Introducción

Los múltiples efectos negativos que trae la presencia de una especie exótica en un ecosistema han impulsado la investigación mundial para obtener información que sea de utilidad para la erradicación, el control o el manejo a partir de los monitoreos y análisis de mitigación de impactos (^{Blackburn et al., 2014}; ^{Latombe et al., 2017}). Sin embargo, para 2010 solo el 26% de los países reportaron tener monitoreo activo de este tipo de especies y el 16% indicaron la intención de producir programas similares (Latombe et al., 2017). En el caso del caracol gigante africano (Achatina fulica, Bowdich 1822), la contribución de la comunidad científica internacional se concentra en los países con mayor capacidad científica y mayor tiempo de invasión del molusco (^{Thiengo et al., 2007}; ^{Roda et al., 2016}). Sin embargo, al ser esta especie considerada como una de las 100 especies exóticas más peligrosas en el mundo, con un rango de dispersión asociado a la región tropical, donde se concentra el mayor porcentaje de diversidad mundial, se hace prioritario que los países latinoamericanos incorporen elementos de ocurrencia, estatus e impacto en los esfuerzos de monitoreo para realizar el seguimiento de esta especie invasora (^{Latombe et al., 2017}).

En Colombia, el caracol gigante africano fue declarado especie exótica invasora en 2008 (^{MAVDT, 2008}), se reportó oficialmente por primera vez entre 2009 y 2010 en el sur del país (^{De La Ossa-Lacayo et al., 2012}; ^{Cano-Pérez et al., 2021}), y para el 2011 se definieron las competencias y responsabilidades de acción, control, manejo y generación de información científica por parte de las autoridades ambientales nacionales, regionales y municipales (^{MAVDT, 2011}; ^{De La Ossa-Lacayo et al., 2012}). Esta política nacional para el manejo, prevención y control del caracol gigante africano incluye como necesidad una línea base de información que incluye la necesidad de conocer el patrón de la distribución potencial de la especie, para establecer medidas preventivas o de reacción temprana en zonas donde esta no se haya registrado (^{MAVDT, 2011}).

Aunque la presencia del caracol gigante africano en Colombia es reciente (^{Patiño-Montoya y Giraldo, 2020}), esta especie, originaria del continente africano, fue reportado por primera vez en el continente americano en el estado de California (USA) hace 90 años y en las islas del Caribe y Brasil hace 30 años (^{Fontanilla et al., 2014}; ^{Roda et al., 2016}; ^{Valente, 2018}). Cinco años después del primer reporte inicial del caracol gigante africano en Colombia, este molusco exótico invasor alcanzó la región Caribe de Colombia, al ser reportado en más de la mitad de sus departamentos (^{De La Ossa-Lacayo et al., 2012}; ^{Patiño-Montoya y Giraldo, 2020}). En la actualidad, se han adelantado esfuerzos de investigación científica que sugieren una fuerte relación entre la especie y los centros urbanos del país y ponen de manifiesto el alto riesgo en salud pública por la presencia confirmada de nematodos como Angiostrongylus cantonensis, que provoca meningitis eosinofílica en los humanos, A. costaricensis, causante de la angiostrongiliasis abdominal, e incluso se ha demostrado la presencia de otros agentes patógenos asociadas a este molusco exótico, como Aelurostrongylus abstrusus, Angiostrongylus vasorum, Troglostrongylus brevior y Crenosoma vulpis (^{Liboria et al., 2010}; ^{Londoño et al., 2013}; ^{Córdoba et al., 2017}; Giraldo et al., 2019; ^{Penagos-Tabares et al., 2019}).

La relación entre la presencia de A. fulica con las condiciones climáticas colombianas ha sido superficialmente estudiada en trabajos de ecología poblacional. Sin embargo, se ha sugerido que existe una relación positiva entre la precipitación y la abundancia de la especie, además de plantearse reiteradamente que la temperatura y la humedad relativa son los moduladores de parámetros poblacionales como la densidad y proporción etaria (^{Avendaño y Linares, 2015}; ^{De La Ossa et al., 2017}). Los trabajos de ^{Borrero et al. (2009)} y ^{Vogler et al. (2013)} propusieron modelos de distribución potencial del caracol gigante africano para el neotrópico, identificando zonas vulnerables desde el punto de vista ambiental para el territorio colombiano. Sin embargo, el registro de presencia de la especie en nuevas localidades de Colombia (^{Patiño-Montoya et al., 2021}), podrían tener influencia significativa en el área de ocupación y ajuste de los modelos de distribución publicados para la especie, antes de que se registrara su presencia en Colombia.

