INTRODUCCIÓN

Los macroinvertebrados acuáticos poseen una alta abundancia, diversidad e importancia, como bioindicadores de calidad de agua (^{Barragán et al. 2017}; ^{Hernández et al. 2016}; ^{Merritt et al. 2008}); además, son considerados como un eslabón clave en la dinámica del flujo de energía de los sistemas acuáticos (^{Castellanos & Serrato, 2008}; ^{Rivera-Usme et al. 2008}; ^{Pedroza-Ramos et al. 2016}; ^{Bueñaño et al. 2018}). La composición de las comunidades de insectos acuáticos depende, principalmente, de las condiciones físicas y químicas del agua (grado de contaminación), la disponibilidad y heterogeneidad del hábitat y de sus fuentes alimenticias (^{Domínguez & Fernández, 2009}). Por lo tanto, se considera que está determinada, en parte, por el gradiente altitudinal y los recursos presentes a lo largo de los sistemas lóticos (^{Chará et al. 2010}; ^{Tamaris-Turizo et al. 2018}).

A nivel mundial, los insectos acuáticos han sido estudiados en menor proporción con respecto a otros grupos taxonómicos (^{Armbrecht et al. 2005}; ^{Rivera- Usme et al. 2008}; ^{Zúñiga et al. 2014}); no obstante, las investigaciones realizadas sobre este grupo brindan información valiosa, dentro de las cuales, se destacan claves para la identificación de macroinvertebrados acuáticos suramericanos (^{Domínguez & Fernández, 2009}). En Colombia, trabajos como los desarrollados por ^{Roldán (2003}; ²⁰¹⁶), quien realizó una descripción de los macroinvertebrados acuáticos del departamento de Antioquia; ^{Camacho-Pinzón & Molano-Rendón (2005)} realizaron una lista de los insectos acuáticos presentes en el departamento del Quindío; ^{Rivera-Usme et al. (2008)} estimaron la estructura numérica de la entomofauna acuática de ocho ríos, pertenecientes al departamento del Quindío, en el que observaron que el orden más abundante fue Trichoptera, seguido del orden Coleoptera, concluyendo, mediante diferentes análisis fisicoquímicos y de estructura, que las quebradas presentaban un buen nivel de conservación. ^{Zúñiga et al. (2014)} realizaron el registro de nuevos insectos acuáticos presentes en los sistemas lóticos de la isla de Gorgona, aproximándose, aún más, a la taxonomía de algunos grupos, especialmente, en los órdenes Ephemeroptera y Plecoptera; por su parte, ^{Lasso & Granados-Martínez (2015)} publicaron la primera descripción de la fauna acuática de la serranía de la Macuira, en donde se observó que, dentro del filo Arthropoda, dominaron los Odonata, Ephemeroptera y Diptera, debido a sus altas abundancias.

Los estudios enfocados en la calidad de los cuerpos de agua, se basan, principalmente, en los análisis de parámetros fisicoquímicos, complementado con el uso de métodos biológicos, que reflejan las condiciones existentes del sistema, a partir de la presencia de los organismos que poseen ciertos límites de tolerancia a las perturbaciones y a las alteraciones en los ecosistemas dulceacuícolas (^{Álvarez-Arango, 2005}; ^{Forero-Céspedes et al. 2013}; ^{Roldán, 2016}; ^{Fontalvo & Tamaris-Turizo, 2018}). Uno de los índices más utilizados para evaluar la calidad de los cuerpos de sistemas lóticos es el BMWP (Biological Monitoring Working Party), que usa valores de tolerancia de los taxones, a nivel de familia (^{Arango et al. 2008}), clasificando los lugares evaluados en cinco categorías, a partir del uso de macroinvertebrados acuáticos, como bioindicadores biológicos. ^{Roldán (2003)} modificó este índice para Colombia (BMWP/Col), una herramienta de muy bajo costo, que permite evaluar la calidad ecológica de los ecosistemas fluviales (^{Sánchez Herrera, 2005}). Uno de los usos más relevantes de los insectos acuáticos ha sido como indicadores de la calidad del agua, debido a su sensibilidad a los cambios ambientales, hecho que los convierte en “piezas claves" en la dinámica de los ecosistemas acuáticos (^{Rivera-Usme et al. 2008}; ^{Castillo-Figueroa et al. 2018}; ^{Montoya-Moreno et al. 2019}).

