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INTRODUCCIÓN
La contaminación ambiental es un problema invisible para la mayoría de las personas del común, pero los científicos utilizan seres vivos sensibles a los cambios de las condiciones del hábitat para detectarla. Algunas especies de mamíferos pueden utilizarse como indicadores de contaminación ambiental en los bosques tropicales, teniendo en cuenta su historia de vida y características ecológicas particulares. Entre los mamíferos, los murciélagos presentan casi todos los tipos de gremios tróficos, y participan activamente en el reciclaje de nutrientes y flujos de energía en el ecosistema (Medellín et al. 2000), y otros importantes procesos ecosistémicos. En actividades agrícolas es común el uso de plaguicidas organoclorados para el control de insectos plaga en los cultivos, y de vectores de agentes causantes de enfermedades. Las propiedades de persistencia y bioacumulación de los residuos y sus metabolitos han permitido una distribución en todos los compartimientos ambientales, incluso transportándose hasta sitios remotos a través de los ríos y corrientes atmosféricas, contaminando los suelos y sedimentos de ecosistemas acuáticos (Laird et al. 2013), para finalmente bioacumularse en los organismos de la red trófica (Marrugo-Negrete et al. 2014).
La naturaleza sintética y el uso indiscriminado de plaguicidas organoclorados (POC) causa contaminación de los ecosistemas, con consecuencias negativas sobre la bio-diversidad y varios servicios ecosistémicos. Por sus propiedades lipofílicas se almacenan en tejidos grasos de los organismos, causando daños que incluyen: alteración del sistema inmunológico o endocrino, daños genéticos y hepáticos, desarrollo de cáncer, efectos en la reproducción y en último caso, la muerte (Cobos Gasca et al. 2011, Waliszewski et al. 2013). Los compuestos organoclorados de origen sintético usados masivamente para el control de insectos plagas (Ramírez y Lacasaña 2001), se caracterizan por su baja solubilidad en agua y gran liposolubilidad, lo que les confiere alta persistencia en el ambiente y bioacumulación. Sin duda, el más conocido es el DDT o Dicloro difenil tricloroetano (1,1,1-tricloro-2,2 bis-etano), un producto del que se han detectado problemas y efectos muy perjudiciales sobre otros organismos (Fernández et al. 1997).
Los murciélagos tienen ciertas particularidades que los hacen potencialmente sensibles a la contaminación por insecticidas organoclorados. Su tamaño pequeño, su metabolismo acelerado, alta longevidad, y en algunos casos, sus posiciones elevadas en la red trófica hacen que cantidades elevadas de contaminantes se bioacumulen en sus tejidos (Alleva et al. 2006, O'Shea y Johnson 2009). Se reconoce que los murciélagos son particularmente sensibles a cambios de la cobertura vegetal y de uso del suelo, por lo que pueden ser utilizados en la evaluación de los efectos de las actividades antrópicas en los ecosistemas (Medellín et al. 2000, Castro-Luna et al. 2007, Hayes y Loeb 2007), y son un excelente grupo bioindicador de la calidad de hábitat (Wickramasinghe et al. 2003, Kalcounis-Rueppell et al. 2007). Varios trabajos reportan efectos negativos de la exposición de murciélagos a plaguicidas organoclora-dos (Clark Jr y Krynitsky 1983, Clawson y Clark Jr 1989, Thies y McBee 1994, Thies et al. 1996, Méndez y Álvarez-Castañeda 2000, Clark Jr y Shore 2001). Son ejemplo específico, Tadarida brasiliensis I. Geoffroy St.-Hilaire, 1824 que muestra efectos negativos en sus poblaciones (Clark Jr 2001, Bennett y Thies 2007) y Myotis grisescens A.H.Howell, 1909 del que se ha reportado mortalidad en poblaciones al sureste de Estados Unidos (Clawson 1991); así mismo, en Eptesicusfuscus (Palisot de Beauvois, 1796) se reporta contaminación por DDE, DDT, arsénico y mercurio en el Parque Nacional Rocky Mountain Arsenal en Denver, Colorado (O'Shea et al. 2001).
