SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.18 issue1Infectio and the news policies in PublindexInfluenza A H1N1 virus respiratory infection: Clinical and radiological manifestations author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Article

Indicators

Related links

  • On index processCited by Google
  • Have no similar articlesSimilars in SciELO
  • On index processSimilars in Google

Share


Infectio

Print version ISSN 0123-9392

Infect. vol.18 no.1 Bogotá Jan./Mar. 2014

 

ORIGINAL

Frecuencia de aislamientos microbiológicos y perfil de resistencia bacteriana en 13 clínicas y hospitales de alta complejidad en Santiago de Cali - Colombia

Ernesto Martínez Buitragoa,b,*, Cristhian Hernándeza,c, Cristhian Pallaresa,d, Robinson Pachecoa, Kelly Hurtadoa y Mónica Recaldee

a Red de Vigilancia de Eventos Nosocomiales del Valle (RENOVA), Cali, Colombia

b Asociación Colombiana de Infectología, Capítulo Suroccidente, Colombia

c Unidad de Resistencia Bacteriana e IAAS, Centro Internacional de Entrenamiento e Investigaciones Médicas (CIDEIM), Cali, Colombia

d Unidad de Epidemiología y Control de Infecciones, Hospital Universitario del Valle-Evaristo García, Cali, Colombia

e Laboratorio de microbiología, Fundación Clínica Valle del Lili, Cali, Colombia

Recibido el 17 de octubre de 2013; aceptado el 3 de enero de 2014


Resumen

Introducción: La resistencia bacteriana se consolida como una amenaza para los sistemas de salud en el manejo de las enfermedades infecciosas. La vigilancia epidemiológica de la resistencia bacteriana ha demostrado ser una estrategia efectiva para conocer los patrones de susceptibilidad a los antimicrobianos regionales para el desarrollo de medidas de contención y gestión del uso adecuado de antimicrobianos.

Objetivo: Describir los aislamientos microbiológicos y perfiles de resistencia a los antimicrobianos de las principales bacterias gram-negativas y gram-positivas en clínicas y hospitales de alta complejidad de Santiago de Cali, Colombia.

Metodología: Estudio descriptivo enmarcado en la estrategia de vigilancia epidemiológica de la resistencia bacteriana desarrollado entre el año 2010 al 2012 en 13 instituciones de alta complejidad. Se recolectaron archivos mensualmente en formato WHONET, se realizaron pruebas de calidad de datos. El análisis fue estratificado por tipos de localización hospitalaria, además de análisis de tendencia a través de los 3 años de seguimiento.

Resultados: El 65% de los aislamientos son bacterias de la familia enterobacteriaceae y el 11,4% corresponden a Staphylococcus spp., Escherichia coli presenta hasta un 17% de resistencia a cefalosporinas de 3.ª generación mientras que Klebsiella pneumoniae ha incrementado su perfil de resistencia a carbapenémicos hasta un 2,7% en las UCI; Pseudomonas aeruginosa presenta un perfil MDR de hasta el 21% en UCI y salas de hospitalización general.

Conclusiones: Existen altas prevalencias de resistencia a los antimicrobianos en la región; se requiere fortalecer estrategias de vigilancia, prevención y control de la resistencia bacteriana en ambientes hospitalarios y de la comunidad.

© 2013 ACIN. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados

PALABRAS CLAVE

Vigilancia epidemiológica; Farmacorresistencia bacteriana; Colombia


Frequency and antibiotics resistance profi les of microbiological isolates at 13 clinics and referral hospitals in Santiago de Cali - Colombia

Abstract

Background: Bacterial resistance has established itself as a threat to healthcare systems in the management of infectious diseases. Epidemiological surveillance of bacterial resistance has proven to be an effective strategy to examine the patterns of antimicrobial susceptibility in order to develop regional containment strategies and to manage the appropriate use of antibiotics.

Objective: To describe the microbiological profiles of isolates and the antimicrobial resistance of major gram-negative and gram-positive bacteria in clinics and hospitals of Santiago de Cali, Colombia.

Methods: Descriptive study framed by the epidemiological surveillance strategy of the bacterial resistance developed between the years 2010 to 2012 in 13 institutions of higher complexity. Files were collected monthly in WHONET format and were tested for data quality. The analysis was stratified by type of hospital location, in addition to a trend analysis over the 3-year follow-up period.

