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Actualidades Biológicas

Print version ISSN 0304-3584

Actu Biol vol.43 no.114 Medellín Jan./June 2021  Epub Jan 21, 2022

https://doi.org/10.17533/udea.acbi/v43n114a03 

Artículo científico completo

Identificación de helmintos en Didelphis marsupialis (Didelphidae) y Rattus rattus (Muridae) en el área metropolitana de Bucaramanga, Colombia

Identification of helminths in Didelphis marsupialis (Didelphidae) and Rattus rattus (Muridae) in the metropolitan area of Bucaramanga, Colombia

Antonio Betancourt-Echeverri1 

Andrés Pereira-Patiño1  * 

Wendy Quintero-García1 

Paola López-Rueda1 

Nelson Uribe-Delgado1 

1Grupo de Investigación GIEM, Escuela de Microbiología, Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga-Colombia.


Resumen

Objetivo:

Evaluar la presencia de helmintos en Didelphis marsupialis y Rattus rattus en zonas de invasión del Caracol Gigante Africano Achatina fulica en el área metropolitana de Bucaramanga, Santander.

Metodología:

Se capturaron ejemplares de Didelphis marsupialis y de Rattus rattus, los cuales se analizaron para presencia de helmintos en órganos internos.

Resultados:

El nematodo Angiostrongylus sp. no se halló en los vasos sanguíneos de las dos especies de mamífero examinadas. En el tracto digestivo de Didelphis marsupialis se hallaron los nematodos Physaloptera sp., Aspidodera sp., Travassostrongylus sp., Cruzia sp., Trichuris sp. y Capillaria sp., además del trematodo Rhopalias sp. En el tracto gastrointestinal de Rattus rattus se encontraron los nematodos Nippostrongylus sp., Heterakis sp., los cestodos Hymenolepis sp. y un estrobilocerco de Taenia taeniaeformis, este último en hígado. En las heces de Didelphis marsupialis se detectaron huevos Tipo Strongylida, Ascaroidea, Spiruroidea y Trichuroidea y en las de las ratas, se observaron huevos Tipo Strongylida, Ascaroidea e Hymenolepididae

Conclusiones:

Las zarigüeyas (D. marsupialis) y las ratas (R. rattus) del área metropolitana de Bucaramanga parecen estar parasitadas por una amplia variedad de helmintos en su sistema digestivo, a juzgar por los hallazgos de varios géneros de nematodos, cestodos y trematodos, solamente con haber procesado dos ejemplares de cada especie de mamífero. Los autores recomiendan adelantar estudios similares en la región, con un mayor número de animales y examinando, además del tracto digestivo, órganos como el corazón y la vesícula biliar.

Palabras claves: Aspidodera; Cruzia; estrobilocerco; Hymenolepis; Physaloptera; Rhopalias

Abstract

Objective:

To investigate on the presence of helminths in Didelphis marsupialis and Rattus rattus in zones invaded by the African Giant Snail Achatina fulica in the Metropolitan area of Bucaramanga, Santander.

Methodology:

Specimens of Didelphis marsupialis and Rattus rattus, were captured and examined for the presence of helminths in internal organs.

Results:

Angiostrongylus sp. was not found in the blood vessels of the two mammal species examined. The following adult nematodes were observed in the gastrointestinal tract of Didelphis marsupialis: Physaloptera sp., Aspidodera sp., Travassostrongylus sp., Cruzia sp., Trichuris sp., and Capillaria sp., besides the trematode Rhopalias sp. In the digestive tract of Rattus rattus, two nematodes (Nippostrongylus sp. and Heterakis sp.) and two cestodes (Hymenolepis sp. and a strobilocercus of Taenia taeniaeformis), the latter in liver, were found. Strongylid Type eggs, as well as Ascaroidea, Spiruroidea and Trichuroidea, were observed in Didelphis marsupialis feces. In Rattus rattus feces, Strongylid Type, Ascaroidea and Hymenolepididae eggs, were detected.

Conclusions:

Possums (D. marsupialis) and rats (R. rattus) from the metropolitan area of Bucaramanga seem to be parasitized by a wide variety of helminths in their digestive system, judging by the findings of several genera of nematodes, cestodes and trematodes, only with having processed two specimens of each species of mammal. The authors recommend further similar studies in the region including a larger number of animals and the examination of more organs like the heart and the gall bladder in addition to the digestive tract.

Keywords: Aspidodera; Cruzia; Hymenolepis; Physaloptera; Rhopalias; strobilocercus

INTRODUCCIÓN

El presente trabajo constituye uno de los componentes de un proyecto emprendido en la Universidad Industrial de Santander (UIS), sobre evaluación del riesgo para la Salud Pública del Caracol Gigante Africano Achatina fulica en el área metropolitana de Bucaramanga. Específicamente, esta parte del trabajo tuvo como objetivo evaluar la presencia de helmintos en Didelphis marsupialis y Rattus rattus, en zonas de invasión del caracol mencionado en el área metropolitana de Bucaramanga, Santander.

