MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó un estudio observacional de tipo descriptivo, inserto en una investigación operacional en el interior del sistema de vigilancia de las ETAs. La sustancia de estudio estuvo conformada por todas las notificaciones de agentes bacterianos en la región de Tarapacá a través del sistema automatizado de vigilancia de ETAs, dependiente del Departamento de Estadísticas e Información de Salud (DEIS) del MINSAL, entre el año 2016 y el verano del 2022. La descripción de la información se basó en el aspecto etiológico bacteria causal, alimento involucrado, programa de vigilancia y distribución temporal de las bacterias notificadas durante dicho periodo.

La base de datos con los registros de brotes notificados fue solicitada al laboratorio de salud pública ambiental de Tarapacá, perteneciente a la SEREMI, y también al laboratorio nacional y de referencia del ISP para cruce de datos, se analizó utilizando el paquete Excel. La información resultante del análisis fue expresada en frecuencias absolutas y porcentajes, y se representó en tablas y gráficos. También se hizo un análisis sistemático bibliográfico que describe las principales bacterias causantes de ETAs. Se incluyó la búsqueda de investigaciones propias del tema, en los idiomas inglés y español, así como documentos de divulgación y conferencias científicas. Como herramienta se utilizó artículos relacionados en las bases de datos de Web of Science (WOS) y Scopus, con el término de enfermedades transmitidas por alimentos (ETAS).

RESULTADOS

Los alimentos son vectores de diversos microorganismos que desencadenan enfermedades y malestares para la salud. En la mayoría de los casos los originan agentes externos, cuando esto sucede se define como contaminación. Estos agentes externos pueden ser físicos, químicos o biológicos.

En este último caso, la contaminación es por microorganismos (i. e., bacterias, mohos, virus y parásitos animales). La contaminación sucede directa e indirectamente. La primera es producida por el manipulador, dado que el cuerpo de este es un hábitat adecuado para la supervivencia de estos gérmenes, y se acumulan en manos, boca, nariz y tracto digestivo. En cambio, la contaminación indirecta es producida a través de insectos, parásitos, agua, utensilios y basura (vectores y fómites).

Los agentes biológicos que causan contaminación en alimentos, como las bacterias, pueden tener efectos adversos para la salud. Algunas bacterias producen esporas como mecanismo de supervivencia a condiciones adversas, y al crecer en número en los alimentos pueden producir toxinas, que afectan su aspecto, color y textura, y que al ingerirlas ocasionan intoxicaciones, infecciones y toxiinfección alimentaria.

El diagnóstico de los agentes patógenos en el seguimiento de enfermedades transmitidas por alimentos consta de metodologías tradicionales como, por ejemplo, el número más probable (NMP), donde se identifica principalmente Staphylococcus aureus (S. aureus), Bacillus cereus (B. cereus), Vibrio parahaemolyticus (V. parahaemolyticus). También se emplean métodos que utilizan equipos automatizados, como lo es en el caso de Salmonella spp y Listeria monocytogenes (L. monocytogenes). En el caso del Vibrio cholerae, detectado en matrices de agua, normalmente se encuentra en bajos niveles, por lo que se utilizan técnicas de concentración, como el método de torula de Moore, para la detección de este y otros patógenos entéricos (Tabla 1).

Entre el 2016 y el verano del 2022 se notificaron en el sistema de vigilancia de la Región de Tarapacá, 184 cepas bacterianas patógenas provenientes de distintas matrices de alimentos y aguas. Entre el 2019 y el 2020 se registró el mayor número de cepas, al confirmarse 68 y 37, respectivamente, mientras que el 2016, el 2017 y el 2018 presentaron un número menor a 25 cepas (25, 13 y 19 cepas, respectivamente). En los demás años, el 2021 y el verano del 2022, las notificaciones de estas bacterias variaron entre 13 y 9 cepas.

Al analizar el número de cepas por cada especie bacteriana detectada (Figura 1), dos ocurrieron de forma constante, la Salmonella spp y el Staphylococcus aureus, mientras que con una menor frecuencia se presentaron Listeria monocytogenes y Vibrio parahaemolyticus. Por último, con la menor ocurrencia, se presentaron Vibrio cholerae y Bacillus cereus.

Figura 1 Distribución de agentes bacterianos notificados por año en la región de Tarapacá-Chile, 2016-2022 

Con referencia a Salmonella spp, su mayor número se detectó en el 2019, con 19 cepas notificadas, mientras que en el tiempo restante de estudio se detectaron seis o más cepas, exceptuando el 2021 y el verano del 2022, cuando se detectaron dos cepas. Entre el 2016 y el verano del 2022 se notificaron 64 cepas de esta bacteria.

