Introducción
El término humedales hace referencia a una gran variedad de ambientes interiores y costeros los cuales tienen como característica principal el papel del agua en la estructura del ecosistema (Blanco, 1999). Estos entornos son esenciales en la regulación del ciclo hídrico, la retención de sedimentos, el control de erosión, la estabilización microclimática, la regulación de los ciclos de nutrientes y la descomposición de biomasa terrestre; además, son base de la productividad de los sistemas acuáticos, la estabilidad e integridad de los ecosistemas y la retención de dióxido de carbono (Naranjo et al., 1998).
Entre los grupos faunísticos más diversos en los humedales se encuentran las aves (Weller, 1994), de las cuales algunas familias hacen uso permanente de sus recursos a tal punto que han desarrollado diversas adaptaciones morfológicas que les permiten aprovecharlos eficientemente (p. ej. Anatidae, Ardeidae, Threskiornithidae, Charadriidae, entre otros), mientras otras únicamente utilizan estos ambientes temporalmente en el periodo de nidificación y cría (Passeriformes) (Blanco, 1999). Un aspecto que resalta la importancia de las aves dentro de los humedales es que pueden ser consideradas como bioindicadores de su estado con base en las siguientes evidencias: 1. Se han detectado declives en sus poblaciones a causa de la desecación o degradación de los humedales (Delany et al., 1999); 2. El tamaño, la forma, la profundidad, la presencia y la distribución de la vegetación influye sobre la composición y abundancia de las aves acuáticas presentes (Velazquez, 1992; Craig y Beal, 1992; Safran et al., 1997); 3. La cercanía entre humedales favorece la diversidad y abundancia de las aves (Brown y Dinsmore, 1986). Por lo anterior, este grupo taxonómico es fundamental en la identificación, caracterización y establecimiento de límites de los humedales según criterios biológicos y ecológicos (Parra, 2014).
Pese a la importancia de estos ecosistemas en Colombia, los estudios relacionados con los humedales interiores son escasos (Castillo y Puyana, 2004; Estela y López-Victoria, 2005; Johnston-González et al., 2006; Álvarez-León, 2009; Lara, 2011; Gutiérrez et al., 2014), por lo que es necesario adelantar investigaciones para conocer su biodiversidad y de este modo proponer medidas de conservación (Lasso et al., 2014). El objetivo de este estudio fue caracterizar la comunidad de aves asociada a los humedales de zonas bajas del departamento del Tolima.
Materiales y métodos
Área de estudio. Este estudio se llevó a cabo en 13 humedales ubicados por debajo de 1000 m s.n.m. en el bosque seco tropical de la región del valle alto del río Magdalena en el departamento del Tolima (Figura 1, Figura 2, Anexo 1). El bosque seco tropical se define como aquella formación vegetal que presenta una cobertura boscosa continua y se distribuye entre los 0 a 1000 m s.n.m. (Pizano y García, 2014), se caracteriza por presentar una evapotranspiración potencial que supera a la precipitación, una temperatura anual promedio igual o mayor a 25 °C, y una precipitación anual entre 700 a 2000 mm (Sánchez-Azofeifa et al., 2005).
Registro de aves. La compilación de especies se realizó teniendo en cuenta las listas publicadas por Cruz et al. (2010) para los humedales Río Viejo, La Coya, Saldañita, el Edén, Toqui Toqui, Losada-Prado y Pacheco-Vargas (2015a, 2015b, 2015c, 2015d, 2015e) para Albania, Azuceno, El Samán, La Huaca y Las Garzas, y Losada-Prado et al. (2016a, 2016b, 2016c) para Chicoalí, El Gavilán y Caracolí. Estos regis-tros se obtuvieron mediante muestreos rápidos en cada humedal de la siguiente forma: 1. Puntos de conteo cada 100 m, con una duración de 10 minutos por punto referenciado, se realizaron 6 puntos, para un total de 60 minutos de observación por día. 2. Se instalaron 72 m de redes de niebla las cuales permanecieron abiertas entre las 06:0010:00, para un total de 24 h red/día. Cada humedal se visitó una vez entre los años 2010 a 2015.
El listado final de especies sigue la secuencia recomendada por la Unión Americana de Ornitólogos (Remsen et al., 2017), y se tuvo en cuenta el listado de aves endémicas, casiendémicas y especies de interés de ChaparroHerrera et al. (2013). Para verificar las aves migratorias registradas se siguió a Naranjo et al. (2012). Además, se corroboró si las especies registradas se encuentran en alguna categoría de amenaza según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) y si están incluidas en algún apéndice de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES).