El Caracol Gigante Africano A. fulica, está catalogado como una de las 100 peores especies exóticas invasoras en el mundo (Lowe et al, 2000). A sus efectos como plaga de gran voracidad y alta tasa de reproducción, se suman su importancia en salud pública, sus grandes perjuicios a la productividad agrícola y su alteración a los ecosistemas y a la biodiversidad. Achatina fulica es hospedador intermediario de los nematodos Angiostrongylus cantonensis y A. costaricencis, causantes de la meningoencefalitis eosinofílica y la angioestrongilosis abdominal, respectivamente (Morera y Céspedesu, 2002; Thiengo, 2010). Córdoba et al 2017, Guerrero et al (2018]), y Penagos et al (2019) hallaron los helmintos Angiostrongylus sp., Aelurostrongylus sp., Caenorhabditis sp., Crenosoma sp., Strongyluris sp., y Troglostrongylus sp., en A. fulica en Antioquia, Putumayo, Santander y Valle del Cauca, Colombia. El gusano pulmonar del gato, Aelurostrongylus abstrusus, ha sido hallado en A. fulica en Argentina (Valente et al, 2017). Otros helmintos como Strongyloides stercoralis, A. cantonensis, Fasciola gigantica y Schistosoma mansoni, han sido encontrados en A. fulica en Nigeria (Igbinosa et al, 2016). El nematodo A. cantonensis, también fue reportado en A. fulica en Brasil (Oliveira et al, 2015). El Caracol Gigante Africano está ampliamente diseminado en Colombia, incluyendo el Área Metropolitana de Bucaramanga, Santander (Caballero-Aldana, 2012). A pesar de la importancia de A. fulica en salud pública, no existen estudios que confirmen la presencia de Angiostrongylus sp. y otros helmintos asociados a caracoles terrestres y pequeños mamíferos en el Área Metropolitana de Bucaramanga. Por esta razón, se emprendió el presente estudio.

Algunos trabajos sobre helmintos de Didelphis marsupialis en el hemisferio occidental

Las zarigüeyas, conocidas también como Chuchas, Faras, Raposas y otros nombres comunes, son mamíferos pertenecientes a varios géneros de marsupiales y suelen estar parasitadas por una amplia variedad de helmintos. No obstante, la literatura colombiana reciente sobre el tema es relativamente escasa. Muñoz et al (2017), examinaron las heces de cuatro adultos de D. marsupialis y reportaron la presencia de huevos de Ancylostoma sp. y Trichuris sp. Ramírez y Osorio (2014), examinaron el tracto digestivo de diez especímenes de D. marsupialis en el Zoológico de Cali, Valle del Cauca, y encontraron los nematodos Ancylostoma sp. Trichuris sp. y Physaloptera sp., además de un acantocéfalo del género Macracanthorhynchus y un cestodo de la familia Dilepididae. Adnet et al (2009), mencionan el nematodo Cruzia tentaculata en D. marsupialis en el Valle del Cauca, Colombia, y en D. aurita en Brasil. Guerrero (1985), realizó una descripción del género Viannaia y reportó la presencia de varias especies de este género en Venezuela así: V. viannaia y V. hamata en D. marsupialis; V. skrjabini en D. marsupialis, Marmosa robinsoni y Philander opossum; V. bisbali en M. murina; V. tenorai en P. opossum; V. minuspicula en M. murina y P. opossum; V. guayanensis en D. albiventris; V. venezuelensis en Monodelphis brevicaudata y M. robinsoni; V. gabaldoni en M. brevicaudata; V. barusi en P. opossum; Viannaia sp. en M. fuscata; V. didelphis en D. marsupialis y D. virginiana. El mismo autor, menciona en su revisión tres especies de Brasil (V. conspicua, V. pusilla y V. monodelphis), dos especies de Guayana Francesa (V. metachirops y V. cayennensis) y una especie en la Isla de Trinidad (V. philanderi). En Guayana Francesa, Scheibel et al (2014), describieron el nematodo Travassostrongylus scheibelorum en M. murina y M. demerarae. En Ecuador, Cornejo (2014), reportó el hallazgo de adultos de los nematodos Gnathostoma sp. y Ancylostomidae, al igual que del acantocéfalo Gigantorhynchus sp. en el estómago de D. marsupialis capturados en la provincia de Los Ríos, Guayaquil. En examen de heces practicado a estos marsupiales, el mismo autor encontró huevos de Gnathostoma sp., Viannaia sp., Strongyloides sp., Trichuris sp., Ascaris sp., Fasciolopsis sp., Opistorchis sp. y Paragonimus sp. En Perú, Tantaleán et al (2010), procesaron los tractos digestivos de cuarenta marsupiales de ocho diferentes especies y encontraron los siguientes helmintos: nematodos Aspidodera sp. en Marmosops cf. noctivagus, Metachirus nudicaudatus, M. regina y P. opossum; C. tentaculata en M. nudicaudatus; Physaloptera mirandai en M. nudicaudatus y P. opossum; Pterygodermatites sp., en Marmosa (Micoureus) regina; Trichuris sp., en M. noctivagus, P. andersoni y P. opossum; Turgida turgida en P. opossum; Viannaia sp., en M. noctivagus y M. nudicaudatus; el trematodo Podospathalium pedatum en M. adusta y P. opossum; el acantocéfalo Gigantorhynchus ortizi en M. noctivagus y M. nudicaudatus y ninfas de Pentastomida en M. noctivagus, M. regina y P. opossum.Bertoni-Ruiz et al (2011) revisaron la sistemática del nematodo Gnathostoma y describen la especie G. turgidum en el estómago de D. aurita en Buenos Aires, Argentina.