Results: A total of 65% of the isolates were of the Enterobacteriaceae family and 11.4% were Staphylococcus spp . Escherichia coli showed up to 17% resistance to 3rd generation cephalosporins, while Klebsiella pneumoniae increased its carbapenem resistance profile to 2.7% in the ICU. Pseudomonas aeruginosa presented a multidrug resistant (MDR) profile of up to 21% in ICU and in the general ward.

Conclusions: There is a high prevalence of antimicrobial resistance in the region; we must strengthen strategies for surveillance, prevention and control of bacterial resistance in hospital settings and in the community .

© 2013 ACIN. Published by Elsevier España, S.L. All rights reserved.

KEYWORDS:

Epidemiological surveillance; Bacterial drug resistance; Colombia


Introducción

La resistencia bacteriana es una amenaza creciente para el tratamiento exitoso de las enfermedades infecciosas por la presencia de microorganismos multi-drogo resistentes (MDR) tales como Staphylococcus aureus meticilino resistente (MRSA), Enterococcus spp . resistente a vancomicina y bacilos gram-negativos resistentes a tres o más familias de antimicrobianos en ambientes hospitalarios y de la comunidad 1,2.

Las infecciones causadas por MDR están asociadas a estancia hospitalaria prolongada, cuidados en terapia intensiva, elevados costos de atención y pronóstico desfavorable 3. La contención de los MDR en ambientes hospitalarios depende, entre otras estrategias, de la disminución de la transmisión cruzada entre pacientes y trabajadores de la salud, reducción del número de infecciones por MDR de pacientes previamente identificados como colonizados y limitación de uso inapropiado de antimicrobianos en los pacientes 4. Una terapia antimicrobiana empírica efectiva permitirá reducir la mortalidad asociada a infecciones por MDR 5. El monitoreo de los patrones de susceptibilidad a los antimicrobianos es determinante para la evaluación de los regímenes de terapia empírica en una institución porque permite generar alertas a los profesionales involucrados en la atención sobre la presencia de mecanismos de resistencia inusuales o emergentes 6,7. El desarrollo de sistemas de vigilancia epidemiológica en resistencia bacteriana basados en políticas de atención en salud comunes, delimitación poblacional y estratificación del riesgo según el grado de intervención de los pacientes críticamente enfermos en instituciones de alta complejidad son fundamentales para combatir la resistencia a los antimicrobianos 8,9. Programas internacionales de vigilancia epidemiológica tales como SENTRY, MYSTIC y TRUST han estudiado el comportamiento de patógenos específicos en diferentes síndromes clínicos 10; un limitado número de países en Latinoamérica cuentan con programas nacionales para el monitoreo de la resistencia, siendo Argentina, Chile y Colombia algunos de ellos 11. En Colombia, Villalobos et al. reportaron los fenotipos de resistencia en bacterias de pacientes de unidades de cuidado intensivo (UCI) y no UCI en una cohorte de 79 instituciones ubicadas en 14 ciudades a nivel nacional (2007-2009) 12, y en el 2012 se reglamentó la vigilancia en resistencia bacteriana por el Instituto Nacional de Salud en el Sistema de Vigilancia en Salud Pública (SIVIGILA) 13. Ajustar el estudio de la resistencia a los antimicrobianos en zonas de influencia local donde convergen prácticas comunes en la atención en salud de alta complejidad ha contribuido a la disminución de MDR y regulación del consumo de antimicrobianos 14,15. La contigüidad de los sistemas de vigilancias locales a las instituciones prestadoras del servicio de salud contribuye a la estandarización de los datos, permitiendo las comparaciones y conclusiones fiables entre los análisis locales y nacionales 16, sistemas de vigilancia que aseguren la trazabilidad de la información, necesidad sentida entre los países del continente asiático, África y Latinoamérica 17,18.

