Introducción

El departamento del Tolima está situado en el centro de Colombia, surcado por las cordilleras Central y Oriental y por el valle del río Magdalena, y cuenta con zonas altitudinalmente bajas, desde 183 m s. n. m. hasta zonas de nieves perpetuas a 5220 m s. n. m., lo que permite una diversidad de potenciales zonas de vida, ecosistemas y tipos de hábitat para los anfibios. Varios listados de anfibios a nivel nacional reportan especies presentes en el Tolima, como el de ^{Ruiz-Carranza et al. (1996)}, quienes indican 37 especies para el departamento, seguido por el de ^{Acosta-Galvis (2000)}, donde se aumenta este número a 51 especies. Para el caso particular del Tolima hay dos trabajos: el de ^{Bernal et al. (2005)} que reportan 41 especies para la cuenca del Rio Coello, y el de ^{Llano-Mejía et al. (2010)} que presentan registros de 98 especies, concluyendo este último trabajo que el departamento del Tolima albergaba aproximadamente el 13 % de las especies reportadas para el país. Sin embargo, estos dos listados son el resultado de muestreos en áreas particulares (^{Bernal et al., 2005}), o de la recopilación de información obtenida mayoritariamente de bases de datos publicadas en museos, libros, artículos científicos o publicaciones virtuales (^{Llano-Mejía et al., 2010}), lo cual conduce a imprecisiones en la diversidad de anfibios, especialmente en lo referente a los datos altitudinales, que al ser tomados de referencias nacionales, no corresponden a la distribución local de las especies. El presente artículo surge de la necesidad de hacer un listado de anfibios del departamento del Tolima con base en el trabajo de campo realizado por miembros de la Universidad del Tolima, y con los datos obtenidos de la revisión de ejemplares en diferentes colecciones herpetológicas de Colombia. Además de lo anterior, damos información acerca de la distribución geográfica y altitudinal de las especies de anfibios dentro del departamento del Tolima, así como una revisión a los reportes sobre sus estados de conservación.

Materiales y métodos

El presente listado es el resultado del trabajo de campo diurno y nocturno realizado en el departamento del Tolima (Figura 1) entre los años 2000 a 2017 por parte de profesores, investigadores y estudiantes. El método principal de recolección en dichos muestreos fue la búsqueda libre y sin restricciones (^{Angulo et al., 2006}), apoyado por la técnica de transectos auditivos e inspección en sitios de apareamiento (^{Lips et al., 2000}); en algunos casos se utilizaron trampas de caída (^{Rueda et al., 2006}). Los especímenes testigo provenientes de estos muestreos están depositados en la Colección Zoológica de la Universidad del Tolima, sección anfibios (CZUT-A). Para la elaboración del listado también se revisaron ejemplares depositados en el Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia (ICN), Museo la Salle (MLS), Museo de la Pontificia Universidad Javeriana (MUJ), Instituto Alexander von Hum- boldt (IAvH) y la Universidad de Antioquia (MHUA). En este manuscrito se siguió la nomenclatura propuesta por Darrel Frost del American Museum of Natural History-AMNH (vers. 6.0, diciembre 18 de 2017). Además, no incluye especies mencionadas en literatura gris o sin individuos testigo.

Figura 1 Ubicación geográfica del departamento del Tolima en Colombia. 

Con el fin de realizar una estimación general de la representatividad de las especies encontradas para el departamento del Tolima entre los años 2000 a 2017, realizamos una curva de acumulación de especies teniendo en cuenta los estimadores no paramétricos Chao 2, Jack 1, Jack 2 y Bootstrap, a través del programa EstimateS win 910 (^{Villarreal et al., 2004}). También realizamos un análisis de Jaccard en el programa Past3 para establecer los patrones de distribución y recambio de especies de anfibios a través de nueve franjas altitudinales, cada una de 500 metros: 0-500; 501-1000; 1001-1500; 1501-2000; 2001-2500; 2501-3000; 3001-3500; 3501-4000 y 4001-4500 m s. n. m. Estas franjas altitudinales fueron seleccionadas con base en ^{Bernal & Lynch (2008)} y ^{Lynch et al. (1997)}, quienes indican que cada 500 metros hay un recambio en la diversidad de los anuros andinos colombianos. Finalmente, para cada una de las especies mencionamos su categoría de amenaza según los reportes actuales de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN, 2017) (vers. 2015.1, abril 17 de 2017).