En México, Acosta-Virgen et al (2015), recolectaron 12188 helmintos en 68 zarigüeyas de 12 estados. Los parásitos identificados se agruparon en seis especies de trematodos, tres de acantocéfalos y 10 de nematodos. La información detallada es como sigue: trematodos: Amphimerus caudalitestis en vesícula biliar de D. marsupialis y D. virginiana; Brachylaima didelphus en intestino de D. virginiana; Philandropilus magnacirrus en vesícula biliar de D. marsupialis y P. opossum; Rhopalias caballeroi en intestino de P. opossum; R. coronatus en intestino de D. marsupialis, D. virginiana, Didelphis sp. y P. opossum; R. macracanthus en intestino de D. marsupialis, D. virginiana y P. opossum. Cestodos: Mathevotaenia sp., en D. virginiana; Thaumasioscolex didelphidis en D. virginiana y D. marsupialis. Acantocéfalos: Oligocanthorhynchus microcephalus en intestino de D. virginiana; Oncicola luebei en intestino de D. marsupialis; Porrorchis nickoli en intestino de D. virginiana. Nematodos: Didelphostrongylus hayesi en pulmones de D. virginiana; Aspidodera raillieti en intestino de D. virginiana y P. opossum; C. tentaculata en ciego de D. marsupialis, D. virginiana y P. opossum; Gnathostoma turgidum en estómago de Didelphis sp., D. virginiana y D. marsupialis; Gongylonema sp., en estómago de D. virginiana; T. turgida en estómago de D. marsupialis, D. virginiana y P. opossum; Trichuris didelphis en ciego de D. virginiana, Didelphis sp., D. marsupialis; Capillarinae, en pulmones de D. marsupialis y D. virginiana; Viannaia viannai en intestino de D. virginiana, D. marsupialis y P. opossum; Travassostrongylus sp., en intestino de Didelphis sp.

En Estados Unidos existen numerosos reportes de helmintos en marsupiales; algunos de ellos son: Babero (1960), describió 17 especies de helmintos obtenidos de 26 Didelphis sp., (posiblemente D. virginiana) en el estado de Georgia, con el siguiente detalle: nematodos: Capillaria longiculata en esófago; Dipetalonema sp., en pulmones y esófago; Gongylonema longispiculum en esófago; Dirofilaria sp., en corazón; G. didelphis en hígado; Gnathostoma sp., en estómago; T. minuta y T. didelphis en intestino; C. americana, P. turgida y Viannaia bursoscura. Cestodos: Mesocestoides variabilis; Acantocéfalos: Hammaniella tortuosa y uno no identificado. Richardson (2013), estudió los helmintos de seis D. virginiana capturados en Nebraska (Estados Unidos) y encontró un nematodo (P. turgida), un trematodo (Plagiorchis elegans), un cestodo (Oochoristica sp.) y un acantocéfalo (Plagiorhynchus cylindraeus). Raley et al (2012), examinaron dos zarigüeyas D. virginiana halladas muertas en carreteras de Maryland y encontraron P. turgida en estómago y C. americana en intestino.Nichelason et al (2008), describen el hallazgo de los nematodos T. turgida, C. americana y Didelphistrongylus hayesi en D. virginiana en California. Premvati y Bair (1979), examinaron nueve D. virginiana en busca de helmintos en Florida (Estados Unidos) y hallaron seis especies diferentes de trematodos en intestino así: Brachylaima didelphus, R. macracanthus, Parascocotyle lageniformis, Didelhodiplostomum variabile, Fibricola cratera y Neodiplostomum lucidum.Chandler (1932), investigó los helmintos de D. virginiana en Texas y reportó tres especies de trematodos (Prodaria variabilis, Harmostomum opistotnias y R. macracanthus) y cuatro especies de nematodos (A. harwoodi, C. tentaculata, P. turgida y Gnathosoma didelphis). La información anterior se resume en la Tabla 1.

Tabla 1 Helmintos reportados en Didelphis marsupialis en el hemisferio occidental 

