INTRODUCCIÓN

La región andina de Colombia abarca 24,52 % del territorio nacional y se caracteriza por su alta diversidad y por tener paisajes complejos, en donde confluyen diferentes usos y niveles de intensificación del suelo, entre ellos, agroecosistemas de cultivos y pastizales para la producción ganadera (^{Rodríguez et al. 2006}). En el Valle del Cauca, específicamente en la región de alta-montaña del municipio de El Cerrito, corregimiento de Tenerife, se pueden identificar paisajes diversos, en los que convergen áreas de conservación, monocultivos de cebolla de rama y ganadería bovina extensiva.

Las características climáticas, el tipo de vegetación y los suelos de las zonas de alta-montaña están relacionadas con una importante provisión de servicios ecosistémicos (SE), que brindan beneficios ecológicos, sociales y económicos, muchos de ellos, relacionados con el suelo, que ha estado sujeto a cambios, debido a la gestión e intensificación agropecuaria (^{Eze et al. 2018a}; ^2018b; ^{Pérez et al. 2019}; ^{Piñeiro et al. 2010}).

El suelo cumple un rol imprescindible no solo en la producción agraria, sino también en el equilibrio de los ecosistemas, a través de diversas funciones y SE esenciales, como el ciclaje de nutrientes, la regulación ambiental, la producción de alimentos y forrajes (^{Canedoli et al. 2020}; ^{Eze et al. 2018b}), relacionados con los contenidos de carbono orgánico (COS) (^{Daynes et al. 2013}) y nitrógeno del suelo (NS) (^{Duan et al. 2020}). En las últimas décadas, el cambio del uso del suelo, sin tener en cuenta su potencial, lo ha expuesto a múltiples amenazas, afectando su función y capacidad de proveer SE (^{Viaud et al. 2018}), generando reducción de la productividad (^{Bieluczyk et al. 2020}), agotamiento progresivo de las reservas de COS y de NS e incremento de las emisiones de GEI (^{Bieluczyk et al. 2020}; ^{Duan et al. 2020}).

El COS y el NS influyen en las propiedades físicas, químicas y biológicas, que combinados intervienen sobre el ciclo de otros nutrientes y propiedades emergentes (fertilidad, salud, sostenibilidad y resiliencia), que mejoran y conservan la productividad agrícola y la seguridad alimentaria (^{Wang et al. 2018}). Ambos, se utilizan para evaluar la sostenibilidad e impactos de los agroecosistemas (^{Bieluczyk et al. 2020}), debido a que sus contenidos están influenciados por procesos ecológicos, clima, topografía, tipo de vegetación (C4 o C3), propiedades y gestión del suelo (^{Alves et al. 2020}; ^{Duan et al. 2020}; ^{Wang et al. 2018}; ^{Zhang et al. 2021}).

El COS desempeña un importante papel en la regulación de SE de soporte, regulación y aprovisionamiento (^{Canedoli et al. 2020}), por ello, desempeña funciones que afectan directa e indirectamente las condiciones químicas, físicas y biológicas del suelo (^{Alves et al. 2020}; ^{Bieluczyk et al. 2020}), influyendo sobre la capacidad productiva edáfica, la mitigación del cambio climático y la seguridad alimentaria (^{Alves et al. 2020}; ^{Bondaruk et al. 2020}; ^{Canedoli et al. 2020}). Por su parte, el NS está involucrado en diversas funciones edáficas y tiene una relación estrecha con el C, como componentes estructurales de la MOS; la dinámica del N puede restringir los flujos de C y la acumulación de COS (^{Piñeiro et al. 2010}). Las principales entradas de N en los suelos son la hojarasca, la orina y el estiércol depositado por los animales, la fijación simbiótica y libre de N y la deposición de N₂ (^{Zhang et al. 2021}).

La inadecuada gestión agrícola y la alta intensidad de pastoreo influyen en la dinámica del COS y NS (^{Alves et al. 2020}; ^{Eze et al. 2018a}; 2018b), ya que muchas de las actividades de manejo sobre cultivos y pastizales buscan modificar el estado de algunas propiedades edáficas, generando condiciones óptimas para el crecimiento de las plantas (^{Eze et al. 2018a}); sin embargo, podrían ser contraproducentes para la conservación de la calidad del suelo, con relación a la respuesta del COS y NS a diferentes manejos (^{Alves et al. 2020}).

