrado dentro de la corona de las flores, alimentándose y apareándose (Ramírez et al., 2014), comportamiento que también fue observado en el cultivo de P. popenovii. Drosophilidae, registró una alta abundancia durante el periodo de transición entre la floración principal y la aparición de frutos. Su pico máximo de abundancia fue en el mes de marzo, en donde se evidencia un alto porcentaje de flores abiertas (Fig. 5).
Fuente: L. Palomino.
Figura 5 Variación temporal de las familias Lonchaeidae y Drosophilidae en el cultivo de P. popenovii.
Durante el muestreo, se observó que en la época de prefloración, entre noviembre y enero, la población de Drosophilidae se mantuvo estable, con 26,56% de abundancia, luego de esto se incrementó, llegando a su abundancia máxima (73,38%) en el mes de marzo, que coincidió con el final de la floración principal. A partir de abril, la población de Drosphilidae disminuyó a 4,08%, coincidiendo con la época de cosecha y con la temporada de lluvia, sin embargo, hacia el final de la cosecha entre mayo y julio, la población fue muy baja, lo que concuerda con la época seca.
El orden Lepidoptera es uno de los que más afectan al género Passiflora, especialmente H. erato y D. juno, debido a que sus larvas consumen un gran porcentaje del follaje de estas plantas (Gilbert, 1968). Estas especies de mariposas tienen un comportamiento similar, porque la mayor abundancia también fue marcada por la segunda floración de P. popenovii. Como resultado, se evidenció que durante el periodo de prefloración entre noviembre y enero, su población se mantuvo baja (9,75%), y durante la segunda floración se registró un pico de abundancia entre marzo e inicios de abril con un 60,97%, siendo en abril el mayor registro de individuos. Al revisar el follaje de las plantas se encontró una alta cantidad de huevos y larvas de las mariposas. A partir de mayo, la abundancia de estas especies decrece y, finalmente, en junio y julio no se registraron individuos (Fig. 6). Según Vargas-Zapata et al. (2012) su ciclo de vida esta sincronizado con el aumento de la precipitación.
Fuente: L. Palomino.
Figura 6 Variación temporal de H. erato y D. juno en el cultivo de P. popenovii.
Las especies de Coreidae son, en su mayoría, fitófagas. Fueron observadas perforando frutos y cogollos de P. popenovii, lo que concuerda con lo registrado por Domínguez-Gil y McPheron (1992) en P. edulis. Así mismo, Montano Núñez y Bustamante Maradiaga (2017) registraron altas abundancias de esta familia, considerada de importancia económica para el cultivo, ya que el incremento en la densidad poblacional genera la caída de botones florales y flores.
Conclusiones
Los cultivadores de granadilla de quijos de la vereda Santa María, han aprendido a reconocer los insectos benéficos registrados en las diferentes etapas desarrollo del cultivo, lo que permitirá que la comunidad realice acciones ecológicas que contribuyan en la conservación de las especies que prestan un servicio para el mantenimiento de sus cultivos; también permitirá diferenciar los potenciales insectos dañinos que afectan la producción de granadilla y crear estrategias de manejo que regulen sus poblaciones sin el uso de insecticidas químicos, incrementando la presencia de arvenses y beneficiando el aumento enemigos naturales y polinizadores.
Durante la etapa de floracion, el género Centris presta un importante servicio ecológico en el cultivo de P. popenovii, y se registra por primera vez como su principal polinizador, lo que promueve acciones para su coservación en la comunidad de la vereda Santa María. La abundancia de las familias Lonchaeidae y Drosophilidae en el cultivo está influenciada por la eliminación de vegetación nativa y el uso excesivo de insecticidas químicos, por lo que se debe considerar un buen manejo ambiental y ecológico que permita el aumento de especies benéficas en el cultivo de P. popenovii.