El Staphylococcus aureus fue detectado durante todo el periodo de estudio, pero el mayor evento en número de cepas notificadas fue el 2016, con nueve cepas. Después de este evento disminuyó constantemente, hasta llegar a solo dos cepas notificadas en el 2018. Sin embargo, en el 2019 y en el 2020 aumentó a cuatro y seis cepas, respectivamente. El 2021 fue el periodo con menor número de cepas notificadas, con solo una, mientras que en el 2022 se notificaron dos cepas. Durante todo el tiempo de estudio se notificaron en total 31 cepas de esta bacteria.

Listeria monocytogenes fue notificada en el 2018, con tres cepas, y en el 2019 con 15; este último fue su mayor número de notificaciones, y disminuyó progresivamente a ocho cepas el 2020, mientras que en el 2021 y en el verano del 2022 se mantuvo constante en dos cepas. Se notificaron un total de 32 cepas entre el 2016 y el verano del 2022.

Vibrio parahaemolyticus no fue notificada en el 2018, ni en el verano del 2022. Entre el 2016 y el 2017 se notificó con solamente tres y dos cepas, siendo este último año aquel con el menor número notificaciones. En el 2019 se notificaron 23 cepas, para después disminuir en el 2020 a 12 cepas y en el 2021 a 8 cepas. Las notificaciones de esta bacteria en total fueron de 42 cepas para todo el periodo de estudio.

Vibrio cholerae se notificó solamente en dos años: el 2020 con cinco cepas y el 2021 con tres cepas, con un total de ocho cepas entre el año 2016 y el verano del 2022.

De Bacillus cereus solo se notificaron siete cepas, todas ellas en el año 2019.

En términos porcentuales, destaca Salmonella spp con un 34,8% (64 cepas), a la que le siguen, con un 22,8% (42 cepas), Vibrio parahaemolyticus; Listeria monocytogenes con 17,4% (32 cepas); Staphylococcus aureus con 16,8% (31 cepas); y Vibrio cholerae y Bacillus cereus, con 4,3% y 3,8% (8 y 7 cepas notificadas, respectivamente) (Figura 2).

Figura 2 Porcentajes totales de agentes bacterianos notificados en la región Tarapacá-Chile, 2016- 2022 

Para realizar las vigilancias de estas bacterias se emplean diferentes programas, dentro de los que se encuentra la vigilancia regional de alimentos, la cual se dedica a detectar bacterias a escala regional, dependiendo de la temporada, y con una búsqueda dirigida a los alimentos más abundantes en las estaciones del año. Un ejemplo de esto es focalizar las vigilancias en mariscos, pescado y alimentos preparados en Semana Santa; otro ejemplo es cuando ingresan los estudiantes a los diferentes establecimientos educacionales, centrar la vigilancia en las leches y sediles.

En este estudio, el programa de vigilancia regional encabeza la notificación de todas las bacterias. Aquella con mayor notificación fue Vibrio parahaemolyticus, con 39 cepas, a la que le siguen Listeria monocytogenes, con 32 cepas; Staphylococcus aureus, con 29 cepas; Bacillus cereus, con siete cepas; Vibrio cholerae, con cinco cepas; y, finalmente, Salmonella spp., con tres cepas. La suma de todas estas bacterias fue de 115 cepas, que representaron un 62,5%.

Con respecto a la información generada por el programa de vigilancia de importación, el cual se realiza en alimentos y bebidas carbonatadas que ingresan a la Zona Franca de Iquique (ZOFRI), provenientes de distintos países, en este programa se notificaron 47 cepas de la Salmonella spp., correspondientes al 25,5 %.

Por otra parte, el Programa de Vigilancia Nacional de Patógenos se dedica especialmente a los microorganismos de Salmonella spp y Listeria monocytogenes, en diferentes matrices de alimentos y aguas. De la misma manera que en el de importación, solamente se notificaron Salmonella spp (14 cepas), correspondiente al 7,6%. También existe una vigilancia que se especializa en búsqueda de Vibrio parahaemolyticus; esta representa el 1,6%, con tres cepas, al igual que el Programa de Saneamiento Básico (aguas de regadío aguas servidas, etc.), que también detectó tres cepas de Vibrio cholera.

Otro programa de vigilancia de poca incidencia, pero de no menor importancia son las denuncias por intoxicación de alimentos, que pueden traer como consecuencia ETAs. En este caso, solamente se notificaron dos cepas de Staphylococcus aureus, correspondientes al 1,1% (Tabla 2).