El objetivo de este estudio fue medir, en condiciones reales, el efecto de tres tipos de cobertura vegetal (bosque natural latifoliado, pastizal naturalizado de kikuyo y monocultivo de cebolla de rama), sobre los contenidos de C y N edáficos a diferente profundidad, en un agroecosistema altoandino del Valle del Cauca-Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Caracterización del área de estudio. El estudio se desarrolló en un agroecosistema ubicado en Tenerife, municipio de El Cerrito Valle del Cauca-Colombia, N 3°42′55”, O 76°04′44′2″, entre los 2.200 y 3.000 m s.n.m., precipitación de 1300 mm/año y temperatura media de 14 °C; zona de influencia de los páramos: Las Hermosas, Las Domínguez, Pan de Azúcar y Valle Bonito (^{CVC & FUNAGUA, 2011}). A través de la recolección de información biofísica-productiva y georreferenciación del predio, se identificaron tres tipos de coberturas vegetales predominantes:

Relictos de vegetación nativa, dentro de un ecosistema de Bosque frío húmedo en montaña fluvio-gravitacional (BOFHUMH) del Orobioma medio de Los Andes (^{CVC & FUNAGUA, 2011}), con registros de flora, como Ceroxylon alpinum Bonpl. ex DC. (Arecaceae), Beilschmiedia tovarensis (Klotzsch & H. Karst. ex Meisn.) Sach. Nishida (Lauraceae), Trophis caucana (Pittier) C.C. Berg (Moraceae), Montanoa quadrangularis Schultz Bipontianus (Asteraceae), Juglans neotropica Diels (Juglandaceae), Cecropia telealba Cuatrec (Urticaceae) (^{CVC & FUNAGUA, 2011}).

Pastizales naturalizados, con predominancia de Pennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov. (Poaceae) (>100 años de edad), con escasa presencia de árboles y ejemplares de Palma de Cera, C. alpinum; ganadería tipo extensiva, con una carga animal promedio de 0,54 unidad animal por hectárea (UA/ha), en áreas de ladera. Con división de potreros y rotación de los bovinos según la disponibilidad forrajera.

Monocultivos de cebolla Allium fistulosum L. (Amaryllidaceae), (establecidos >45 años), sobre un relieve ligeramente ondulado (pendientes <7 %), caracterizados por un manejo de labranza convencional, aplicación constante de gallinaza, enmiendas para corregir el pH del suelo y biocidas para el control de plagas y enfermedades. Representando la principal actividad agrícola y económica de los productores de la zona.

Criterios para la selección de los sitios de muestreo. Los sitios de muestreo se seleccionaron, de acuerdo con los criterios que se presentan en la tabla 1. Para cada una de las zonas de muestreo, se tomaron tres muestras a dos profundidades (n = 42). Los porcentajes de pendiente, se determinaron según lo establecido por la Corporación Regional Autónoma del Valle del Cauca (CVC), que indica que suelos aptos para el pastoreo tienen pendientes < 25 %.

Muestreo y análisis de suelos

Propiedades físicas y químicas. Los muestreos del suelo se realizaron a dos profundidades: 0-10 cm y de 10-20 cm. Las muestras fueron secadas a temperatura ambiente (24 °C), molidas y tamizadas (2,0 mm). La densidad aparente se midió utilizando el método del anillo volumétrico (^{Blake & Hartge, 1986}); la materia orgánica del suelo con el método de ^{Walkley & Black (1934)}; el pH por agua 1:1 (^{Collins et al. 1970}) y la capacidad de intercambio catiónico por amonio acetato (^{Rhoades, 1982}).

Contenidos de carbono y nitrógeno. Los porcentajes de carbono y nitrógeno total se determinaron por combustión seca. Los almacenamientos de COS y NT (Mg/ha), se calcularon con base en las ecuaciones de ^{Abdalla et al. (2018)} y ^{Eze et al. (2018b)}, donde COS = carbono orgánico del suelo, NT: nitrógeno total, C: carbono (%), N: nitrógeno (%), DA: densidad aparente (g/cm³) y p: profundidad del suelo (cm).

Análisis estadístico. Se llevó a cabo un ANOVA, a través del procedimiento GLM, estableciendo las significancias estadísticas de los factores: cobertura vegetal y profundidad de muestreo; las diferencias entre medias fueron comparadas mediante prueba de Duncan (P <0,05) y la relación entre las variables mediante los coeficientes de correlación de Pearson (r) (5 %), a través del software estadístico SAS® 9.4.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Propiedades físicas y químicas del suelo

Densidad aparente (DA). Entre las profundidades de muestreo del suelo se encontraron diferencias; se detectó que, a medida que aumentó la profundidad del suelo, también incrementó la DA (Tabla 2), asociado con que la biomasa radical de las plantas disminuye y, con ello, se reduce la actividad de la fauna edáfica y los contenidos de COS y MOS; resultados similares fueron reportados por ^{Daza Torres et al. (2014)} y ^{Zhang et al. (2021)}.