Los antecedentes evidencian que los murciélagos están siendo afectados por estos contaminantes ambientales, lo que permite predecir consecuencias ecológicas, teniendo en cuenta el importante papel funcional que cumplen en la dinámica de los ecosistemas. En Colombia, no hay información que trate esta problemática, salvo un reporte de la presencia de metales pesados en especies murciélagos asociados a fragmentos de bosque seco tropical en matrices de ganadería extensiva (Racero-Casarrubia et al. 2017). En este escenario, se reporta por primera vez para Colombia contaminación por plaguicidas organoclorados en especies de murciélagos en bosque húmedo tropical (bh-T) al sur del departamento de Córdoba.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se realizó en el Sector Manso-Tigre del Parque Nacional Natural Paramillo, municipio de Tierralta, al sur del departamento de Córdoba. Este sector corresponde a una zona de vida de bh-T, temperatura promedio 27 °C, humedad relativa del 84,6 % y precipitación anual >2400 mm, con variación altitudinal entre 190-450 m (Palencia-S et al. 2006). Los muestreos se realizaron en las veredas Zancón, cuenca del río Manso (07°40'02'' Norte y 076°05'50'' W), y Llanos del Tigre (07°36'49'' N y 076°00'44'' W) (Fig. 1), una zona con grandes fragmentos de bh-T (>1500 ha), con alta diversidad de especies arbóreas (Hernández-Camacho et al. 1992). Este territorio presenta ocupación campesina, que utilizan agrotóxicos en los cultivos de subsistencia, ganadería y mantenimiento de cultivos ilícitos, además de actividades de extracción de madera.
Métodos de campo
El muestreo de murciélagos se realizó empleando diez redes de niebla de 7 x 2,5 m, desplegadas desde las 18:00 hasta las 06:00 horas. Los murciélagos recolectados se depositaron en bolsas de tela para su transporte al campamento donde fueron procesados e identificados siguiendo claves taxonómicas especializadas (Fernández et al. 1988, Timm y LaVal 1998, Linares 2000, LaVal y Rodríguez 2002, Díaz et al. 2016), y las descripciones de Gardner (2008). Para la clasificación nomenclatural en general se siguió a Simmons (2005). Las especies fueron clasificadas en gremios tróficos según Soriano (2000), Giannini y Kalko (2005).
A los murciélagos capturados se le tomaron los respectivos datos morfométricos estándar para su identificación, y las hembras preñadas fueron liberadas luego del registro de información. Para la obtención de las muestras de tejido de hígado y músculo, se hizo el procedimiento de sacrificio y disección de los animales utilizando instrumental quirúrgico de acero inoxidable, teniendo en cuenta las normas éticas, técnicas científicas y administrativas contenidas en la Ley 84 del Congreso Nacional de Colombia 1989 y que están relacionadas para la investigación con animales. Para el análisis de laboratorio se tomó un mínimo 0,5 gr de tejido muscular y hepático de al menos cinco individuos por especie. Los tejidos recolectados fueron empacados por separado en recipientes plásticos, codificados, y refrigerados en hielo para su transporte al laboratorio. Se construyó una colección de referencia según Handley (1988) y Yates et al. (1996) de los especímenes que se prepararon y conservan siguiendo técnicas estandarizadas. Los especímenes voucher ó testigo fueron depositados en la colección de mamíferos del Museo Javeriano de Historia Natural de la Pontificia Universidad Javeriana en Bogotá (MUJ).
Para obtención de información complementaria, se realizaron 20 entrevistas abiertas no estructuradas a los campesinos residentes de la zona de estudio, donde se les preguntó por el tipo de productos o insumos químicos que utilizaban para el control de plagas en sus cultivos.
Análisis de laboratorio de las muestras
Para la extracción de los plaguicidas organoclorados (POC) Aldrín, Dieldrín, Endrín, Heptacloro epóxido, α-BCH, β-BCH, y-BCH, 2,4-DDD, 2,4-DDT, 4,4-DDE y 4,4-DDT, se utilizó el método Soxhlet usando una mezcla de hexano:acetona (1:1), con posterior limpieza de los extractos por medio de extracción en fase sólida (Valdespino y Sosa 2017). Para la determinación de plaguicidas se utilizó un cromatógrafo de gases, Thermo Scientific, modelo Trace 1310 con detector de microcaptura de electrones de 63Ni (GC-ECD).
Control de calidad del método
Para asegurar el control de calidad de los datos se analizaron blancos de procedimiento analíticos y matrices adicionadas con soluciones patrones, donde no se detectó ningún compuesto objeto de estudio. Todos los solventes usados fueron destilados en vidrio (grado PR) y evaluados para interferencias o contaminación, antes de ser utilizados. Los POC fueron cuantificados por comparación de área de picos de las soluciones experimentales y soluciones estándar externas (Marrugo-Negrete et al. 2014). Los coeficientes de correlación (r) para las curvas de calibración fueron > 0,995. El límite de detección del método fue calculado como el promedio más tres desviaciones estándar de diez soluciones blanco (MDL). El porcentaje de recuperación estuvo entre 79,8 % y 92,9 %, parámetros que confirmaron la aplicabilidad del protocolo de análisis para la determinación de POC en tejidos animales. Los resultados del análisis de cada muestra fueron determinados por triplicado, se presenta el promedio con la desviación estándar. Se utilizó la prueba t de Student para determinar diferencias significativas entre las concentraciones medias de tejidos entre especies, y entre gremios tróficos, empleando el criterio de significancia de P < 0,05.