Los insectos acuáticos son el grupo de macroinvertebrados más abundantes dentro de los ecosistemas dulceacuícolas y son reconocidos como bioindicadores, ya que cumplen un papel predictor en la determinación de la calidad del agua. En este sentido, este estudio pretende conocer la diversidad de las comunidades de insectos acuáticos y establecer su relación con la calidad del agua en la parte baja, de cinco arroyos intermitentes, en la Serranía de la Macuira, Guajira colombiana.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. La Serranía de la Macuira, se encuentra localizada en la península de La Guajira. Esta serranía, se ubica en un área protegida perteneciente a Parques Naturales Nacionales, en el norte del departamento (entre la media y alta Guajira). Esta serranía es un macizo montañoso considerado un oasis en medio del desierto, ya que en él se encuentra un bosque, que cumple con la función de regulador hídrico y posee una temperatura promedio de 27ºC (^{UAESPNN, 2011}).

La Serranía, se localiza dentro del resguardo indígena Wayüü, cubre cerca de 25.000 hectáreas. Los picos de las montañas localizadas en este macizo exhiben abundante niebla acumulada, producto de los vientos alisios del noreste que, al pasar por el Mar Caribe, se cargan de humedad y al momento de llegar a la serranía son captados por la achaparrada vegetación (^{UAESPNN, 2011}) y cuerpos de agua intermitentes (^{Pérez & Restrepo, 2008}). La vegetación está constituida, principalmente, por bosques de niebla, a una altitud de 500m, por lo que la categorizan como uno de los paisajes ecosistémicos más peculiares de Colombia (^{Castellanos et al. 2011}).

La Serranía de la Macuira, se encuentra en una zona semiárida, con periodos de lluvia y sequía y, por tanto, cuerpos de agua intermitentes (^{Pérez & Restrepo, 2008}). El bosque, se caracteriza por su alta humedad, su vegetación típica y su localización (a cinco kilómetros del desierto). Es denominada una isla en medio de una zona desértica, convirtiéndola en un ecosistema particular, siendo categorizada como Reserva Natural y Área de Importancia, para la Conservación de Aves AICAS (^{UAESPNN, 2011}).

Toma y procesamiento de muestras. Durante junio de 2015, se realizó un muestreo en cada uno de los arroyos Mekijanoü, Chaamaalüü, Kanewerü, Mmalaüü y Kajashiwoü. En cada arroyo, se seleccionó un sitio de muestreo, donde se analizaron los microhábitats gravas y hojarasca. Para el primero, se usó una red Surber (área: 0,09m², tamaño de poro: 300µm); en el área proyectada por la red, se removió el sustrato por 5 minutos. La hojarasca, se colectó con ayuda de una red manual y se tomaron tres muestras del fondo del río (aproximadamente, 500g); todas las muestras (gravas y hojarasca), se integraron para conformar una muestra compuesta por sitio y se preservaron en bolsas plásticas con etanol al 90%.