Colombia, como país signatario del Convenio de Diversidad Biológica (CBD, 1992), debe garantizar información mínima de las especies invasoras, entre ellas el caracol gigante africano, para su manejo y prevención en países vecinos (^{Latombe et al., 2017}). Por lo tanto, el propósito de este trabajo de investigación fue establecer la distribución potencial de la especie invasora Achatina fulica (caracol gigante africano) en Colombia con base en la idoneidad ambiental, así como establecer las variables antrópicas relacionadas con el área de ocupación de la especie.

Materiales y métodos

Los reportes de presencia del caracol gigante africano (Achatina fulica) se obtuvieron de los trabajos de De La Ossa et al. (2012), ^{De La Ossa-Lacayo et al. (2014}), ^{Avendaño y Linares (2015)}, ^{Patiño-Montoya et al. (2018)} y ^{Patiño-Montoya et al. (2021)}. Con el índice de Moran, se excluyeron los puntos que presentaron una distancia inferior a 600 m con el propósito de eliminar la autocorrelación espacial. En total, para el desarrollo del análisis se consideraron 74 puntos de ocurrencia para la elaboración del modelo de distribución.

Se seleccionaron seis de las 19 variables climáticas de WorldClim v1.4 con una resolución espacial de 30 segundos (1 km² aprox.) para utilizarlas en la modelación. Para seleccionar las variables, inicialmente se evaluó la colinearidad mediante una correlación de Peterson (^{Dormann et al., 2012}). Entre las variables que presentaron correlación por encima de 0,8, se escogieron aquellas que presentan mayor importancia biológica para la presencia de la especie según el criterio de los investigadores. Las variables seleccionadas fueron: precipitación del mes más caliente, temperatura máxima del mes más caliente, temperatura estacional, precipitación estacional, precipitación del mes más seco y rango anual de temperatura.

Se usó el algoritmo de máxima entropía en el programa MaxEnt 3.4.1 (^{Phillips et al., 2008}) para realizar la modelación. El modelo se calibró utilizando el 80% de los puntos de ocurrencia y se realizaron ajustes lineales y cuadráticos con formato de salida logística, obteniendo valores continuos de la probabilidad de adecuación ambiental de la especie que van de 0 a 1. Se utilizó la técnica de área bajo la curva (AUC) como criterio para evaluar el modelo obtenido, a partir de la creación de valores de pseudoausencia teniendo en cuenta las variables predictoras y el 20% de los puntos de ocurrencia. El valor de AUC considerado óptimo fue por encima de 0,5 (^{Elith et al., 2006}). El modelo final de distribución potencial se obtuvo a partir de 500 iteraciones y 10 repeticiones usando como modelo de remuestreo el Bootstrap. Para definir el umbral en la elaboración de mapa de presencia /ausencia se utilizó la regla “Equal training sensitivity and specificity” (^{Glaros y Kline, 1988}; ^{Dziak et al. 2020}). Las estimaciones del área de ocupación de A. fulica, así como los mapas de distribución por departamento, se hicieron mediante el software libre QGIS 3.2. Los mapas base se obtuvieron del Departamento Administrativo Nacional de Estadística (DANE).

Para identificar posibles variables antrópicas relacionadas con el área de ocupación de A. fulica, se realizó una regresión lineal múltiple considerando el área de ocupación como variable independiente y como variables dependientes el número de habitantes por km², densidad de centros poblados y área urbanizada por departamento administrativo. Esa información también se obtuvo del DANE.