Hallazgo Distribución Referencia
Helminto Estadio Col Ven Bra GF IT Ecu Méx
Huevo Adulto
Ancylostoma sp. + + X Muñoz (2017); Ramírez y Osorio (2014)
Trichuris sp + + X X X Acosta-Virgen et al (2015); Cornejo (2014); Muñoz (2017); Ramírez y Osorio (2014)
Physaloptera sp., + X Ramírez y Osorio (2014)
Macracanthorhynchus sp. + X
Cestodo de la familia Dilepididae + X
Cruzia tentaculata + X X Acosta-Virgen et al (2015); Adnet et al (2009)
Viannaia sp.
V. Viannaia, + X X Acosta-Virgen et al (2015); Guerrero (1985)
V. hamata, + X
V. skriabini + X
V. conspicua + X Guerrero (1985)
V. pusilla + X
V monodelphis + X
V. metachirops + X
V. cayannensis + X
V. philanderi + X
Gnathostoma turgidum + + X X Acosta-Virgen et al (2015); Cornejo (2014)
Ancylostomidae + X Cornejo (2014)
Gigantorhynchus sp. + X
Strongyloides sp. + X
Ascaris sp. + X
Fasciolopsis sp. + X
Opistorchis sp. + X
Paragonimus sp. + X
Amphimerus caudalitestis + X Acosta-Virgen et al (2015)
Philandropilus magnacirrus + X
Rhopalias coronatus, + X
Rhopalias macracanthus + X
Mathevotaenia sp. + X
Oncicola luebei + X
Turgida turgida + X

Col: Colombia, Ven: Venezuela, Bra: Brasil, GF: Guayana Francesa, IT: Isla Trinidad, Ecu: Ecuador, Méx: México. +: Estadio reportado. X: país donde fue reportado.

Algunos trabajos sobre helmintos de Rattus sp. y Mus musculus en el hemisferio occidental

Al igual que en el caso de las zarigüeyas, la literatura colombiana y suramericana reciente, es escasa. Santa-Sepúlveda y Pardo (2014) reportan el hallazgo de cestodos de la familia Hymenolepididae en el Ratón Algodonero del sur Sigmodon hirsutus, en el departamento del Huila. Oliver y Flores (2002) examinaron los tractos gastrointestinales de Rattus rattus y Rattus norvegicus en el distrito de San Juan de Lurigancho, Lima, Perú y encontraron el cestodo Hymenolepis diminuta y los nematodos Protospirura chanchenensis, Syphacia obvelata y Heterakis spumosa. En un trabajo posterior que incluyó cinco distritos de Lima Metropolitana, en el cual se estudiaron los tractos gastrointestinales de 53 R. rattus y 20 R. norvegicus,De Sotomayor et al (2015) hallaron en R. rattus, tres especies de cestodos: H. diminuta, Rodentolepis fraterna y Raillietina demerariensis; seis especies de nematodos: G. neoplasticum, H. spumosa, S. muris, Strongyloides ratti, Aspiculuris tetraptera y P. chanchanensis y una especie de acantocéfalo: Moniliformis moniliformis. En R. norvegicus, se encontraron dos especies de cestodos: H. diminuta y R. fraterna, tres especies de nematodos: G. neoplasticum, H. spumosa y S. ratti y una especie de acantocéfalo: M. moniliformis.Porta et al (2014) examinaron las heces de roedores sinantrópicos en una localidad del noroeste de Paraná (Brasil) y reportaron huevos de Syphacia sp., Aspiculuris sp., Strongyloides sp. e H. diminuta. Márquez y Scroferneker (2003) registraron el hallazgo de H. diminuta y M. moniliformis en R. rattus capturadas en una mina de carbón en Minas do Leão, Rio Grande del Sur, Brasil. En la pampa argentina, Gómez-Villafañe et al (2008) documentaron el hallazgo de los nematodos H. spumosa, S. muris y Nippostrongylus brasiliensis y del cestodo H. diminuta en R. norvegicus.Companioni et al (2016) realizaron estudios sobre endoparásitos en roedores sinantrópicos, en el municipio de Lisa, provincia de La Habana, Cuba. En el estudio se capturaron 78 roedores en los cuales se identificaron las especies R. rattus, R. norvegicus y el ratón Mus musculus. El estudio reveló la presencia de 13 especies de parásitos, entre los cuales los más prevalentes fueron los nematodos N. brasiliensis y S. ratti y el cestodo H. diminuta.Sharma et al (2017) adelantaron observaciones en R. norvegicus en Granada, Indias Occidentales y en 67,6% de los especímenes hallaron el estrobilocerco Cysticercus fasciolaris, estado larvario de Taenia taeniaeformis del gato.

MATERIALES Y MÉTODOS

Captura de pequeños mamíferos

La zona de estudio correspondió a localidades del área metropolitana de Bucaramanga donde se registra la presencia de A. fulica. La captura de los pequeños mamíferos se llevó a cabo en seis sitios pertenecientes a cuatro municipios del área metropolitana de Bucaramanga así: Diamante 1, Bucaramanga (7º05´31,0´´N y 73º06´27,6´´W); Las Colinas, Bucaramanga (7º06´31,6´´N 73º05´59,1´´W); Ruitoque Alto, Piedecuesta (7º01´14,9´´N y 73º05´43´´W); San Francisco, Piedecuesta (6º59´56,5´´N y 73º02´49,5´´W); La Paz, Floridablanca (7º03´37,6´´N y 73º05´42,9´´W) y La Frontera, Girón (7º04´24,0´´N y 73º10´00,6´´W).