Las muestras, se llevaron al Laboratorio donde se limpiaron y se separaron manualmente, con la ayuda de un estereoscopio Carl ZEIZZ Estemi 508. Posteriormente, los organismos se determinaron hasta nivel de género, con excepción de la familia Chironomidae, la cual, se identificó hasta subfamilia. Para la identificación de los organismos, se usaron las claves taxonómicas de ^{Domínguez et al. (2006)}, ^{Domínguez & Fernández (2009)}, ^{Merritt et al. (2008)}, ^{Ramírez (2010)}, ^{Muñoz & Paprocki (2003)} y ^{Wiggins (1996)}. La identificación realizada hasta el nivel de familia, se empleó para estimar el índice BMWP/Col. Para ello, se realizó la asignación de los puntajes para cada una de las familias, sumando los valores, según el rango de tolerancia, que tienen un valor numérico entre 1 y 10, donde las puntuaciones más cercanas a 10 significan valores de sensibilidad a las perturbaciones en la calidad del agua y los valores más cercanos a 1, indican mayor grado de tolerancia. Este ajuste de puntajes está basado en las características de las familias y la frecuencia con la que se encuentran en los sitios de muestreo (^{Roldán, 2003}).

Análisis de datos. Se analizó la abundancia de los organismos dominantes por sitio, mediante el uso de gráficos de barra exploratorios. Debido a que la abundancia de algunos taxones fue muy alta, se procedió a transformar los valores de abundancia de los taxones, a una escala logarítmica (Log₁₀x+1); este procedimiento, se efectuó para las abundancias de todos los arroyos.

Para conocer la composición de las comunidades, se estimaron los números efectivos de taxones a nivel de género, a partir de la serie de números de Hill (q=0, q=1 y q=2), donde, la diversidad de orden cero (q=0) está representada por la riqueza genérica; q=1 indica el número de géneros con abundancias similares y se estima basado en el exponente del índice de diversidad de Shannon - Weiner (H’) y q=2, el número de géneros muy abundantes, que se estima a partir del inverso de Simpson (λ) (^{Jost, 2006}; ²⁰¹⁰; ^{Chao et al. 2014}). Este análisis, se realizó en la plataforma iNext (https://chao.shinyapps.io/iNEXTOnline/) (^{Chao et al. 2016}). Se realizó una comparación de la abundancia y la riqueza de géneros entre los sitios, mediante un análisis de agrupación, basado en matriz de Bray-Curtis y, en ambos casos, se usaron distancias Bray Curtis. Finalmente, se estimó el índice de Whittaker (β_w = (S/ᾱ)-1), donde, S es la riqueza local y ᾱ es el número de especies promedio en todas las muestras, para cuantificar el recambio de los géneros entre arroyos (^{Whittaker, 1972}). Los Clusters y el cálculo del índice de Whittaker, se realizaron en el programa PAST3 (^{Hammer et al. 2001}).

Para evaluar la calidad de las aguas de los cinco arroyos, se empleó el índice BMWP/Col (^{Roldán, 2003}); por ello, se realizó la asignación de los puntajes para cada una de las familias, sumando los valores, según el rango de tolerancia del índice (^{Roldán, 2003}; ^{Sánchez Herrera, 2005}). A partir del valor del índice de cada sitio, se asignó una categoría de Calidad de agua y la representación, de acuerdo con la escala de colores propuesta por ^{Roldán (2003)}, de tal manera que, si el índice fue menor a 15, corresponde a Aguas fuertemente contaminadas; entre 16 y 35, Aguas muy contaminadas; entre 36 y 60, Aguas moderadamente contaminadas; entre 61 y 100, Aguas ligeramente contaminadas y mayor a 100, Aguas muy limpias a limpias.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Composición de insectos acuáticos. Se recolectaron un total de 545 individuos, agrupados en 25 géneros, que se distribuyeron en 19 familias y 7 órdenes. Los órdenes más abundantes fueron Coleoptera (328 individuos), Ephemeroptera (71 individuos), Diptera (65 individuos), Odonata (32 individuos), Hemiptera (30 individuos), Trichoptera (15 individuos) y Megaloptera (10 individuos) (Tabla 1); estos resultados coinciden con lo registrado por ^{Lasso y Granados-Martínez (2015)}, quienes señalaron que los órdenes Ephemeroptera y Diptera correspondieron a dos de los tres órdenes más representativos en los arroyos de la Serranía de la Macuira. Diptera, a pesar el segundo orden más representativo en este trabajo, estuvo representado, principalmente, por la familia Chironomidae, similar con lo encontrado por ^{Lasso & Granados-Martínez (2015)}, quienes solo registraron las subfamilias Chironominae y Tanypodinae.