La matriz con mayores cepas notificadas fueron los productos cárneos, con 34,8%, correspondientes a 64 cepas de dos especies de bacterias, de las cuales 62 corresponden a Salmonella spp. Se detectaron 46 cepas en pollo, 12 en carne de ave y cuatro en pavo, mientras que las dos cepas restantes son de Listeria monocytogenes, que se encontraron una en pollo y otra en carne de vacuno. Con el 23,9 % y un total de 44 cepas se asociaron a la matriz comida y platos preparados, comida y platos preelaborados que necesitan cocción. Las bacterias notificadas en esta matriz corresponden a 19 cepas de Staphylococcus aureus, encontradas en ensaladas (cinco), ensalada de poroto, repollo y lechuga (una) y pescado, cilandro y cebolla (una), palta pelada (cinco), hamburguesa (una), roll de pollo (dos) y lechuga picada (cuatro). También se encontraron 20 cepas de Listeria monocytogenes, 18 en ceviche, una en ensalada y otra en sushi. Además, se notificaron cinco cepas de Vibrio parahaemolyticus en platos preparados (comida).

En la matriz de pescado y mariscos se notificaron 37 cepas en Vibrio parahaemolyticus, correspondiente al 20,1%.

Estas notificaciones fueron 19 cepas en almejas, seis en cholga, 11 en choro y una en mariscos. Las frutas y verduras corresponden al 6,5 %, con 12 cepas notificadas: siete de Staphylococcus aureus, notificadas en jugo y pulpa de mango, y las cinco restantes de Listeria monocytogenes, encontrada en pulpa de mango. El 4,9% corresponde a nueve cepas que se notificaron en la categoría de leche y productos lácteos, con siete cepas de Bacillus cereus y dos de Staphylococcus aureus, en mamaderas (preparaciones reconstituidas). Con el 4,3% y un total de ocho cepas se encontró Vibrio cholerae en la matriz de aguas saneamiento básico. Las bacterias notificadas en este último caso corresponden a dos en agua servidas, dos en agua de regadío y cuatro en aguaLos cereales representan el 3,8%, con siete cepas detectadas, correspondientes a dos cepas de Salmonella spp notificadas en harina de pescado y cinco cepas de Listeria monocytogenes notificadas en fideos. Por último, se encontraron tres cepas de Staphylococcus aureus, correspondiente al 1,6%, en helados (Tabla 3).

DISCUSIÓN

Todos los programas de alimentos se rigen por el "Reglamento Sanitario de Alimentos" (RSA) y en el caso de las matrices de aguas por el compendio normativo de la Superintendencia de Servicios Sanitarios (SISS) y de agua potable. A la vez estos, se ajustan a otras leyes, como en el caso del agua de uso recreacional, reguladas por el Decreto Supremo (DS) N.° 144 y el DS N.° 209, que establecen normas de calidad primaria para la protección de las aguas marinas y estuarinas aptas para actividades de recreación con contacto directo. También influyen el decreto (DTO) N.° 977/96, el cual aprueba el reglamento sanitario de los alimentos, y el DS N.° 7, que establece el reglamento sobre notificación de enfermedades transmisibles de declaración obligatoria y su vigilancia.

Al analizar las diferentes matrices donde fue detectada Salmonella spp, se notifica y observa su presencia principalmente en productos cárnicos y en cereales, lo que concuerda con otros registros de ETAs producidas por esta bacteria en otros lugares del mundo. Así, en Costa Rica se notificó Salmonella spp en productos cárnicos (pollos) y harina de carne y huesos, además, en México se detectó su presencia en productos cárnicos, al igual que en la presente investigación. Sin embargo, se encontraron cepas de salmonella spp en las verduras del mercado de La Parada en Perú, y en Estados Unidos se detectó contaminación ambiental en la planta de fabricación que produjo maní Brands X e Y (mantequilla de maní). En Alemania, en chocolate; en España, en ovoproductos, productos cárnicos, crustáceos, pescado, pastelería o confitería; y en Colombia, en huevos de gallina ^4-9. El género Salmonella forma parte de la familia Enterobacteriaceae y es uno de los principales culpables de infección transmitida por alimentos. Las bacterias del género Salmonella son Gram negativas, anaerobios facultativos, no formadores de esporas, generalmente móviles con flagelos perítricos (excepto S. gallinarum), catalasa positiva, oxidasa negativa y reducen nitratos a nitritos. Asimismo, fermentan glucosa, maltosa y manitol, pero no lactosa ni sacarosa ¹⁰. Quizá, su alta prevalencia se deba a que son viables en diferentes condiciones ambientales, sobreviven a la refrigeración y congelación y mueren por altas temperaturas (> 70° C).