La captura se realizó en los mismos sitios donde se habían recolectado caracoles africanos para otros estudios, durante las horas de la noche, dados los hábitos nocturnos de estos animales. Los mamíferos fueron capturados con trampas Tomahawk y cebo (frutas, arepas con grasa de cerdo, alimento concentrado para caninos); posteriormente, fueron trasladados a la Escuela de Microbiología de la Universidad Industrial de Santander, donde se transfirieron a jaulas individuales en las que se mantuvieron con agua y alimento concentrado hasta su sacrificio. Los animales se sacrificaron mediante exposición a altas concentraciones de CO2, según el protocolo del Bioterio de la Facultad de Salud de la Universidad Industrial de Santander, y de acuerdo con los lineamientos de la Organización Mundial de Sanidad Animal (2011).

Necropsia helmintológica

Este procedimiento se ejecutó siguiendo la metodología descrita por Uribe et al (2017), pero adicionando el examen de tráquea, pulmones, vasos pulmonares y mesentéricos. Antes de intervenir el tracto digestivo, se examinaron los vasos pulmonares en busca de Angiostrongylus sp. y luego se abrió la tráquea, continuando con bronquios, bronquiolos y terminando en el parénquima del órgano, en busca de nematodos pulmonares adultos; adicionalmente, los pulmones fueron picados en pequeños trozos, con los cuales se realizó la Prueba de Baermann. descrita por Taylor et al (2007), para buscar larvas de estos nematodos. Posteriormente, se expuso el mesenterio y se abrieron los vasos mesentéricos en toda su extensión en busca de Angiostrongylus sp. Se procedió luego a separar, atar con hilo y retirar las diferentes porciones del tracto digestivo así: esófago, estómago, intestino delgado, ciego, colon y recto. Cada porción fue abierta individualmente con unas tijeras pequeñas y lavadas con un hilo delgado de agua corriente (acompañado de frotado de la mucosa), cerca de la boca de un frasco con capacidad de 500 mL, al cual se adicionó un volumen de etanol 70% en cantidad igual a la obtenida con el lavado. El frasco fue rotulado con la identificación del animal, el órgano y la fecha de recolección. Se tomó, antes del lavado, una muestra de heces directamente del recto, para ser procesada por examen directo y la técnica de Mc Master, en la forma descrita por Dunn (1969).

Montaje, observación e identificación de especímenes

El contenido de cada frasco, correspondiente a una sección del tracto digestivo, fue colocado en pequeñas cantidades (10 mL) en una caja de Petri de 10 cm de diámetro y examinado con un microscopio estereoscopio para la búsqueda de helmintos. Cada helminto fue retirado con ayuda de unas pinzas, lavado en solución salina fisiológica y depositado en un frasco pequeño de tapa rosca, conteniendo alcohol al 70%; cada recipiente fue rotulado debidamente. Para la identificación a nivel de género, se analizó la morfología interna de cada helminto. Los helmintos fueron aclarados con lactofenol y observados en fresco bajo el microscopio compuesto. La identificación de los helmintos hallados se realizó con ayuda de las descripciones provistas por Acosta-Virgen et al (2015), Adnet et al (2009),Babero (1960), Bertoni-Ruiz et al (2011), Guerrero (1985), Jiménez-Ruiz et al (2006, 2008), Levine (1968), Matey et al (2001), Premvati y Bair (1979), Scheibel et al (2014), Soulsby (1965) y Taylor et al (2007).

Este proyecto fue avalado por el Comité de Ética para la Investigación Científica-CEINCI de la Universidad Industrial de Santander, mediante Acta 13 del 12 de junio de 2015. Se contó con aprobación y supervisión del CEINCI en la captura y procesamiento de muestras de animales. Para la captura de animales silvestres se contó con el Permiso Marco de Recolección otorgado por el ANLA a la Universidad Industrial de Santander mediante la Resolución 0047 de 2015.

RESULTADOS

Captura de mamíferos. Solo en cuatro de los seis sitios de captura se obtuvieron mamíferos así: en el municipio de Girón se capturó un ejemplar de D. marsupialis y uno de R. rattus, en los sitios Ruitoque Alto y Finca La Frontera. En el barrio La Paz, municipio de Floridablanca y en el barrio San Francisco, municipio de Piedecuesta, se capturó un ejemplar de R. rattus y uno de D. marsupialis.

Parásitos hallados a la necropsia. El examen de vasos pulmonares y mesentéricos, al igual que de tráquea y bronquios, no evidenció nematodo alguno. Así mismo, la Prueba de Baermann, practicada al tejido pulmonar, no reveló la presencia de larvas de parásitos pulmonares. Se identificaron ocho nematodos, dos cestodos y un trematodo (Tabla 2). D. marsupialis hospeda seis géneros de nematodos (Physaloptera sp., Aspidodera sp., Travassostrongylus sp., Capillaria sp., Cruzia sp. y Trichuris sp.) y un género de trematodos (Rhopalias sp.), mientras que R. rattus se encontró parasitado con dos tipos de cestodos (Estrobilocerco de T. taeniaeformis y huevo de H. diminuta) y dos especies de nematodos (Nippostrongylus sp. y Heterakis sp).