Tabla 1 Lista de insectos acuáticos asociados a los cinco arroyos intermitentes de la Serranía de la Macuira - Guajira, Colombia. ND: no determinado. 

Los órdenes Trichoptera y Diptera estuvieron presentes en los cinco arroyos (Figura 1). A nivel de géneros, Heterelmis (Elmidae, Coleoptera) mostró las mayores abundancias, a pesar que solo estuvo presente en el arroyo Mekijanoü y, junto con Hydrophilus (Hidrophilidae, Coleoptera), Tricorythodes (Leptohyphidae, Ephemeroptera) y Pelocoris (Naucoridae, Hemiptera), aportaron el 69% de individuos en todo el estudio. Por su parte, Helicopsyche (Helicopsychidae, Trichoptera) estuvo presente en los cinco arroyos.

Figura 1 Abundancia de órdenes de insectos acuáticos, en los arroyos Mekijanoü, Chaamaalüü, Kanewerü, Mmalaüü y Kajashiwoü de la Serranía de la Macuira - Guajira, Colombia. Se destaca la alta abundancia de los órdenes Coleoptera y Dipera en el arroyo Mekijanoü. 

Arroyo Mekijanoü. Presentó el mayor número de individuos (417), pertenecientes a 6 órdenes, 15 familias y 18 géneros. Coleoptera, representado principalmente por Heterelmis (Elmidae), se encontró solo en este arroyo. El orden Ephemeroptera obtuvo una de las abundancias más altas, representado por Mayobaetis (Baetidae), Tricorythodes (Leptohyphidae) y Thraulodes (Leptophlebiidae). Diptera exhibió la mayor abundancia, encabezada por la Chironominae (Chironomidae), mientras que Simulium (Simuliidae, Diptera) presentó la menor. Los simúlidos solo se encontraron en este sitio (Figura 2).

Figura 2 Abundancia de taxones en el arroyo Mekijanoü, Serranía de la Macuira - La Guajira, Colombia. Similitud en la abundancia de los taxones presentes en este arroyo. 

Arroyo Chaamaalüü. La abundancia fue baja en este sitio (15 individuos). El orden con mayor abundancia fue Odonata: Argia (Coenagrionidae), con 4 individuos; Progomphus (Gomphidae), con 2 y Brechmorhoga (Libellulidae), con 3. Por su parte, Tricorythodes (Leptophlebiidae) fue el género más abundante, mientras que Corydalus (Corydalidae, Megaloptera) fue el menos abundante (Figura 3a).

Figura 3 Abundancia (transformada a Log₁₀ x+1) de insectos acuáticos en ríos intermitentes de la Serranía de la Macuira (La Guajira). a) arroyo Chaamaalüü; b) arroyo Kanewerü; c) arroyo Mmalaüü; d) arroyo Kajashiwoü. 

Arroyo Kanewerü. Se registraron10 géneros, distribuidos en 10 familias y 7 órdenes. El género con mayor abundancia fue Pelocoris (Naucoridae, Hemiptera), con 7 individuos; en total, este arroyo registró 24 individuos (Figura 3b). La subfamilia Chironominae (Chironomidae, Diptera) y el género Molophilus (Tipulidae, Diptera) presentaron las abundancias más bajas en este arroyo, con 2 individuos cada taxón. Se evidencia que los organismos más abundantes poseen adaptaciones a sistemas con pocas corrientes y oxigenación (^{Merritt et al. 2008}).

Arroyo Mmalaüü. En este arroyo, se colectaron 59 individuos, distribuidos en 5 órdenes, 6 familias y 7 géneros. Los taxones con mayor abundancia fueron Tricorythodes (Leptohyphidae) y Pelocoris (Naucoridae) (Figura 3c). Argia, Mecistogaster (Coenagrionidae) y Helicopsyche (Helicopsychidae) presentaron las abundancias más bajas en este arroyo, con 2 individuos, cada uno.