Se han reportados brotes de Staphylococcus aureus ocasionados por una deficiente manipulación e higiene del personal en Argentina, Chile y Paraguay. También se detectó esta bacteria en embutidos fermentados en España, en chorizos y longanizas en México y en salame y jamón en El Salvador. Al igual que en el presente estudio, se detectó en platos de comida fría, en funcionarios que eran portadores asintomáticos, además, en Francia se reportaron casos en frutas y verduras, leches y productos lácteos, y en Colombia en carne de res ^11-18. El Staphylococcus aureus es por mucho el patógeno humano más importante entre los Staphylococcus. Se encuentra en el medioambiente externo y coloniza a los mamíferos. Se caracteriza porque se divide en agrupaciones que asemejan a racimos de uva. Son bacterias Gram positivas, no móviles, no esporuladas, sin cápsula, aunque existen algunas cepas que desarrollan una cápsula de limo. Además, son anaerobias facultativas. La mayoría de los estafilococos produce catalasa, característica que se utiliza para diferenciar el género Staphylococcus de los géneros Streptococcus y Enterococcus, que son catalasa negativos ¹⁹.

La Listeria monocytogenes comparada con otras bacterias patógenas que no producen esporas y que son transmitidas por alimentos, presenta la particularidad de resistir distintas condiciones de estrés como congelación, secado, acidez y frío, pudiéndose adaptar a estas mediante la producción de biofilms. Listeria monocytogenes ha sido encontrada con frecuencia en quesos, en países como Costa Rica, Honduras y Ecuador, y en fiambres en Argentina. Al igual que en el presente estudio, se notificó en productos cárnicos en Turquía, en carne y pollo, mientras que en España se encontró en cerdo y también en frutas y verduras, al igual que en Venezuela y Colombia ^20-27. Por otra parte, la Listeria monocytogenes causa dos formas de listeriosis: gastrointestinal no invasora y listeriosis invasiva. En individuos inmunocompetentes, la listeriosis no invasiva se presenta como un cuadro típico de gastroenteritis febril (fiebre y diarrea) que puede comprometer diversos órganos, con particular predilección por el sistema nervioso central. En pacientes inmunosuprimidos, se puede manifestar como un cuadro de septicemia o meningoencefalitis, con presencia de cefalea, fiebre y somnolencia.

El Vibrio parahaemolyticus, que se encontró en ostiones congelados en Uruguay, tiene una alta prevalencia en pescados y maricos, donde se detectó en Perú, mientras que en Tailandia se encontró en ostras, en China en crustáceos y carne de res. En México aparte de Vibrio parahaemolyticus en camarón, también se detectó Vibrio cholerae; de este último también se encuentran notificaciones en Chile en el 2018 ^28-33.

Bacillus cereus se encontró en arroz en México, Colombia y Arabia Saudita, en ensaladas de pasta en Bélgica, en productos cárnicos en India y Estados Unidos, y en productos de leche y lácteos (productos infantiles) en Irán, al igual que en este estudio ^34-39. Bacillus cereus es una bacteria perteneciente al género Bacillus, capaz de producir toxinas. A pesar de haber sido estudiada con frecuencia, aún no es conocida del todo, y algunos aspectos permanecen por descubrir. Puede estar de forma individual o formando cadenas cortas. Presenta flagelos distribuidos uniformemente por toda su superficie. Sus esporas se caracterizan por ser altamente resistentes a cambios ambientales y a factores físicos como la radiación gamma. Es una bacteria catalasa positiva, con capacidad de producir hemólisis en los eritrocitos. Dependiendo de las condiciones ambientales y de la disponibilidad de nutrientes, puede fermentar varios tipos de compuestos, entre los que se pueden mencionar la glucosa, el glicerol, la salicina y la sacarosa. Además de esto, es capaz de metabolizar nitratos y transformarlos en nitritos. Se ha logrado aislar ejemplares de Bacillus cereus en distintos ambientes, como el suelo, el agua, algunas plantas e incluso en el intestino de algunos animales ⁴⁰. De ello se puede deducir que esta bacteria es capaz de sobrevivir bajo condiciones muy diversas y amplias.

En conclusión, la información solicitada a través de transparencia activa al SEREMI de Salud de Tarapacá y al ISP permitió identificar las bacterias con mayor ocurrencia y más frecuentes. También, se logró identificar que los programa de vigilancia regional y de importaciones se deben fortalecer, y que los productos cárnicos y los platos preparados, en conjunto con los productos de la pesca, demandan mayor fiscalización.

Según los resultados de este estudio, se recomienda establecer controles preventivos para las importaciones antes de la llegada de los productos cárnicos a Chile por la ZOFRI, con el fin de disminuir el ingreso de alimentos contaminados con Salmonella spp, también de educar a pescadores artesanales como industriales sobre Vibrio parahemolyticus y sus consecuencias, ya Iquique está junto al mar, y se trata de una práctica cotidiana y motor de economía local; además, realizar campañas de difusión sobre los agentes bacterianos que producen las ETAs y los peligros que estas conllevan, y por último aumentar la fiscalización de eventos masivos donde concurra la población, como lo son las fiestas religiosas de Tarapacá y de La Tirana ♣