Resultados

El modelo obtenido de distribución potencial de A. fulica en Colombia en el desarrollo de esta investigación presentó un ajuste adecuado con valor de AUC =0,858±0,024. Los departamentos que presentaron una adecuación ambiental entre 0,75 a 1 para la presencia de A. fulica en Colombia fueron el Valle del Cauca, Huila, Tolima, Cundinamarca, Boyacá, Santander, Norte de Santander y la mayoría de los departamentos de la región Caribe: Córdoba, Sucre, Bolívar, Atlántico y Magdalena, con excepción de La Guajira en el Este y Antioquia y Chocó en el Oeste. En cada una de estas unidades políticoadministrativas de Colombia, las zonas con la máxima probabilidad de ocupación coincidieron con la ubicación de los centros urbanos de mayor densidad poblacional, como las ciudades ubicadas en el valle geográfico del río Cauca (ej. Cali, Buga, Tuluá, altiplano cundiboyacense (Bogotá) y los centros urbanos del Caribe (Barranquilla, Sincelejo, Montería). Por otro lado, se observó una probabilidad de adecuación ambiental de A. fulica de entre el 25% al 50% en los departamentos de la Orinoquía y la Amazonía, coincidiendo con una baja ocupación urbana (Figura 1).

Figura 1 Riesgo ambiental potencial en Colombia ante la presencia del caracol gigante africano (Achatina fulica). A. Probabilidad de ocupación del molusco exótico invasor por unidad político-administrativa (departamento), B. Densidad de zonas urbanas dentro del territorio nacional. 

El área de ocupación del molusco exótico invasor estimada dentro de Colombia fue del 31% del territorio (Figura 2, Tabla 2). Los departamentos con mayor área de ocupación fueron Córdoba (83,85%), Atlántico (83,32%) y Norte de Santander (72,73%). Catorce departamentos presentaron más del 50% de su territorio en riesgo, y cuatro presentaron menos del 10% (Amazonas, Arauca, Casanare y Guaviare). De estos últimos, Casanare y Guaviare presentan menos del 1% de área ocupada. Solamente en el Vichada no se detectó susceptibilidad ambiental. De los cuatro departamentos de Colombia con líneas de conocimiento base reconocidas, Sucre, Santander y Antioquia, tuvieron porcentajes de ocupación entre el 64% y 67%, mientras que para el Valle del Cauca el área vulnerable fue equivalente al 50% de su territorio (Figura 2, Tabla 1).

Figura 2 Distribución potencial del caracol gigante africano (Achatina fulica) en cada unidad administrativa de Colombia, según el modelo de MaxEnt. En gris las áreas con probabilidad de ocupación superior a 0,5). 

Tabla 1 Área potencial ocupada por el caracol gigante africano (Achatina fulica) en cada departamento de Colombia. 

Las variables ambientales que más contribuyeron en el modelo fueron la precipitación del mes más caliente (47,3%) y la máxima temperatura del mes más caliente (24,5%). El rango anual de temperatura fue la variable que menos influyó en la probabilidad de ocupación del caracol gigante africano (Tabla 2). Según el modelo de regresión múltiple (F-statistic=2,883, p=0,05), de las tres variables consideradas (Tabla 3), la densidad de centros poblados por departamento fue la única que presentó un efecto positivo y significativo (t value=2,70, p=0,01), por tanto, a mayor densidad de centros urbanos se espera mayor área de ocupación del caracol gigante africano. Sin embargo, las variables consideradas solo explicaron el 23,6% de la variación observada (R2=0,236).

Tabla 3 Valores de las variables antrópicas y porcentaje de ocupación de A. fulica por departamentos usados en el análisis de regresión lineal múltiple. 

Discusión

En Colombia, las autoridades ambientales regionales cuentan con directrices específicas para el control y manejo del caracol gigante africano (^{MAVDT, 2011}). Sin embargo, la generación de información científica para establecer el conocimiento de referencia sobre la historia natural de esta especie en Colombia es incipiente (^{De La Ossa-Lacayo et al., 2012}; ^{Patiño-Montoya y Giraldo, 2017}). Con un 31% del territorio colombiano con características ambientales adecuadas para la ocupación del caracol gigante africano y que involucra a la mayoría de las unidades político-administrativas del país, es el momento de incrementar la resolución espacial de los estudios y los esfuerzos de control implementados por la autoridad ambiental, como lo sugiere ^{Latombe et al. (2017)}. Sobre todo, cuando se considera la alta congruencia con los centros urbanos y la presencia confirmada de Angiostrongylus cantonensis en el territorio nacional (^{Albuquerque et al., 2009}; ^{Giraldo et al., 2019}).