Arroyo Kajashiwoü. En este arroyo, se registraron 20 individuos, distribuidos en 4 órdenes, 8 familias y 10 géneros. El orden que presentó mayor número de individuos correspondió a Odonata, registrando para el arroyo un total de 11 individuos, distribuidos en los géneros Progomphus (Gomphidae, con 4 individuos), Argia (Coenagrionidae, con 4 individuos), Mecistogaster (Coenagrionidae, con un individuo), Tholymis (Libelullidae, con un individuo) y Brachmorhoga (Libelullidae, con un individuo). Cabe resaltar que el mayor número de individuos, a nivel de género, para este arroyo fue Helicopsyche (Helicopsychidae), con 5 (Figura 3d).

El orden Odonata obtuvo valores más altos de abundancia en comparación con otros grupos de insectos, debido a que en los cuerpos de agua temporales el desarrollo de los organismos, generalmente, es acelerado, de tal forma que las ninfas pueden pasar de este estadio a adultos, en un par de meses (^{Ramírez, 2010}), coincidiendo con ^{Lasso & Granados-Martínez (2015)}, quienes otorgan estas abundancias a las características de las zonas, abiertas y con exposición solar, lo cual, es aprovechado por este grupo.

Las curvas de cumpletitud de los arroyos Mmalaüü, Chaamaalüü, Mekijanoü mostraron una buena cobertura de la diversidad, con relación a su abundancia, con el 100%, para los dos primeros y el 99%, para el tercer arroyo; sin embargo, fue el arroyo Mekijanoü el que presentó los mayores valores de abundancia y riqueza (Figura 4a). Los arroyos Kajashiwoü y Chaamaalüü fueron caracterizados por ^{Lasso & Granados- Martínez (2015)}, como arroyos amenazados por la intervención antrópica, que podría explicar los bajos valores de abundancia y de riqueza de géneros, encontrados en estos dos sitios. El arroyo Mekijanoü, se catalogó con una menor intervención antrópica, que coincidió con los valores altos de riqueza, abundancia y el BMWP/Col. La principal amenaza de los cuerpos de agua fue la presencia de caprinos que, regularmente, usan la vegetación ribereña. Es probable que las comunidades de insectos acuáticos se vean afectadas por la pérdida de la vegetación cercana a los cuerpos de agua (^{Alonso, 2006}) y la acción física de los animales al ingresar a dichos sistemas, al usar el agua para consumo (Obs. Pers).

Figura 4 a) Curva de rarefacción de la riqueza en función de la abundancia de los taxones en los cinco arroyos de la serranía de la Macuira; b) Análisis de conglomerados Cluster, basado en la abundancia de los taxones; c) Cluster basado en la riqueza de taxones; en la tabla de esta figura, se incluyen los valores del recambio de taxones entre arroyos. 

A partir de los resultados obtenidos, se registra, por primera vez, seis nuevos géneros (Corydalus, Heterelmis, Rhagovelia, Mayobaetis, Tholymis y Mecistogaster), que se suman al inventario de sistemas fluviales de la Serranía de la Macuira, por lo cual, hoy, se totalizan 24 familias y 43 géneros, incluyendo los trabajos previos, realizado por ^{Lasso & Granados- Martínez (2015)}.

Análisis de conglomerados. El análisis Cluster basado en las abundancias mostró que el arroyo Mekijanoü, se separó de los cuatro arroyos restantes, debido sus altos registros, mientras que las abundancias de las comunidades de los arroyos Chaamaalüü, Kajashiwoü y Kanewerü, fueron similares entre sí, evidenciando una leve separación con respecto al arroyo Mmalaüü, que no representa una notable diferencia con estos tres sitios (Figura 4b). El Cluster basado en la riqueza mostró que el arroyo Mekijanoü también se separó de los otros arroyos, por tener el mayor número de géneros; los demás arroyos presentaron una mayor similitud entre ellos (Figura 4c). Asimismo, el índice de Whittaker mostró la mayor similitud de taxones entre los arroyos Chaamaalüü y Mmalaüü y la mayor disimilitud, entre Kajashiwoü y Mekijanoü.