Tabla 2 Helmintos hallados en Didelphis marsupialis y Rattus rattus en el área metropolitana de Bucaramanga 

Mamífero Localidad Helminto Asociado Localización en Hospedador
Didelphis marsupialis Girón y Piedecuesta Physaloptera sp. Aspidodera sp. Travassostrongylus sp. Rhopalias sp. Capillaria sp. Cruzia sp. Trichuris sp. Estómago Intestino delgado Intestino delgado Intestino delgado Intestino grueso Intestino grueso Intestino grueso
Rattus rattus Girón y Floridablanca Nippostrongylus sp. Hymenolepis sp. Heterakis sp. Taenia taeniaeformis (Estrobilocerco) Intestino delgado Intestino delgado Intestino grueso Hígado

Aspidodera sp. se distinguió por el capuchón (“Hood”) en el extremo anterior y los cordones recurrentes cubiertos de cutícula en el mismo extremo, según Jiménez-Ruiz et al (2008) (Figura 1a). Cruzia sp., se reconoció por la apertura oral rodeada por tres labios: uno dorsal con un par de papilas laterales y dos lateroventrales con una papila y un ánfido. La cápsula oral está revestida con una cutícula que muestra tres columnas con diez pares de estructuras como dientes con apariencia de sierra, que se proyectan en el lumen, según Adnet et al (2009) (Figura 1b). Physaloptera sp., se reconoció por la presencia de dos seudolabios grandes laterales triangulares simples, cada uno con un número variable de dientes, con dos papilas externas y por la cutícula en su porción cefálica, con pliegues que dan el aspecto de un collar, según Quiroz (2005) (Figura 1c). Travassostrongylus sp., se distinguió por el sinlope con cinco crestas cuticulares dorsales y cinco ventrales, orientadas ventralmente de derecha a izquierda y ausencia de crestas laterales, según Scheibel et al (2014) (Figura 1d). Rhopalias sp., se caracteriza por poseer un cuerpo largo, la zona anterior cóncava, más ancha que la zona posterior, con un par de tentáculos retractiles armados con espinas, que pueden estar invaginados en un saco muscular, uno a cada lado de la ventosa oral, según López-Caballero et al (2019) (Figura 1e). Nippostrongylus sp., se distinguió por presentar una cutícula con líneas longitudinales y fina estriación transversal. El extremo cefálico tiene una dilatación cuticular separada del resto del cuerpo por un surco anular, según Gómez (2018) (Figura 1f). El estrobilocerco de T. taeniaeformis se observó con apariencia de absceso en la superficie del hígado de la rata, pero al incidirlo apareció un quiste pequeño conectado, por una cadena de anillos inmaduros, con un escólex evaginado, coincidiendo con la descripción en Taylor et al (2007) (Figura 1g). El huevo de Hymenolepis reportado se observó como un huevo de tenia redondeado de color café, conteniendo una oncosfera en la cual se aprecian ganchos; no se observan flagelos polares, según Botero y Restrepo (2012) (Figura 1h). Capillaria sp. se reconoció por su aspecto filamentoso, su esófago compuesto por una sola hilera de células (esticocitos) y porque la parte posterior de su cuerpo no es notoriamente más gruesa que la anterior, según Dunn (1969), Soulsby (1968) y Taylor et al (2007). Trichuris sp., se conoció porque su esófago está también formado por un tubo rodeado de células (esticocitos), pero la parte posterior de su cuerpo es mucho más gruesa que la anterior, la cual es filamentosa, según Dunn (1969), Soulsby (1968) y Taylor et al (2007). Heterakis sp., se reconoció por tener el esófago con un bulbo posterior grande y presencia, en los machos, de una gran ventosa precloacal y aletas caudales prominentes sostenidas por doce pares de papilas caudales, según Taylor et al (2007).

El examen de heces de los mamíferos capturados reveló la presencia de huevos de nematodos en las zarigüeyas y de nematodos y cestodos en las ratas. El detalle correspondiente se presenta en la Tabla 3.

Tabla 3 Huevos de helmintos hallados en heces de Didelphis marsupialis y Rattus rattus en el área metropolitana de Bucaramanga 

Mamífero Huevos Posible Género
Didelphis marsupialis “Tipo Strongylyda” Ascaroidea Spiruroidea Trichuroidea Travassostrongylus sp. Aspidodera sp. Physaloptera sp. Trichuris o Capillaria sp.
Rattus rattus “Tipo Strongylida” Ascaroidea Hymenolepididae Nippostrongylus sp. Heterakis sp. Hymenolepis diminuta.

DISCUSIÓN

Helmintofauna asociada a Didelphis marsupialis

El trabajo desarrollado no encontró nematodo alguno en los vasos pulmonares y mesentéricos, como tampoco en los pulmones de los mamíferos examinados. Lo anterior no significa que los géneros Angiostrongylus y Dipetalonema no están presentes en la región, considerando que el número de marsupiales examinados (n=2) fue muy pequeño. Igualmente, se debe anotar que el corazón y la vesícula biliar no fueron examinados en busca de los géneros Dirofilaria sp. y Amphimerus sp., los cuales si son descritos en los trabajos de Babero (1960) y Acosta-Virgen et al (2015).