No hubo diferencias entre las coberturas vegetales BN y P, pero sí con MC, que presentó valores más altos (Tabla 2). La mayor DA en MC se asoció con las prácticas de manejo que, a través del tiempo, han cambiado las propiedades físicas, químicas y biológicas (^{Daynes et al. 2013}). A pesar de las aplicaciones permanentes de material orgánico al monocultivo por parte del productor, la perturbación del suelo, la escasa cobertura vegetal acompañante y la intensidad de labranza, se refleja en el agotamiento de MOS, resultando en cambios de características físicas, como la DA (^{Daza Torres et al. 2014}; ^{Ordoñez et al. 2015}) y una mayor compactación (^{Canedoli et al. 2020}; ^{Lin et al. 2020}). Se observaron correlaciones negativas entre DA con MOS, COS y N (Figura 1), resultados que coinciden con los reportados por ^{Ordoñez et al. (2015)} y ^{Zhang et al. (2021)}.

No hubo diferencias significativas entre los valores de DA en BN y P. La DA encontrada en P, se relacionó con la baja carga animal y la cobertura vegetal permanente de P. clandestinus que, por su hábito de crecimiento estolonífero, promueve la porosidad (^{Muñoz et al. 2014}), aumenta los contenidos de MOS y crea un colchón que mitiga el impacto del pisoteo del ganado (^{Pérez et al. 2019}), disminuyendo la susceptibilidad a la compactación, resultados que coinciden con estudios realizados en ecosistemas ganaderos similares del país (^{Molina-Benavides & Sánchez-Guerrero, 2017}; ^{Ordoñez et al. 2015}).

pH. No hubo diferencias significativas del pH del suelo en las profundidades evaluadas. A nivel de coberturas vegetales y altitud se presentaron diferencias (Tabla 2). El pH del suelo en BN y P, según la clasificación Soil Survey Division Staff, estuvo entre mediana y ligeramente ácido; en MC, se encontró un pH neutro, asociado a las labores agrícolas desarrolladas. De acuerdo con ^{Viaud et al. (2018)} y ^{Whalen et al. (2000)}, las prácticas culturales, como la aplicación de enmiendas y la fertilización de los monocultivos, pueden generar cambios en el pH del suelo, lo que podría modificar, entre otras funciones, la acumulación de C. ^{Eze et al. (2018b)} señalan que las condiciones ácidas, junto con la humedad edáfica natural podrían potencializar los contenidos y el almacenamiento de C en zonas de alta-montaña.

La tendencia a la acidez en BN y P coinciden con otros estudios desarrollados en ecosistemas de alta-montaña del país, como, por ejemplo, ^{Muñoz et al. (2014)} y ^{Ordoñez et al. (2015)}. Los suelos de alta-montaña, se caracterizan por ser naturalmente ácidos por su origen volcánico (^{Ordoñez et al. 2015}). La acidez del suelo es una propiedad relacionada con la dinámica del C, pues este tiende a acumularse en condiciones ácidas, debido a la restringida descomposición de materiales orgánicos (^{Eze et al. 2018b}). Se ha reportado que pastizales con suelos de pH ácido, en los primeros 15 cm de profundidad, pueden almacenar más C (82 Mg/ha/año), en comparación a pastizales con suelos neutros (61 Mg/ha/año) (^{Carey et al. 2008}). ^{Leifeld et al. (2013)} sostienen que el pH del suelo debería ser clave en la evaluación de la renovación global de C y N, ya que por cada unidad de pH de acidificación se podría aumentar el tiempo promedio de residencia de los depósitos de COS, del 22 al 86 %.

Capacidad de Intercambio Catiónico (CIC). Se evidenciaron diferencias entre las profundidades evaluadas. Entre BNA y P no se encontraron diferencias significativas, pero sí con BNB y MC (Tabla 2). Los valores medios de CIC (cmol/kg) en P fueron: PAp2: 48,8; PAp1: 46,1; PBp2: 45,5; PBp1: 43,3; para los bosques BNA: 46,5 y BNB: 33,0 y para MC: 18,1. Los valores altos de CIC en P y BN, se asociaron con la relación directa de CIC con MOS y COS (Figura 1), debido a que MOS y C son responsables entre el 25 y 90 % de la CIC total de las capas superficiales en suelos minerales (^{Gómez-Vargas et al. 2017}).