En el año 2010, se creó en el Valle del Cauca la red de vigilancia de eventos nosocomiales del Valle (RENOVA) con el apoyo de la asociación colombiana de infectología (ACIN) y las secretarías de salud pública municipal de Santiago de Cali y departamental, esta red, conformada por un equipo multidisciplinario del área de la salud, ha enfocado sus esfuerzos en acompañar a 15 instituciones de alta complejidad en la atención en salud mediante apoyo a la vigilancia epidemiológica de la resistencia bacteriana, desarrollando estrategias para combatir las infecciones asociadas a la atención en salud y promover el uso racional de antibióticos en el marco de la promoción de la seguridad del paciente referidas por la Organización Mundial de la Salud. El presente estudio tiene como objetivo presentar el comportamiento de la microbiología y perfiles de resistencia a los antimicrobianos, de las principales bacterias gram-negativas y grampositivas de interés intrahospitalario, estratificadas por niveles de atención en clínicas y hospitales de alta complejidad en la atención de Santiago de Cali.

Metodología

Se realizó un estudio descriptivo entre enero del 2010 y diciembre del 2012 en 13 instituciones prestadoras de salud de alta complejidad de Cali pertenecientes a RENOVA. De estas instituciones 8 tenían una capacidad instalada menor a 200 camas, 4 entre 200-500 camas y una institución con más de 700 camas; entre las 13 instituciones participantes se sumaron 132 camas de cuidado intensivo médicoquirúrgico entre adultos, pediátricos y neonatales. Durante el estudio se recolectaron mensualmente los resultados de los cultivos bacterianos obtenidos de muestras clínicas de sujetos hospitalizados mediante la exportación de los archivos de las bases de datos de los equipos automatizados MicroScan ® , Vitek ® y Phoenix ® , la cual fue estandarizada con el programa backlink, de acuerdo a las características de planeación institucional siguiendo los patrones de configuración internacionalmente reconocidos por sistemas de vigilancia tales como SENTRY y NHSN; el análisis de la información se ejecutó con base al software WHO NET versión 5.6 (OMS, 2002). Cada archivo fue sometido a elementos de control de calidad de datos, en el año 2010, 13 de 13 instituciones requirieron intervención en estandarización en los códigos de servicios hospitalarios y tipos de muestra, para el 2012 9 de 13 instituciones continuaron con el proceso de estandarización de códigos en la configuración de WHO NET. El origen de la cepa (comunidad u hospitalario) no fue determinado. Todos los laboratorios de microbiología de las instituciones participantes realizaron controles de calidad interno con cepas del ATCC ( Escherichia coli ATCC ® 25922, Klebsiella pneumoniae ATCC ® 700603, Pseudomonas aeruginosa ATCC ® 27853, Acinetobacter baumannii ATCC ® 17978) y externo mediante el Instituto Nacional de Salud (INS), PROASECAL y Biomerieux. Se construyó una base de datos en Excel ® (versión 2010) con los resultados fenotípicos y los perfiles de susceptibilidad tomando en cuenta como criterio de selección el primer microorganismo aislado durante la hospitalización de cada sujeto en cada institución con pruebas de susceptibilidad antimicrobiana. Se establecieron proporciones por año de los microorganismos prevalentes por tipo de servicio (UCI, hospitalización, emergencia, consulta externa). Se describió la proporción de resistencia a antibióticos por año y por tipo de servicio de los cinco microorganismos prevalentes.

Revisión por comité de ética

El presente estudio fue aprobado por el Comité de Ética para Investigación en Humanos del Hospital Universitario del Valle “Evaristo García” E.S.E. catalogado como estudio con riesgo menor que el mínimo.

Resultados

Se recolectaron 123.798 aislamientos microbiológicos entre las instituciones participantes. El 48% de las muestras microbiológicas fueron del servicio de consulta externa. Los servicios de emergencia y hospitalización fueron el 22% y 20% del total de las muestras y la UCI aportó el 10%. El 65% de todos los aislamientos fueron enterobacteriaceas, 11,4% Staphylococcus spp . y 6,7% bacilos gram-negativos no fermentadores. Dentro de los microorganismos más prevalentes se encontraron E. coli , K. pneumoniae y S. aureus (fig. 1).

En la distribución de los 5 microorganismos más frecuentes en servicios de hospitalización general y unidades de cuidado intensivo, E. coli es el microorganismo más frecuente en muestras urinarias de micción espontánea o sonda vesical, S. aureus estuvo más asociado a muestras de secreciones de piel y tejidos blandos además de muestras de la herida quirúrgica, mientras que Pseudomonas aeruginosa ocupa un segundo lugar en las muestras del tracto respiratorio bajo (fig. 2).