Figura 1 Aspectos morfológicos de algunos helmintos hallados en Didelphis marsupialis y Rattus rattus. A. Aspidodera sp., extremo anterior. Escala: 50 µm. Presenta capuchón y cordones cuticulares recurrentes en región cefálica (Jiménez-Ruiz et al, 2008); B. Cruzia sp., extremo anterior. Escala: 100 µm. Muestra cápsula bucal con estructuras como sierra (Adnet et al, 2009); C. Physaloptera sp., extremo anterior. Escala: 500 µm. Posee cutícula cefálica con pliegues como collar (Quiroz, 2005); D. Travassostrongylus sp., extremo anterior. Escala: 100 µm. Con cinco anillos cuticulares dorsales y cinco ventrales (Scheibel et al, 2014); E. Rhopalias sp., extremo anterior. Escala: 500 µm. Presenta dos tentáculos anteriores armados con espinas (López-Caballero et al, 2019); F. Nippostrongylus sp., extremo anterior. Escala: 100 µm. Muestra cutícula con líneas longitudinales y fina estriación transversal (Gómez, 2018); G. Estrobilocerco de Taenia taeniformis. Escala: 1000 µm. Quiste evaginado unido a un escólex por anillos inmaduros (Taylor et al, 2007); H. Huevo de Hymenolepis diminuta. Escala: 100 µm. Aspecto de huevo típico de tenia, color café, conteniendo oncosfera con ganchos y sin filamentos polares (Botero y Restrepo, 2012). 

En el presente trabajo se hallaron los géneros de helmintos Physaloptera sp., Aspidodera sp., Travassostrongylus sp., Cruzia sp., Trichuris sp., Capillaria sp. y Rhopalias sp. El género Physaloptera sp., fue también reportado por Ramírez y Osorio (2014) en Colombia, Tantaleán et al (2010) en Perú, y Richardson (2013) y Premvati y Bair (1979) en Estados Unidos. El género Aspidodera sp., fue también hallado por Tantaleán et al (2010) en Perú, Acosta-Virgen et al (2015) en México y Premvati y Bair (1979) en Estados Unidos. El género Travassostrongylus sp., fue registrado en los trabajos de Scheibel et al (2014) en Guayana Francesa y de Acosta-Virgen et al (2015) en México. El género Cruzia sp., fue documentado también por Adnet et al (2009) en Colombia, Acosta-Virgen et al (2015) en México, y Babero (1960), Raley et al (2012) y Premvati y Bair (1979) en Estados Unidos. El género Trichuris sp., fue también encontrado en los trabajos de Ramírez y Osorio (2014) en Colombia, Tantaleán et al (2010) en Perú, Acosta-Virgen et al (2015) en México y Babero (1960) en Estados Unidos. Nematodos del género Capillaria sp., fueron también hallados en los trabajos de Acosta-Virgen et al (2015) en México y Babero (1960) en Estados Unidos. El trematodo Rhopalias sp., fue también reportado en los trabajos de Acosta-Virgen et al (2015) en México y Premvati y Bair (1979) en Estados Unidos; en Colombia, se registran las especies R. baculifer y R. caucensis n.sp. en P. oposum (Rivillas et al, 2004). En las en las zarigüeyas examinadas no se encontraron nematodos de los géneros Ancylostoma sp. y Strongyloides sp.; tampoco se hallaron acantocéfalos como Macracanthorhynchus sp., los cuales si fueron reportados en el trabajo de Ramírez y Osorio (2014). Estos mismos autores mencionan haber hallado huevos de cestodos Dilepididae, los cuales no se encontraron en la presente investigación. Lo anterior es explicable dado el número tan pequeño de zarigüeyas capturadas y examinadas. La literatura revisada nos confirma que las diversas especies de zarigüeyas están parasitadas por una amplia gama de helmintos de todos los grupos taxonómicos (nematodos, cestodos y acantocéfalos). Ejemplos de esta diversidad se presentan en los trabajos de Acosta-Virgen et al (2015), Babero (1960), Premvati y Bair (1979) y Tantaleán et al (2010). Los hallazgos del presente trabajo, con solo dos animales examinados, sugieren que un estudio con un número mayor de individuos y la inclusión de otros órganos, además del tracto digestivo, puede evidenciar una helmintofauna más amplia en zarigüeyas de la región.

En las heces de las zarigüeyas examinadas se hallaron huevos de diferentes helmintos, los cuales fueron tentativamente identificados como pertenecientes a los tipos Strongylida, Ascaroidea, Spiruroidea y Trichuroidea, sugiriendo que podrían corresponder a los géneros Travassostrongylus, Aspidodera, Physaloptera y Trichuris o Capillaria, respectivamente, lo cual guarda concordancia con los adultos encontrados. No obstante, consideramos prudente no asignar nombres de género y mucho menos de especie a helminto alguno, con base solamente en la visualización de huevos, dado que algunos tipos de huevo pueden corresponder a varios géneros de helmintos. Por ejemplo, los huevos Tipo Strongylyda (segmentados y de cutícula delgada) pueden ser de Ancylostoma sp., Travassostrongylus sp., Didelphistrongylus sp. u otros. Igualmente, los huevos pertenecientes a la superfamilia Trichuroidea, bien pueden ser de Trichuris sp. o de Capillaria sp.