RESULTADOS
Con un esfuerzo del muestreo de 120 horas/red/noche y un éxito de captura del 83 %, se recolectaron 150 murciélagos pertenecientes a cuatro familias taxonómicas y 18 especies (Tabla 1), las cuales representaron el 34 % de las especies de murciélagos reportadas para el departamento de Córdoba, Colombia. La composición por gremios tróficos del ensamble de murciélagos indica que el gremio más representativo fue frugívoro con un 87 % de dominancia. El 84,6 % de las especies pertenecen a la familia Phyllostomidae. Carollia castanea H. Allen, 1890 (31 %), Sturnira parvidens Goldman, 1917 (26 %), Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) (14 %) y Artibeus planirostris (Spix, 1823) fueron las especies más abundantes.
Tabla 1 Lista de especies y gremios tróficos de murciélagos registrados en el sector Manso-Tigre en el PNN-Paramillo en el departamento de Córdoba, Colombia.
Los niveles de POC encontrados en tejidos de murciélagos, y por gremio trófico se muestran en la tabla 2. En general, la concentración promedio de plaguicidas en músculo (8,70 μg/kg) fue superior a la encontrada en hígado (3,22 Mg/kg), con diferencia significativa para α-BCH, Aldrin, Heptacloro y DDE (P < 0,05); mientras que, por gremio trófico solo presentó diferencias estadísticas para α-BCH entre las especies insectívoras y carnívoras. Las concentraciones de POC para todas las especies fueron bajas respecto al valor de referencia dosis letal (LD50 = 40 ppm) para especies insectívoras del género Eptesicus reportada por Luckens y Davis (1964). En tejido muscular el metabolito predominante fue pp-DDE con niveles de concentración entre < LD50 a 85,18 μg kg-1, seguido de pp-DDT (<LD50 - 56,7μg kg-1), α -BCH (1,18 - 33,42 μg kg-1), Endrín - 5,76 μg kg-1), β -BCH - 2,34 μg kg-1), Aldrín (<LD50 - 1,62 μg kg-1), y-BCH (<LD50 - 1,34 μg kg-1) y Heptacloro (<LD50 - 1,21 μg kg-1). Mientras que, en tejido hepático (Tabla 2), la mayor concentración fue de pp-DDT (<LD5o - 35,1 μg kg-1), seguido de pp-DDE (<LD50 - 23,5 Mg kg-1), α -BCH (0,38 - 33,42 μg kg-1), Endrín (<LD50 - 4,02 μg kg-1), y-BCH - 0,89 μg kg-1), Aldrín (<LD50 - 0,64 μg kg-1), β -BCH - 0,51 μg kg-1) y Heptacloro (<LD50 - 0,51 μg kg-1).
Tabla 2 Concentraciones de plaguicidas organoclorados en hígado y músculo en murciélagos del sector Manso-Tigre del PNN Paramillo. Valores expresados en microgramos por kilogramos (μg/kg). Gr: Gremio. F= frugívoro, H=hematófago, I=insectívoro, C=carnívoro, O=omnívoro. LD= Límite de detección.
Las especies que presentaron mayor contenido de POC en hígado fueron Trachops cirrhosus (α -BCH, y-BCH, En-drin, pp-DDE), Desmodus rotundus (β -BCH), Micronyc-teris microtis (Aldrin), Platyrrhinus helleri (Heptacloro), Phyllostomus hastatus (pp-DDT). Mientras en músculo, las especies con mayor nivel de organoclorados fueron Trachops cirrhosus (α -BCH, y-BCH, Endrin, pp-DDE), Artibeus planirostris (β -BCH), Micronycteris microtis (Aldrin, Heptacloro) y Phyllostomus hastatus (pp-DDT). Estos resultados indican que la especie carnívora (Tra-chops cirrhosus) presentó las mayores concentraciones de plaguicidas organoclorados.
Entrevistas realizadas a miembros de la comunidad local campesina, permitieron identificar que los tipos de herbicidas de uso más frecuente en el control de malezas en potreros, cultivos de pan-coger y en cultivos ilícitos de coca (Erythroxylum coca var. Plowman) en el sector Manso-Tigre son Dicloruro de Paracuat (Paracuat, Gramafin, Cerillo, Gramoxone) y la sal isopropilamina (Glifosato, Panzer).
DISCUSIÓN
La concentración de POC para todas las especies fue tres veces superior en músculo con respecto al tejido hepático. Estos resultados se deben posiblemente a su naturaleza lipofílica y a la compleja estructura molecular de residuos y metabolitos de POC, lo que permite bioacumularse en mayor proporción en ese tejido, considerado reservo-rio natural de este tipo de contaminante (Nakataa et al. 2005, Cobos et al. 2006, Bajaj y Singh 2015). A diferencia del hígado, donde la concentración fue inferior debido probablemente a su rol en el metabolismo, como el principal órgano de regulación y desintoxicación (Quang Le et al. 2010, Barhoumi et al. 2012, Weber et al. 2013).