Resultados

En este trabajo reportamos 93 especies de anfibios para el departamento del Tolima (Anexo 1), de las cuales 85 corresponden a especies de anuros, 5 especies de caecílidos y 3 especies de urodelos. De acuerdo con la estimación hecha a través de la curva de acumulación de especies (Figura 2), estos registros representan entre el 77 % y 88 % de las especies esperadas para el departamento. Entre las familias de anfibios con el mayor número de especies se encuentran Craugastoridae con 26 especies, Centrolenidae con 17, e Hylidae con 11 especies. Las familias con menor representatividad en el Tolima, con solo una especie, fueron Aromobatidae, Eleutherodactylidae, Phyllomedusidae, Ranidae, Siphonopidae y Typhlonectidae. También, se amplían los reportes de distribución geográfica para 10 especies de anuros y 1 especie de cecílido, que no habían sido registrados previamente en el departamento del Tolima: Centrolene notostictum (Anexo 2F), C. cf. solitaria, Elachistocleis ovalis, Hyloscirtus bogotensis (Anexo 2G), Hyloxalus cf. edwardsi, H. subpunctatus, Pristimantis buckleyi, P. erythropleura, P. peraticus, P. obmutescens y Oscaecilia polizona. Además, se reportan seis especies sin una determinación taxonómica clara (Pristimantis sp. 1, P. sp. 2, P. sp. 3, P. sp. 4, P. sp. 5, Hyloxalus sp. “ibague”) que podrían corresponder a especies nuevas. Las localidades de distribución geográfica para estas especies se muestran en el Anexo 1.

Figura 2 Curva de acumulación de especies de los anfibios del departamento del Tolima, Colombia, en muestreos realizados entre 2000 y 2017. 

Las franjas altitudinales con el mayor y menor número de especies estuvieron entre los 1001-1500 y 4001-4500 m s. n. m., respectivamente (Figura 3). La mayor similitud de especies se encontró entre los 0-500 m s. n. m. con los 501-1000 m s. n. m. (53 %), seguida de 501-1000 m s. n. m. con 1001-1500 m s. n. m. (49 %) y 3001-3500 m s. n. m. con 3501-4000 m s. n. m. (47 %) (Figura 4). Por lo tanto, de acuerdo con estas similitudes de especies, en el departamento del Tolima se pueden agrupar tres franjas en las cuales se distribuyen principalmente los anfibios: una franja de tierras bajas (hasta los 1500 m s. n. m.), una de tierras medias (1501-2500 m s. n. m.), y una de tierras altas (2501-4500 m s. n. m.), en donde la zona de tierras bajas es la que presenta la mayor diversidad con 53 especies, le sigue la zona de tierras medias con 46 especies y finalmente la zona por encima de los 2500 m s. n. m. con 15 especies.

Figura 3 Número de especies de anfibios presentes en cada una de las franjas altitudinales del departamento del Tolima, Colombia. 

Figura 4 Similitud de especies de anfibios, según el índice de Jaccard, entre diferentes franjas altitudinales en el departamento del Tolima, Colombia. 

Con respecto al estado de conservación de los anfibios del Tolima, el 3 % se encuentra en la categoría Peligro Crítico (CR), el 2 % En Peligro (EN), el 16 % en Vulnerable (VU), un 7 % Casi Amenazado (NT), el 59 % en Preocupación Menor (LC), 6 % en la categoría Datos Insuficientes (DD) y 7 % Sin Datos (No Data) (Anexo 1). Entre las familias taxonómicas de anfibios del Tolima, la que presenta la mayor preocupación en su estado de conservación es la familia Centrolenidae, ya que el 41 % de las especies se encuentran en la categoría Vulnerable (VU), seguida por la familia Bufonidae con el 29 % de sus especies en la categoría Peligro Crítico, y la familia Craugastoridae con un 12 % de sus especies en la categoría Vulnerable (VU).

Discusión

El departamento del Tolima comprende aproximadamente el 2 % del territorio colombiano (23562 km² de la extensión total del país, 1.14 millones de km²); sin embargo, a partir de este trabajo se establece que presenta alrededor del 11 % de las especies de anfibios del país (93 especies de 839 reportadas a nivel nacional por Frost (Amphibian Species of the World vers. 6.0, http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/ diciembre 18 de 2017). Entre dicha diversidad de anfibios hay 2 especies endémicas del Tolima (Andinobates dorisswansonae y A. tolimensis; Anexo 2 A, B) y 36 endémicas de Colombia. Esto demuestra que el departamento del Tolima cuenta con una diversidad de anfibios importante para Colombia. Además, de acuerdo con la estimación hecha por las curvas de acumulación de especies (Figura 2), es posible que aún se encuentren más, las cuales podrían representar nuevas distribuciones geográficas e incluso taxones no descritos. Sin embargo, es preciso tomar con cautela los resultados de estas estimaciones, debido a las restricciones metodológicas en la elaboración de estas curvas y sus pruebas estadísticas, tales como un esfuerzo muestreo y técnicas de colección de datos diferentes entre cada unidad muestreal.

En comparación con reportes de anfibios a nivel regional hay mucha variación, pero se puede indicar que el Tolima ocupa posiciones intermedias en riqueza de especies, pues hay departamentos con menor diversidad (por ej. Quindío con 48 especies; ^{Roman-Palacios et al., 2017}), mientras otros tienen más (por ej. Valle del Cauca con 187 especies; ^{Cardona-Botero et al., 2013}), o lugares como Leticia en donde ^{Lynch (2005)} reportó 123 especies e indicó que es el lugar más rico en anuros en la Tierra. Esta diferencia en la diversidad regional puede ser atribuida a la variación en la extensión de los lugares de estudio, en sus condiciones geográficas, historia biogeográfica o incluso al esfuerzo de muestreo.