Materia Orgánica del Suelo (MOS). Hubo diferencias entre coberturas vegetales (Figura 2) y profundidades; la pendiente no incidió sobre los contenidos de MOS en P (Tabla 2). A medida que aumentó la profundidad disminuyeron los contenidos de MOS y se asoció al aporte directo de MO de la biomasa radical, así como las poblaciones edáficas, que son más activas en la rizosfera y disminuyen a medida que se profundiza en el perfil del suelo.

Los contenidos de MOS en BN y P fueron más altos en comparación con MC. En PAp1, PAp2 y PBp1, se encontraron medias superiores a 194 g/kg (198,56; 202,42; 194,43 g/kg, respectivamente), mientras que, en BNA, BNB y PBp2, los contenidos de MOS estuvieron entre 135 y 180 g/kg (159,48; 135,05; 179,57 g/kg, respectivamente). En contraste, el contenido de MOS en MC fue de 60,81 g/kg. Estos resultados evidencian un efecto directo de las prácticas de manejo sobre las cantidades de MOS (^{Viaud et al. 2018}), más cuando promueven la perturbación y la descomposición de MOS, COS y NS (^{Wang et al. 2018}).

Los mayores contenidos de MOS en P en comparación a BN, se asociaron con entradas permanentes de C y N al suelo (^{Bondaruk et al. 2020}), relacionados con el tipo de vegetación (C4), el hábito de crecimiento, el aporte de biomasa de las raíces (^{Leifeld et al. 2013}), la alta capacidad de rebrote del P. clandestinus (^{Pérez et al. 2019}), las deposiciones de excretas/orina (^{Bieluczyk et al. 2020}) y el efecto del pastoreo, que conlleva a una permanente muerte y renovación de raíces, favoreciendo la acumulación de MOS (^{Daynes et al. 2013}; ^{Viaud et al. 2018}). Estos hallazgos, se han reportado para Urochloa brizantha (Hochst ex a. Rich.) Stapf cv Piata, en Brasil (^{Bieluczyk et al. 2020}); en pastizales de ryegrass Lolium perenne L. (Poaceae), en Francia (^{Viaud et al. 2018}) y P. clandestinus, en Colombia (^{Pérez et al. 2019}).

Contenido y almacenamiento de carbono y nitrógeno. Los contenidos de C y N presentaron diferencias entre coberturas vegetales y profundidades (Figura 3; Tabla 3). La pendiente no tuvo efecto sobre los porcentajes de C y N en P. Los P presentaron valores más altos de C y N en comparación con los BN y MC (Figura 3). Aunque no hubo diferencias entre los P, se evidenció un efecto positivo de la altitud sobre los contenidos de C y N, ya que los pastizales ubicados a mayor altitud (2.800-2.900 m s.n.m.) presentaron mayores porcentajes de C (PAp2: 12,1; PAp1: 11,8) y N (PAp1: 1,17, PAp2: 1,29). en comparación a los P de la altitud B (2-600-2-700 m s.n.m.), PBp1: 11,8 %; PBp2: 10,8 % de C, y PBp1: 1,19 %, PBp2: 1,05 % de N. ^{Zhang et al. (2021)} señalan que las existencias de C y N están afectadas por el clima, la altitud y el tipo de vegetación. MC presentó menores contenidos de C y N (3,5 y 0,25 %, respectivamente). demostrando que las labores agrícolas intensivas pueden agotar la MOS y tener implicaciones negativas sobre los contenidos de C y N, la fertilidad y estructura (^{Alves et al. 2020}; ^{Eze et al. 2018a}; ^{Piñeiro et al. 2010}).

Hubo una relación estrecha entre los contenidos de C y N (Figura 1), lo que concuerda con ^{Lin et al. (2020)}, ^{Piñeiro et al. (2010)} y ^{Zhang et al. (2021)}, quienes informaron que los cambios en las existencias (agotamiento o acumulación) de C o N. generalmente. promueve pérdidas o ganancias del otro elemento, cambios en C:N, a mediano-largo plazo y que el potencial de captura de COS está reforzado por la acumulación de N. Estudios en agroecosistemas de alta-montaña en Colombia reportaron pastizales con contenidos de COS y N similares y mayores, que cultivos y/o bosques de la región (^{Muñoz et al. 2014}; ^{Ordoñez et al. 2015}; ^{Valenzuela B. & Visconti M., 2018}).