En Escherichia coli la proporción de resistencia a aminoglucósidos no superó el 1% en ningún servicio. La resistencia para ampicilina/sulbactam fue en promedio 35%, siendo ligeramente mayor (36%) en UCI. La sensibilidad a cefalosporinas de tercera y cuarta generación no presentó cambios significativos durante el periodo del estudio. La resistencia a ciprofloxacina superó el 25% en todos los tipos de localización, mientras que la resistencia a piperacilina/tazobactam fue del 8% promedio (tabla 1). Klebsiella pneumoniae presentó una resistencia promedio a ceftazidime y ceftriaxona de 32% en UCI y hospitalización, mientras que para emergencias y consulta externa fue del 25% y 15% respectivamente; la resistencia a carbapenémicos aumentó en todos los servicios, llegando a un máximo de 8,9% para ertapenem en UCI para el año 2012 (tabla 2). Pseudomonas aeruginosa mostró una resistencia promedio a carbapenémicos en UCI, hospitalización y urgencias de 22% mientras que para los servicios de consulta externa fue del 12% (tabla 3). Staphylococcus aureus mostró un promedio de resistencia del 42% para oxacilina en salas de hospitalización general y servicios de urgencias, en UCI fue del 38% (tabla 4). Enterococcus faecalis presentó un incremento en la resistencia a vancomicina del 0,3% al 1,5% en el año 2012 para las UCI (tabla 5).

Discusión

Los programas de vigilancia de la resistencia a los antimicrobianos proporcionan información de gran importancia sobre la aparición, desarrollo y evolución de los mecanismos de resistencia bacteriana en las diferentes áreas geográficas de una región 19, este estudio se consolida como el primer reporte del perfil de susceptibilidad a los antimicrobianos en Santiago de Cali, como principal ciudad del suroccidente colombiano en red hospitalaria y prestación de servicios de salud de alta complejidad. La estandarización de la metodología de recolección, homologación y análisis de la información es vital para asegurar la trazabilidad de los análisis realizados sobre los datos, siendo esta la mayor dificultad al momento de hacer análisis integrados inter-institucionales de un país o entre países 20. Esto hace necesario que a futuro la metodología para la obtención de la información incluya variables que permitan clasificar los aislamientos microbiológicos según procedencia (hospitalaria o comunidad) y perfiles de resistencia antimicrobiana para evitar la inclusión de sesgos de mala clasificación que afecten los resultados. La estandarización sumada al acompañamiento continuo de las instituciones proveedoras de información mediante estrategias de validación y control de calidad de los reportes permiten fortalecer continuamente el sistema de vigilancia regional en resistencia bacteriana a los países en vías de desarrollo como Colombia 21.

La resistencia a los antimicrobianos no se limita en extensiones geográficas o en características sociodemográficas en las poblaciones 22. En Colombia, Villalobos et al. reportaron un incremento global en el perfil de resistencia de bacterias gram-negativos, en E. coli para el año 2009, la resistencia a ceftazidime, como marcador de las cefalosporinas de tercera generación, alcanzaba el 10% y hasta el 26% para ciprofloxacina en unidades de cuidado intensivo 12, sin embargo, al analizar el comportamiento regional, ceftazidime y ciprofloxacina supera estos valores y alcanza hasta un 13% y 33% promedio respectivamente para el año 2012 en UCI; además, el comportamiento en salas de hospitalización general y servicios de urgencias no presentan variaciones significativas para estos antibióticos que diferencien el comportamiento en este microorganismo para el periodo de estudio, fenómeno igualmente reportado por van der Donk et al. que, mediante la caracterización del clon ST131, lo presentan como el responsable de la amplia diseminación y elevada prevalencia en comunidad o ambientes hospitalarios de las E. coli MDR 23; la co-resistencia entre cefalosporinas de tercera generación y quinolonas ha sido demostrada también como un fenómeno frecuente en E. coli 24.