Análisis de información. La representatividad del muestreo se evaluó estimando el número de especies esperadas por medio de una curva de acumulación de especies, empleando los estimadores Chao 1 y ACE. Se tuvo en cuenta el número de especies representados por uno o dos individuos (singletos y doubletons, respectivamente) mediante el programa EstimateS 9.0 (Colwell, 2013).
Se realizó un análisis de categorías ecológicas para las especies registradas según Stiles y Bohórquez (2000). Dichas categorías fueron propuestas para aves exclusivamente y son: I. Especies de bosque:
Especies restringidas al bosque primario o poco alterado. b. Especies no restringidas al bosque primario o poco alterado. II. Especies de bosque secundario o bordes de bosque, o de amplia tolerancia. III. Especies de áreas abiertas. IV. Especies acuáticas: a. Especies asociadas a cuerpos de agua sombreadas o con la vegetación densa al borde del agua, evitando áreas abiertas o soleadas.
Especies asociadas a cuerpos de agua sin sombra, orillas abiertas o con vegetación baja. V. Especies aéreas: a. Especies que requieren por lo menos parches de bosque. b. Especies indiferentes a la presencia de bosque o que prefieren áreas más abiertas. La asignación de las categorías ecológicas a las especies registradas se realizó de acuerdo con los análisis de Losada-Prado y Molina-Martínez (2011).
La diversidad beta fue evaluada teniendo en cuenta el índice de Bray-Curtis, el cual se representó por medio de un dendrograma con ayuda del programa PAST 3.0 (Hammer et al., 2001). Además, se realizó un análisis de escalamiento multidimensional (NMDS) teniendo en cuenta la abundancia de especies por humedal y las siguientes variables no métricas: 1. Ubicación del humedal (rural o urbano) y 2. Tipo de cobertura alrededor del humedal (potrero, cultivo, bosque). Se conformaron tres grupos: I. Azuceno, Caracolí, El Gavilán, Las Garzas (urbano, potrero). II. La Coya, Chicoalí, Toqui Toqui (rural, potrero). III. Albania, El Samán, La Huaca, Río Viejo (predominan extensiones de cultivo o bosque). Para la realización de este análisis se utilizó el programa PRIMER 6 (PRIMER-E, 2006). Por último, usando los mismos agrupamientos generados en el análisis NMDS, se efectuó un análisis de similaridad no paramétrica (ANOSIM) para detectar diferencias en la composición de la avifauna de los humedales usando PAST 3.0 (Hammer et al., 2001). En los análisis anteriormente descritos no se tuvieron en cuenta las siguientes especies debido a que presentan una gran movilidad y se consideró que no dependen principalmente del humedal para su desarrollo: Cathartidae: Cathartes aura, Coragyps atratus; Accipitridae: Elanus leucurus, Buteogallus meridionalis, Rupornis magnirostris; Apodidae: Streptoprocne zonaris; Falconidae: Herpetotheres cachinnans, Caracara cheriway, Milvago chimachima, Falco femoralis; Psittacidae: Amazona ochrocephala, Psittacara wagleri; Tyrannidae: Tyrannus savana; Turdidae: Catharus ustulatus; Parulidae: Parkesia noveboracensis, Setophaga petechia.
Resultados
Riqueza de especies. Se registraron 147 especies de aves, distribuidas en 44 familias y 18 órdenes (Figura 3). La familia más numerosa fue Tyrannidae (26 especies), seguida de Thraupidae (13 especies) y Ardeidae (8 especies). Se registraron 2 especies endémicas (Myiarchus apicalis y Euphonia concinna), 7 especies casi-endémicas y Phaethornis anthophilus como especie de interés (especies que tienen entre el 40-49 % de su distribución en Colombia según ChaparroHerrera et al., 2013), 7 especies migratorias, Psittacara wagleri como especie casi-amenazada (IUCN), Dendrocygna autumnalis dentro del apéndice III de la CITES y 20 especies dentro del apéndice II de la CITES. El humedal con mayor número de especies fue Toqui Toqui (78), seguido por El Edén (65), y Río Viejo y Caracolí (45). El menor número de especies se registró en la Laguna Chicoalí (22), El Samán y Gavilán (27) (Anexo 2).
Representatividad del muestreo. Según los estimadores ACE y Chao1, la representatividad general del muestreo fue del 93-94 %. Las curvas de acumulación muestran un aumento al completar el máximo número de localidades muestreadas. Por otra parte, las curvas de especies raras presentan una leve tendencia al descenso (singletons y doubletons) (Figura 4).