Independientemente los tejidos analizados, las concentraciones de POC muestran una relación en función del nivel de la red trófica, donde la mayor concentración se presenta en Trachops cirrhosus, especie que presenta una dieta a base de ranas, lagartijas y otros vertebrados (Goodwin y Greenhall 1961, Emmons 1990). Se ha demostrado que procesos de bioacumulación y biomagnificación a lo largo de la red alimentaria, están asociados a plantas o animales que contienen estos contaminantes bioacumulados, y que son posteriormente consumidos por herbívoros o depredadores (Valdespino y Sosa 2017), acumulándose en los niveles más altos.
Al comparar las concentraciones de plaguicidas, los niveles encontrados son inferiores a la dosis letal (LD50 = 40 ppm) para los insectívoros del género Eptesicus (Luckens y Davis, 1964), y los valores reportados para murciélagos frugívoros e insectívoros en diferentes ámbitos geográficos a nivel mundial (Hernández et al. 1993, Guillén et al. 1994, Clark et al. 1995, Thies et al. 1996, Swanepoel et al. 1999, Clark 2001, Senthilkumar et al. 2001, Allinson et al. 2006, Kannan et al. 2010, Bayat et al. 2014, Stechert et al. 2014, Racero et al. 2017, Valdespino y Sosa 2017). Aunque las concentraciones son bajas, pueden presentar efectos negativos sobre los rasgos morfofisiológicos y reproductivos, debido a fenómenos de bioacumulación y biomagnificación a través de la red trófica, donde los depredadores presentan mayor concentración del contaminante que sus presas (Newman 2014), amenazando la capacidad de dejar progenie (Matthiessen 2000, Rattner 2009).
La diferencia de concentración de la contaminación por POC encontrada respecto a otros reportes, posiblemente se debe a que generalmente, la información corresponde a zonas con impacto directos de fuentes antropogénicas; mientras que este estudio se realizó en un área de bosque húmedo tropical en buen estado de conservación, al interior del Parque Natural Nacional Paramillo. Sin embargo, el manejo de actividades agrícolas o establecimiento de cultivos ilícitos que se desarrollaron en el pasado reciente o que se mantienen en zonas aledañas al área de estudio (PNN-P 2014), presentan aun impactos negativos por estos contaminantes debido a su persistencia y movilización de los contaminantes por los diferentes compartimientos ambientales, (O'Brien et al. 2016).
Cabe resaltar, los murciélagos tienen gran capacidad de movilidad y variado régimen alimenticio, permitiendo explorar y forrajear en diferentes estratos del bosque y lugares de la matriz del paisaje, exponiéndose a una amplia gama de tensores ambientales, como los POC o otros contaminantes como, por ejemplo: paracuat o glifosato utilizado para el control de malezas y la erradicación de cultivos ilícitos. En este escenario ambiental, se genera un riesgo potencial, al ser estos agroquímicos precursores de efectos tóxicos de gran impacto a lo largo del tiempo (Allinson et al. 2006, Mispagel et al. 2004, Rattner 2009, Gonzalez-Jauregui et al. 2012, Medellín y Víquez-R 2014, García-Besné et al. 2015).
Los resultados indican que el DDT, aunque fue prohibido hace mucho tiempo en Colombia (FAO 1996), aún se encuentra en metabolitos que pueden representar riesgo para las poblaciones animales, y particularmente para los murciélagos, debido a su alta biomagnificación asociada a la dieta y características lipofílicas que permiten que estos plaguicidas puedan ser absorbidos por los organismos pudiendo generar mortalidad (Buchweitz et al. 2018); razón por lo cual esta información es más preocupante aún al tratarse de un área protegida como el PNN-Paramillo, donde la conservación de la fauna y flora es un objetivo prioritario (PNN-Paramillo 2014).
En conclusión, los resultados permiten reconocer la importancia de los murciélagos como bioindicadores de contaminación ambiental en áreas de bh-T. Debido a la alta tasa reproductiva, muchas especies de murciélagos responden de manera bastante rápida a los cambios ambientales, mostrando una veloz reducción de las poblaciones (Jones et al. 2009); por tanto, la información obtenida es importante para evaluar la salud de los murciélagos y generar indicadores de la calidad de los ecosistemas naturales. Un muestreo sistemático de los murciélagos utilizando las distintas técnicas de campo, podría generar una base de datos que separe los efectos de las diferentes fuentes de disturbios. Este trabajo representa el primer reporte de contaminación por plaguicidas organoclorados en murciélagos tropicales colombianos y por lo tanto sirve como línea de referencia para posteriores investigaciones relacionadas.