K. pneumoniae se consolida en la región como uno de los principales retos en el manejo hospitalario y la terapia antimicrobiana, siendo el segundo microorganismo más frecuente en UCI de acuerdo a lo reportado por Hernández et al., donde el aislamiento de este microrganismo es cada más frecuente en terapia intensiva, además de su asociación con la presencia de mecanismos de resistencia tipo Betalactamasas de Amplio Espectro (BLEE) y Carbapenemasas 25. K. pneumoniae presentó un 35% de resistencia promedio a cefalosporinas de tercera generación en UCI y salas de hospitalización general, 25% en servicios de urgencias y hasta el 15% en servicios de consulta externa, el perfil de resistencia a los carbapenémicos incrementó hasta un 2,7% para ertapenem, imipenem y meropenem desde el año 2010 a 2012, comportamiento significativamente menor que lo reportado por Lee et al. en el marco del estudio SMART en países en vías de desarrollo como Taiwán y Latinoamérica 26 . K. pneumoniae causante de bacteremia asociada a catéter e infección de tracto urinario asociada a sonda vesical puede alcanzar hasta un 11% promedio de resistencia a carbapenémicos en UCI y salas de hospitalización general según lo reportado por Sievert et al. en el marco del programa nacional de vigilancia microbiológica y de los perfiles de resistencia bacteriana de las infecciones intrahospitalarias 27, para el año 2012 K. pneumoniae oscila entre 7-8% de resistencia a carbapenémicos, además de un 4% promedio de resistencia en servicios de urgencias y consulta externa. Respecto al comportamiento de doripenem, el cual fue evaluado para K. pneumoniae , solo en un 8,8% de las cepas en comparación con el resto de los antibióticos en el año 2012 la resistencia promedio (2,35%) fue ligeramente inferior comparada con el resto de los carbapenémicos, pero cabe mencionar que dicho promedio no es comparable porque el tamaño de muestra es significativamente diferente entre los carbapenémicos (kruskall-wallis test p < 0,001). El promedio de resistencia observado en el 2010 (62,5%) está limitado por el pequeño número de cepas evaluadas (7,4%) que tienden a sobreestimar el resultado. El comportamiento de P. aeruginosa MDR, con un 24% de resistencia promedio a carbapenémicos en UCI y salas, es semejante a lo presentado por Flores y Garza-Gonzalez en Unidades de Cuidado Intensivo de México 28.

S. aureus resistente a oxacilina ha emergido en los últimos años en países desarrollados en aislamientos de pacientes sin ningún nexo hospitalario 29 . En el presente estudio la prevalencia de este microorganismo en aislamientos de servicios de emergencias y consulta externa fue 40,9%, superando al servicio UCI. En nuestro país se han reportado prevalencias cercanas a 30% en comunidad, pero hacen falta más estudios al respecto para evidenciar el impacto de esta tendencia 30,30. E. faecalis es el segundo microorganismo gram-positivo más frecuentemente aislado en los tres tipos de localización estudiados, conservando un buen perfil de susceptibilidad a vancomicina como lo descrito por Corso et al. en aislamientos hospitalarios de Argentina; E. faecium presentó hasta un 40% de resistencia a vancomicina; sin embargo, es una problemática aun sujeta a algunas instituciones que pertenecen a la red 32 . Estos hallazgos evidencian un problema de salud pública creciente no solo por la posibilidad de diseminación de estas bacterias en la comunidad, sino por los cambios que ocasionan en las conductas y el manejo antibiótico en los servicios de urgencias y consulta externa.

Las altas prevalencias de resistencia a los antimicrobianos en la región demandan el fortalecimiento de las estrategias de vigilancia, prevención y control de la resistencia bacteriana en ambientes de alta complejidad en la atención además de salas de hospitalización general y ambientes de la comunidad de la mano de políticas públicas enfocadas a la seguridad del paciente frente al fenómeno de la resistencia bacteriana.

Correo electrónico: emarbui@gmail.com (E. Martínez Buitrago).

0123-9392/$ - see front matter © 2013 ACIN. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados.

Bibliografía

1. Isturiz R. Global resistance trends and the potential impact on empirical therapy. Int J Antimicrob Agents. 2008;32 Suppl 4:S201-206.         [ Links ]

2. Denkinger CM, Grant AD, Denkinger M, Gautam S, D´Agata EMC. Increased multi-drug resistance among the elderly on admission to the hospital?a 12-year surveillance study. Arch Gerontol Geriatr. 2013;56:227-30.         [ Links ]

3. Ben-David D, Novikov I, Mermel LA. Are there differences in hospital cost between patients with nosocomial methicillin- resistant Staphylococcus aureus bloodstream infection and those with methicillin-susceptible S. aureus bloodstream infection? Infect Control Hosp Epidemiol Off J Soc Hosp Epidemiol Am. 2009;30:453-60.         [ Links ]