De acuerdo con los resultados obtenidos, la precipitación en el mes más caliente (47,3%) y la máxima temperatura del mes más caliente (24,5%), fueron las variables ambientales que estarían condicionando la distribución espacial de A. fulica en Colombia. Probablemente, la combinación de estas dos variables estaría reflejando las condiciones climáticas del hábitat que provocan mayor estrés fisiológico en los individuos de esta especie, modulando así la probabilidad de ocupación. Por otro lado, la baja contribución de la precipitación en el mes más seco en la explicación del modelo puede estar vinculado con las estrategias que utiliza esta especie para reducir la pérdida de agua durante periodos de tiempo seco (^{Rahman y Raut, 2010}).

Para diseñar un programa sistemático de manejo, la presencia en una escala espacial o temporal de interés provee la base para la elaboración de indicadores de impacto (^{Latombe et al., 2017}; ^{Barbet-Massin et al., 2018}). El caracol gigante africano (Achatina fulica) exhibe un patrón espacial de ocupación que parece estar modulado por las condiciones locales de precipitación y disponibilidad de recurso alimenticio, toda vez que esta variable climática se correlaciona con las condiciones de humedad, requerimiento básico del ensamble de moluscos terrestres tanto nativos como exóticos (^{Ebenso, 2006}; Rahman et al., 2010; ^{Chinedu et al., 2013}; ^{Vázquez et al., 2017}). Siendo prioritario entonces, el monitoreo en los lugares con mayor porcentaje de precipitación.

En las investigaciones realizadas en el departamento de Sucre, con un porcentaje de ocupación del 64%, se describe una dinámica poblacional asociada con la estacionalidad de las precipitaciones a pesar de las medias de control implementadas por las autoridades ambientales (De La Ossa et al., 2017). Para el Valle del Cauca, que tuvo un porcentaje de ocupación del 50%, se ha reportado una mayor adecuación ambiental a la zona del valle geográfico del río Cauca, probablemente relacionado con las condiciones de temperatura del aire y precipitación que caracterizan esta zona del departamento (^{Giraldo et al., 2014}; ^{Avendaño y Linares, 2015}).

Uno de los elementos no ambientales que tiene mayor incidencia en el patrón de ocupación espacial del caracol gigante africano en Colombia es su asociación con los centros urbanos del país, confirmada por la relación directamente proporcional entre el área ocupación de A. fulica con la densidad de centros poblados establecida en este estudio. El entorno urbano proporciona hábitats idóneos tanto en clima como en recursos para el mantenimiento y expansión de las poblaciones de A. fulica, específicamente oferta de alimento y refugios asociados a la infraestructura urbana de las cabeceras municipales (^{Albuquerque et al., 2009}; ^{De La Ossa et al., 2017}; ^{Cano-Garzón, 2018}; ^{Patiño-Montoya et al., 2018}; ^{Miranda et al., 2015}; ^{Gołdyn et al., 2017}; ^{Vázquez et al., 2017}). Esto puede relacionarse al efecto isla de calor donde las temperaturas urbanas son más altas debido a la acumulación de energía por los materiales absorbentes de calor utilizados en la construcción de las ciudades (^{Magee et al., 1999}; ^{Yin et al., 2018}), ya que una de las variables determinantes de su distribución es la máxima temperatura del mes más caliente. Al considerar que en Colombia el patrón de ocupación de A. fulica está directamente asociado a los centros urbanos y que ha sido reportada la presencia de parásitos Strongylidos, potencialmente nocivos para los seres humanos como Angiostrongylus cantonensis, en poblaciones de caracol gigante africano en Colombia (^{Córdoba et al., 2017}; ^{Giraldo et al., 2019}; ^{Penagos-Tabares et al., 2019}), la probabilidad de estar ante una inminente crisis de salud pública nacional es alta, ya que la meningitis eosinofílica, causada por A. cantonensis, es potencialmente mortal para los humanos (^{Dorta-Contreras et al., 2007}).

De acuerdo con los resultados obtenidos, la mayor intensidad de ocupación se registró asociada con las zonas urbanas, incrementada de manera significativa la posibilidad del desarrollo de una crisis de salud pública nacional, razón por la cual las autoridades ambientales deben incrementar los esfuerzos de control sobre esta especie invasora. Es necesario destacar la necesidad de la continuidad temporal en los esfuerzos de control y promover una mayor articulación entre las corporaciones autónomas regionales en pro de la construcción de un sistema de priorización y estandarización para el manejo de la especie que vaya a la par de los criterios internacionales recientemente propuestos para las especies exóticas.