Helmintofauna asociada a Rattus rattus

El presente trabajo permitió recuperar, en las dos ratas examinadas, dos géneros de Nematoda: Nippostrongylus sp. y Heterakis sp., al igual que dos géneros de Cestoda: Hymenolepis sp. y T. taeniaeformis (estrobilocerco). Igualmente se observaron huevos tipo Strongylida, Ascaroidea y Taenia, los cuales se sugirió que podrían pertenecer a los géneros Nippostrongylus sp., Heterakis sp. e Hymenolepis sp., respectivamente, en concordancia con los adultos encontrados. Adultos de Nippostrongylus sp. también fueron reportados por Gómez-Villafañe et al (2008) en Argentina y por Companioni et al (2016) en Cuba. Así mismo, adultos de Heterakis sp. fueron hallados por Oliver y Flores (2002) y De Sotomayor et al (2015) en Perú, al igual que por Gómez-Villafañe et al (2008) en Argentina. Santa-Sepúlveda y Pardo (2014), reportan el hallazgo de una tenia de la familia Hymenolepididae en el ratón algodonero del sur Sigmodon hirsutus, en el departamento del Huila, Colombia. Adultos del género Hymenolepis sp. han sido también reportados en ratas R. rattus y R. norvegicus por Oliver y Flores (2002) y De Sotomayor et al (2015) en Perú; Porta et al (2014) y Márquez y Scroferneker (2003) en Brasil; Gómez-Villafañe et al (2008) en Argentina y Campanioni et al (2016) en Cuba, siendo este género uno de los más comunes a nivel mundial. Estrobilocercos de T. taeniaeformis fueron hallados también por Sharma et al (2017) en Granada, Indias Occidentales. Otros géneros de común ocurrencia en países americanos, como Syphacia sp. y Strongyloides sp. (De Sotomayor et al, 2015; Gómez-Villafañe et al, 2008; Oliver y Flores, 2002), no se hallaron en la presente investigación, posiblemente debido al número reducido de animales examinados, como se manifestó anteriormente. En cuanto a los huevos encontrados en heces de las ratas examinadas, posiblemente correspondan a los géneros Nippostrongylus sp., Heterakis sp. e Hymenolepis sp. siendo estos últimos posiblemente de H. diminuta.

Varios de los helmintos hallados en el presente trabajo tienen importancia en veterinaria o en salud humana: dos especies de Physaloptera (P. praeputialis y P. rara) han sido descritas en gatos, asociadas con gastritis catarral. Capillaria es un género presente en diferentes hospedadores animales, siendo muy común en aves, pero registrada también en perros, gatos y rumiantes. Tres especies (C. philippinensis, C. aerophila y C. hepatica) pueden infectar al hombre. Trichuris es un género muy específico de especie y causa diferentes grados de colitis en rumiantes, perros, gatos, cerdos, humanos y aún roedores. El género Heterakis tiene gran importancia en aves domésticas y silvestres, ya que es vector del protozoo Histomonas meleagridis, causante de la entero-hepatitis o “cabeza negra” en pavos, gallinas y otras aves.

Nippostrongylus sp. es un nematodo que afecta ratas, ratones, hámsteres, conejos y chinchillas. En colonias de roedores de laboratorio es importante porque produce desde irritación cutánea, hasta enteritis, neumonía y aún muerte. Taenia taeniaeformis es un cestodo de distribución universal en gatos, en los cuales causa trastornos digestivos leves. Dos especies de Hymenolepis (H. nana e H. diminuta), pueden infectar al hombre, causando alteración de las vellosidades intestinales y enteritis (Botero y Restrepo 2012; Taylor et al, 2007).

A manera de conclusión, las zarigüeyas (D. marsupialis) y las ratas (R. rattus) del área metropolitana de Bucaramanga, parecen estar parasitadas por una amplia variedad de helmintos en su sistema digestivo, a juzgar por el hallazgo de seis géneros de nematodos, uno de trematodos en las primeras, y dos géneros de nematodos y dos de cestodos en las segundas, solamente con haber procesado dos ejemplares de cada especie de mamífero. Por esta razón, los autores recomiendan adelantar, en el futuro, estudios similares en la región, con un mayor número de animales y examinando, además del tracto digestivo, otros órganos como el corazón y la vesícula biliar.

AGRADECIMIENTOS

Al Doctor Ricardo Guerrero por su apoyo en la confirmación de la identificación de helmintos. Al Semillero de la Línea de Parasitología Humana y Veterinaria, Grupo de investigación GIEM, Universidad Industrial de Santander. Esta investigación fue financiada por la convocatoria Interna de Investigación 2014. Vicerrectoría de Investigación y Extensión Universidad Industrial de Santander.

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Recibido: 01 de Junio de 2020; Aprobado: 01 de Febrero de 2021

*Autor para correspondencia: andres.pereira@correo.uis.edu.co

CONFLICTO DE INTERÉS

Los autores declaran no tener conflictos de intereses que puedan afectar el contenido, resultados o conclusiones del artículo.

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