Categorías ecológicas. Predominan especies de las categorías ecológicas II (35 %) y III (38 %); enseguida se encuentra la categoría IVb (14 %). En menor medida se encuentran presentes las especies de la categoría Ia (1 %) (Figura 5).
Diversidad beta. El análisis de similaridad de Bray-Curtis definió tres grupos. El primero de ellos conformado por los humedales Caracolí, El Samán, Las Garzas y La Coya; el segundo por El Edén, Saldañita, La Huaca, Azuceno, El Gavilán y Albania; el tercero por Chicoalí y Río Viejo; el humedal con menor similitud fue Toqui Toqui (Figura 6). El NMDS es congruente con los resultados del análisis de similaridad (Figura 7). Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en la composición de la avifauna de los grupos establecidos (ANOSIM, R=0,07; p=0,23).
Discusión
Se ha encontrado que la presencia de diferentes hábitats influye en la composición y abundancia de las aves (Cárdenas et al., 2003), en el caso de los humedales el área que abarca el espejo de agua, la profundidad y la presencia de diferentes hábitats a su alrededor determina las aves presentes en este tipo de ecosistemas (Elmberg et al., 1994; Green, 1996; Ntiamoa-Baidu et al., 1998). En referencia a los humedales que se estudiaron en este trabajo, los pastizales y los cultivos predominan en el entorno de todos los humedales, encontrándose además algunos relictos de bosque. Según Leveau y Leveau (2004) la cercanía a un casco urbano puede ser determinante en la composición de la avifauna; sin embargo, este factor no tuvo incidencia en los humedales evaluados, ya que no hubo diferencia en la composición de la avifauna entre humedales urbanos y no urbanos.
El análisis de las especies de acuerdo con la categoría ecológica estuvo acorde con lo anteriormente expuesto. Es decir, la presencia de pastizales, cultivos y matorrales alrededor de los humedales hizo que predominaran las especies de borde de bosque (categoría ecológica II) y áreas abiertas (categoría ecológica III). Enseguida estuvieron presentes las especies de aves acuáticas de la categoría ecológica IVb, esto pudo deberse a que los bordes de los humedales carecen de cobertura vegetal densa y las especies que hacen parte de esta categoría son aparentemente indiferentes a la presencia de árboles excepto para perchas (Stiles y Bohórquez, 2000). Además, la presencia de pocos relictos de bosque debido a la alta intervención a la cual se encuentra sometido el bosque seco tropical (Miles et al., 2006) y por ende los humedales evaluados, provocó que las especies de las categorías Ia y Ib fueran menos registradas, corroborando de este modo que la intervención del hábitat es un factor determinante en la diversidad de las aves (Cerezo et al., 2009; Ramírez-Albores, 2010).
Cabe resaltar que las especies de aves registradas en los humedales evaluados en el presente trabajo representa el 50 % de la avifauna del bosque seco tropical del departamento del Tolima (LosadaPrado y Molina-Martínez, 2011), lo cual indica que los humedales y su hábitat circundante sustentan un número importante de aves representativas de esta zona de vida en esta parte del valle alto del río Magdalena, de las cuales se registraron 2 especies endémicas (Myiarchus apicalis y Euphonia concinna), 7 especies casi-endémicas y Phaethornis anthophilus como especie de interés (especies que tienen entre el 40-49 % de su distribución en Colombia según Chaparro-Herrera et al., 2013); 7 especies migratorias (Naranjo et al., 2012); Psittacara wagleri como especie casi-amenazada (IUCN, 2017); Dendrocygna autumnalis dentro del apéndice III de la CITES y 20 especies dentro del apéndice II de la CITES (UNEP-WCMC, 2014). No obstante, es posible encontrar nuevos registros de aves para la región, por lo cual se recomienda seguir realizando monitoreos en estos 13 humedales y en otros que aún no han sido estudiados.
Conclusiones
Un significativo número de especies está asociado a los humedales de tierras bajas del Tolima. Entre ellas se destaca la presencia de especies de importancia para la conservación por su estatus endémico, migratorio, de interés o por estar en algún grado de amenaza (IUCN, CITES). Por último, la información obtenida en el presente estudio evidencia un alto registro de las especies esperadas, lo cual indica que se logró un buen muestreo; sin embargo, es posible seguir obteniendo nuevos registros para los humedales de zonas bajas del departamento del Tolima.