Al comparar nuestros resultados (93 especies de anfibios) con el listado publicado para el Tolima por ^{Llano-Mejía et al. (2010)} (98 especies), encontramos diferencias importantes no solo en el número de especies sino en las especies reportadas y en su distribución altitudinal. Estas diferencias pueden ser explicadas porque ^{Llano-Mejía et al. (2010)} tomaron los datos de listados que no corresponden a registros específicos para el Tolima, mientras que nosotros reportamos sólo las especies que cuentan con individuos testigos presentes en colecciones biológicas. En este sentido se excluyeron los registros provenientes de comentarios u observaciones no verificables, como es el caso de Atelopus ebenoides, Craugastor fitzingeri, C. longirostris, Gastroteca dunni, Hyloxalus breviquartus, Leptodactylus poecilochilus, Lithobates palmipes, Nelsonophryne aterrima, Pristimantis achatinus, P. supernatis, Pseudis paradoxa, Scartyla vigilans, Scinax boulengeri, S. elaeochrous, S. x-signatus, Strabomantis ingeri y S. ruizi. También, otros registros de ^{Llano-Mejía et al. (2010)} fueron basados en reportes de literatura con determinaciones taxonómicas erradas, por ejemplo, Hyloxalus bocagei, Pristimantis fallax, P. penelopus, P. racemus y P. renjiforum. Finalmente, otra razón para las diferencias entre los dos reportes se debe al cambio taxonómico de algunas especies, o a la revisión de sus distribuciones geográficas que las han descartado para esta región del país, como el caso de algunas especies cripticas del género Leptodactylus (por ej. L. pentadactylus y L. bolivianus) estudiadas por ^{Heyer (2005)}, ^{Heyer & de Sá (2011)} y ^{Heyer & Heyer (2013)}.

La relación inversa entre la altitud y riqueza de los anfibios en el departamento del Tolima concuerda con lo reportado en otros estudios en Colombia (^{Lynch et al., 1997}, ^{Bernal & Lynch, 2008}) y es atribuida a la rigurosidad del clima que presentan las zonas altas (temperaturas muy bajas y vientos fuertes) que implican condiciones adversas para la mayoría de los anfibios (^{Navas, 2003}). No obstante, a pesar de la poca riqueza de especies en las zonas altas, estas son importantes debido a su alto nivel de endemismo (^{Lynch & Suárez-Mayorga, 2002}). Esto se puede confirmar en el departamento del Tolima, en donde ocho especies que habitan por encima de los 3500 m s. n. m. son endémicas de Colombia: Osornophryne percrassa, Niceforonia adenobrachia, Pristimantis boulengeri, P. obmutescens, P. peraticus, P. permixtus, P. scopaeus y P. simoterus.

La mayor similitud de especies entre las franjas 0-500 m s. n. m. con 501-1000 m (53 %), y la franja 501-1000 m con 1001-1500 m (49 %), muestra que aproximadamente la mitad de las especies con distribución en zonas altitudinalmente bajas pueden ascender hasta los 1500 m. Este resultado difiere de lo planteado por ^{Bernal & Lynch (2008)}, quienes denominaron anuros andinos a las especies ubicadas por encima de los 1000 m, y anuros de tierras bajas a aquellas que se encontraban por debajo de esta cota altitudinal, que para el presente caso llegarían hasta los 1500 m. ^{Lynch et al. (1997)} plantean que las comunidades de anfibios presentes en un gradiente altitudinal varían cada 500 m, pero para el departamento del Tolima el recambio taxonómico de casi la mitad de las especies se presentó a intervalos de 1000 m en las tierras bajas y las tierras altas entre los 3000 a 4000 m s. n. m. (Figura 4). Sin embargo, el presente análisis solo corresponde al departamento del Tolima, en tanto que ^{Bernal & Lynch (2008)} lo realizaron para las especies de las tres cordilleras colombianas.

En cuanto al estado de conservación, el 59 % de las especies de anfibios del Tolima se encuentran en un estado de amenaza bajo, y un 30 % en un estado de amenaza elevado, debido a la potencial pérdida del hábitat por las actividades agropecuarias tradicionales del departamento (^{Cortolima, 2007}; UICN, 2017).

También, porque el 25 % de las especies de anfibios del Tolima habitan ambientes paramunos, que son uno de los biomas más vulnerables del norte de Suramérica y el Neotrópico (^{Morales & Estévez, 2006}). De hecho, 23 de las 93 especies de anfibios reportadas para el departamento se encuentran en los páramos, lo cual confirma la importancia de este ecosistema para la diversidad de anfibios. Finalmente, queda por estudiar el estado de conservación del 13 % de las especies de anfibios reportadas en este trabajo.