El agrupamiento refleja que, a pesar de que la Serranía de la Macuira es un lugar conservado, su diversidad se ve afectada por los flujos de agua, los cuales, pasan de ser arroyos, con una constancia hídrica, a arroyos compuestos por charcas y bateas, todo esto, debido a que las interrupciones a lo largo de un cuerpo de agua pueden generar alteraciones en las comunidades presentes y cambios en la composición de las comunidades y, por ende, en la diversidad (^{Bonada et al. 2007}; ^{Romaní et al. 2017}); sin embargo, se requiere de monitoreos temporales, para conocer la dinámica de las comunidades con relación al incremento y descenso de los flujos (^{Stubbington et al. 2017}).

Calidad de agua. Los resultados obtenidos a partir de la aplicación del índice BMWP/Col mostraron que el arroyo Mekijanoü obtuvo el puntaje más alto (87), correspondiente a la mejor calidad de agua, categorizada como “Agua ligeramente contaminada”, en comparación con los otros cuatro arroyos, los cuales, oscilaron entre 6 a 10 familias, con puntajes entre 41 a 57, con la categoría de “aguas moderadamente contaminadas” (Tabla 2). Similares resultados fueron documentados por ^{Figueroa et al. (2007)}, quienes observaron que en el río Chillán (Chile), la mayor riqueza y abundancia se presentó en los sectores con mejores condiciones de calidad de agua y que la riqueza disminuyó en la parte baja del río, donde se registraron los valores de contaminación más altos. ^{Olivares-Calzado et al. (2012)}, también aplicaron el índice BMWP/Cub en el río San Juan (Cuba) y observaron alta contaminación orgánica y bajos valores de riqueza (2 taxones), moluscos de la familia Thiaridae (Tarebia granifera) y dípteros de la familia Chironomidae (Goeldichironomus devineyae).

Tabla 2 Estado de la calidad del agua utilizando el BMWP/Col en cinco arroyos de la Serranía de la Macuira. 

La aplicación del índice BMWP/Col mostró que, cuatro de los cinco arroyos evaluados, se situaron en Clase III, lo que indica que sus aguas se clasificaron como “Aguas moderadamente contaminadas” y solo uno, situado en Clase II, determinando una “Agua ligeramente contaminada”. Estos resultados coinciden con la abundancia de las familias de insectos acuáticos encontrados en el arroyo Mekijanoü, que podría ser resultado del constante flujo observado por ^{Lasso & Granados- Martínez (2015)}, en comparación con los demás arroyos. Si bien los insectos acuáticos reflejan las condiciones ambientales y la calidad ecológica de estos sistemas (^{Montoya-Moreno et al. 2011}; ^{López-Hernández et al. 2014}) es necesario que dichas evaluaciones se realicen en los diferentes momentos hidrológicos, ya que la composición de las comunidades puede variar y, consecuentemente, los resultados de los índices (^{Murphy, 1978}; ^{De la Lanza-Espino et al. 2000}; ^{Romero et al. 2011}).

En conclusión, la estructura de las comunidades de insectos acuáticos fue similar en cuanto a su baja abundancia y composición de taxones, en cuatro de los cinco arroyos evaluados, como consecuencia de la intermitencia de estos ecosistemas y la intervención antrópica observada (presencia de ganado), factores que juegan un papel fundamental en la estructuración de las comunidades de insectos acuáticos en los sistemas fluviales; sin embargo, una evaluación anual (que incluya todos los periodos climáticos para la zona) podrían verificar o no las tendencias registradas hasta el momento.