4. D´Agata EMC, Horn MA, Ruan S, Webb GF, Wares JR. Efficacy of infection control interventions in reducing the spread of multidrug-resistant organisms in the hospital setting. PloS One. 2012;7:e30170.         [ Links ]

5. Schwaber MJ, Carmeli Y. Mortality and delay in effective therapy associated with extended-spectrum beta-lactamase production in Enterobacteriaceae bacteraemia: a systematic review and meta-analysis. J Antimicrob Chemother. 2007;60:913-20.         [ Links ]

6. Paskovaty A, Pflomm JM, Myke N, Seo SK. A multidisciplinary approach to antimicrobial stewardship: evolution into the 21st century. Int J Antimicrob Agents. 2005;25:1-10.         [ Links ]

7. Marais E, Aithma N, Perovic O, Oosthuysen WF, Musenge E, Dusé AG. Antimicrobial susceptibility of methicillin-resistant Staphylococcus aureus isolates from South Africa. South Afr Med J Suid- Afr Tydskr Vir Geneeskd. 2009;99:170-3.         [ Links ]

8. Morfin-Otero R, Tinoco-Favila JC, Sader HS, Salcido-Gutierrez L, Perez-Gomez HR, Gonzalez-Diaz E, et al. Resistance trends in gram-negative bacteria: surveillance results from two Mexican hospitals, 2005-2010. BMC Res Notes. 2012;5:277.         [ Links ]

9. World Health Organization. WHO Global Strategy for Containment of Antimicrobial Resistance [Internet]. 2001 [consultado 30 Sep 2013]. Disponible en: http://www.who.int/drugresistance/WHO%20Global%20Strategy%20-%20Executive%20Summary%20-%20English%20version.pdf         [ Links ]

10. Hoban DJ, Bouchillon SK, Hawser SP, Badal RE. Trends in the frequency of multiple drug-resistant Enterobacteriaceae and their susceptibility to ertapenem, imipenem, and other antimicrobial agents: data from the Study for Monitoring Antimicrobial Resistance Trends 2002 to 2007. Diagn Microbiol Infect Dis. 2010;66:78-86.         [ Links ]

11. Gales AC, Castanheira M, Jones RN, Sader HS. Antimicrobial resistance among Gram-negative bacilli isolated from Latin America: results from SENTRY Antimicrobial Surveillance Program (Latin America, 2008-2010). Diagn Microbiol Infect Dis. 2012;73:354-60.         [ Links ]

12. Villalobos Rodríguez AP, Díaz Ortega MH, Barrero Garzón LI, Rivera Vargas SM, Henríquez Iguarán DE, Villegas Botero MV, et al. [Trends of bacterial resistance phenotypes in high-complexity public and private hospitals in Colombia]. Rev Panam Salud Pública Pan Am J Public Heal. 2011;30:627-33.         [ Links ]

13. Instituto Nacional de Salud. Red Nacional PrevINS [Internet]. 1000-010016 feb 28, 2012 [consultado 30 Sep 2013]. Disponible en: http://www.ins.gov.co/normatividad/Normatividad/Circular%20016-2012%20RED%20PREVINS.pdf        [ Links ]

14. Peto Z, Benko R, Matuz M, Csullog E, Molnar A, Hajdu E. Results of a local antibiotic management program on antibiotic use in a tertiary intensive care unit in Hungary. Infection. 2008;36:560-4.         [ Links ]

15. Andrade SS, Sader HS, Jones RN, Pereira AS, Pignatari ACC, Gales AC. Increased resistance to first-line agents among bacterial pathogens isolated from urinary tract infections in Latin America: time for local guidelines? Memórias Inst Oswaldo Cruz. 2006;101:741-8.         [ Links ]

16. Agarwal A, Kapila K, Kumar S. WHONET software for the surveillance of antimicrobial susceptibility. Med J Armed Forces India. 2009;65:264-6.         [ Links ]

17. Grundmann H, Klugman KP, Walsh T, Ramon-Pardo P, Sigauque B, Khan W, et al. A framework for global surveillance of antibiotic resistance. Drug Resist Updat Rev Comment Antimicrob Anticancer Chemother. 2011;14:79-87.         [ Links ]

18. Theuretzbacher U. Global antibacterial resistance: The never- ending story. J Glob Antimicrob Resist. 2013;1:63-9.         [ Links ]