Los contenidos de C y N en los BN no presentaron diferencias entre ellos (BNA: 9,6 % BNB: 8,2 % de C y BNA: 0,84 %, BNB: 0,73 % de N); se esperaba que los porcentajes de C y N, en BN fueran superiores a los de P, pero los resultados mostraron que en P hubo mayores contenidos de C y N; coincidiendo con ^{Ordoñez et al. (2015)}. Estos resultados, se asociaron con las características diferenciadas entre la vegetación del bosque (mayoritariamente C3) y los pastizales (C4), así como a la distribución radical y el lugar de depósito de la biomasa, que en los bosques permanece durante un largo periodo sobre el suelo como mantillo (^{Pérez et al. 2019}; ^{Ordoñez et al. 2015}), mientras que, en los pastizales, se deposita dentro del suelo.

El aumento de los niveles de COS en pastizales tropicales (C4), como P. clandestinus, está relacionado a la capacidad del pasto para adaptarse y compensar la acción del pastoreo (^{Abdalla et al. 2018}), la alta biomasa radical, que favorece el aporte e incremento de COS en los primeros centímetros del suelo (^{Canedoli et al. 2020}; ^{Pérez et al. 2019}) y el almacenamiento de nutrientes, en comparación a sistemas de cultivos no perennes o pastizales, dominados por C3 y/o pastizales mixtos (C3/C4) (^{Abdalla et al. 2018}).

^{Frank (2020)} y ^{Pérez et al. (2019)} señalan que los contenidos y la disponibilidad de C y N en los pastizales, se pueden atribuir a que: a) los ungulados favorecen la acumulación de C, aportando MOS y nutrientes, por la adición de heces-orina y la muerte de raíces en respuesta al pastoreo, además transforman el N vegetal a formas más disponibles; b) el pastoreo aumenta la exudación de compuestos orgánicos lábiles, que estimulan la actividad microbiana, las tasas de mineralización y la disponibilidad de N inorgánico; además conserva la humedad del suelo, factor que favorece la disponibilidad de NS (^{Frank, 2020}).

Hubo diferencias en el almacenamiento de C y N entre las coberturas vegetales (Figura 3). No se evidenciaron diferencias del almacenamiento de C entre profundidades, contrario al almacenamiento de N, en donde la profundidad del suelo, sí tuvo un efecto significativo. Los P presentaron mayor almacenamiento de C y N (Mg/ha), seguido de BN y MC (Figura 3). Los bajos valores en MC, además de estar relacionados con la gestión del suelo (^{Piñeiro et al. 2010}), se podrían asociar con la duración del cultivo, pues se ha encontrado que los cultivos anuales o semestrales tienen menor capacidad de almacenar C, en comparación a las plantas perennes (^{Pérez et al. 2019}).

La capacidad de almacenamiento de C y N de los P permite inferir que los pastizales pueden ser una opción viable para proveer beneficios (tanto ambientales como económicos) (^{Piñeiro et al. 2010}). Según ^{Eze et al. (2018b)}, los pastizales de alta-montaña, en los primeros 15 cm de profundidad, pueden almacenar cantidades significativas de COS (58,93 ± 3,50 a 100,69 ± 8,64 Mg/ha) y se ha sugerido que P. clandestinus, por su alta capacidad de producción de biomasa aérea y subterránea, se podría considerar una gramínea importante en el secuestro de C y en la mitigación de la emisión de GEI (^{Pérez et al. 2019}), siempre y cuando sea gestionada con prácticas de manejo adecuadas (^{Pérez et al. 2019}) y bajo un sistema de pastoreo, ambientalmente sostenible (^{Alves et al. 2020}; ^{Soussana & Lemaire, 2014}), buscando el equilibrio entre lo ambiental y lo económico-productivo.

El potencial de los bosques y pastizales altoandinos para secuestrar C hacen que estos sean claves en la mitigación del cambio climático, el mejoramiento de la salud del suelo y la provisión de SE (^{Canedoli et al. 2020}). Es necesario evaluar pastizales en ecosistemas similares con mayores intensidades de pastoreo, así como la estabilidad del C y N almacenado, ajustando una carga animal, ambientalmente sostenible, que tenga en cuenta la oferta ecosistémica y la demanda productiva.

El tipo de cobertura vegetal y las prácticas de manejo asociadas promovieron cambios físicos y químicos edáficos, en los primeros centímetros de profundidad, afectando la capacidad del suelo para almacenar C y N, lo que podría incidir en la provisión de SE. Se sugiere, que la gestión de los agroecosistemas debería promover integridad edáfica, conservación de la MOS, almacenamiento de C y N, aplicando enfoques básicos de cuidado del suelo, integración de cultivos y cobertura vegetal multipropósito permanente. Finalmente, estos resultados pueden dar una visión distinta de la ganadería, pues con una gestión ajustada a las condiciones ecosistémicas específicas, podría ser una aliada multifuncional, para mitigar el cambio climático, ofrecer SE y seguridad alimentaria.