19. Jones RN, Masterton R. Determining the value of antimicrobial surveillance programs. Diagn Microbiol Infect Dis. 2001;41:171-5.         [ Links ]

20. Cornaglia G, Hryniewicz W, Jarlier V, Kahlmeter G, Mittermayer H, Stratchounski L, et al. ...European recommendations for antimicrobial resistance surveillance. Clin Microbiol Infect. 2004;10(4):349-83.         [ Links ]

21. Byarugaba DK. A view on antimicrobial resistance in developing countries and responsible risk factors. Int J Antimicrob Agents. 2004;24:105-10.         [ Links ]

22. Gulland A. Science ministers discuss the growing threat of antimicrobial resistance. BMJ. 2013;346:f3921.         [ Links ]

23. Van der Donk C, van de Bovenkamp J, Bamelis H, Driessen C, Feldhoff K-H, Kalka-Moll W, et al. Prevalence and spread of multidrug-resistant Escherichia coli including ST131 in different patient populations in the Euroregion Meuse-Rhine. Future Microbiol. 2013;8:1027-37.         [ Links ]

24. Kronenberg A, Hilty M, Endimiani A, Muhlemann K. Temporal trends of extended-spectrum cephalosporin-resistant Escherichia coli and Klebsiella pneumoniae isolates in in- and outpatients in Switzerland, 2004 to 2011. Euro Surveill. 2013; 18(21). pii: 20484.         [ Links ]

25. Hernández-Gómez C, Blanco VM, Motoa G, Correa A, Maya JJ, de la Cadena E, et al. Evolución de la resistencia antimicrobiana en bacilos Gram negativos en unidades de cuidado intensivo en Colombia. Biomédica [Internet]. 2013;34(Supl. 1). Disponible en: http://www.revistabiomedica.org/index.php/biomedica/article/view/1667.         [ Links ]

26. Lee YL, Chen YS, Toh HS, Huang CC, Liu YM, Ho CM, Lu PL, Ko WC, Chen YH, Wang JH, Tang HJ, Yu KW, Liu YC, Chuang YC, Liu CE, Hsueh PR. Antimicrobial susceptibility of pathogens isolated from patients with complicated intra-abdominal infections at five medical centers in Taiwan that continuously participated in the Study for Monitoring Antimicrobial Resistance Trends (SMART) from 2006 to 2010. Int J Antimicrob Agents. 2012; 40 Suppl:S29-36.         [ Links ]

27. Sievert DM, Ricks P, Edwards JR, Schneider A, Patel J, Srinivasan A, Kallen A, Limbago B, Fridkin S; National Healthcare Safety Network (NHSN) Team and Participating NHSN Facilities. Antimicrobial- resistant pathogens associated with healthcare-associated infections: summary of data reported to the National Healthcare Safety Network at the Centers for Disease Control and Prevention, 2009-2010. Infect Control Hosp Epidemiol. 2013; 34(1):1-14.         [ Links ]

28. Llaca-Díaz JM, Mendoza-Olazarán S, Camacho-Ortiz A, Flores S, Garza-González E. One-year surveillance of ESKAPE pathogens in an intensive care unit of Monterrey, Mexico. Chemotherapy. 2012;58:475-81.         [ Links ]

29. Zetola N,, Francis JS, E Nuermberger EL, Bishai WR. Community- acquired methicillin-resistant Staphylococcus aureus: an emerging threat. Lancet Infect Dis. 2005;5:275-86.         [ Links ]

30. Cortes JA, Gómez CA, Cuervo SI, Leal AL. Community-acquired methicillin-resistant Staphylococcus aureus in Bogotá, Colombia: Public Health implications. Rev Salud Pública. 2007;9:448-54.         [ Links ]

31. Castellano-González MJ, Perozo-Mena AJ, Vivas-Vega RL, Ginestre- Pérez MM, Rincón-Villalobos GC. Tipificación molecular y fenotípica de Staphylococcus aureus resistentes a meticilina (SAMR) en un hospital universitario. Rev Chil Infectol. 2009;26:39-48.         [ Links ]

32. Corso AC, Gagetti PS, Rodríguez MM, Melano RG, Ceriana PG, Faccone DF, et al. Molecular epidemiology of vancomycin-resistant Enterococcus faecium in Argentina. Int J Infect Dis. 2007;11:69-75.         [ Links ]