Introducción

La selección de tiendas diurnas con condiciones microclimáticas adecuadas, que proporcionen un ambiente térmicamente estable y minimicen las fluctuaciones de las variables ambientales, es de vital importancia para los murciélagos (^{Kunz & Lumsden, 2003}), ya que estos pasan la mayor parte del día descansando en sus tiendas diurnas, lo que constituye un evento importante en su ecología y evolución (^{Kunz, 1982}). Las tiendas diurnas proveen a los murciélagos sitios para su alimentación, reproducción, hibernación y crianza, además de ser espacios que promueven las relaciones sociales entre los miembros de la población y brindan protección contra los depredadores. Las tiendas utilizadas por los murciélagos incluyen grietas en rocas, cuevas, árboles huecos y edificaciones humanas. Algunas especies de murciélagos pertenecientes a la familia Phyllostomidae se caracterizan por modificar las hojas de las plantas, o partes de ellas, para construir tiendas (^{Rodríguez & Medellín, 2007}). Se sabe de al menos 17 especies de filostómidos que construyen tiendas, 13 de las cuales están presentes en Colombia (^{Rodríguez & Medellín, 2007}), país que posee la mayor diversidad de especies en este grupo (Mantilla-Meluk, et al. 2009).

A pesar de que los murciélagos tenderos corresponden a una fracción importante de la diversidad de quirópteros de Colombia, hasta ahora no se habían hecho estudios sobre su ecología en la selva pluvial central del Chocó, región que se ha considerado como una de las más diversas en quirópteros en el Neotrópico, por lo que ha sido propuesta como “Área de Importancia para la Conservación de Murciélagos” (AICOM) en esta parte del planeta (Mantilla-Meluk, 2012). En este estudio se documentan las especies de plantas utilizadas por los murciélagos tenderos en la construcción de tiendas en la selva pluvial central del Chocó, al tiempo en que se analizan los tipos de construcción y las especies de plantas asociadas con ellos.

Materiales y métodos

El trabajo de campo se desarrolló entre abril y julio de 2010 en tres sitios de muestreo en zonas de bosque primario: Cabí, quebrada Los Puercos y quebrada La Honda, en el corregimiento de Pacurita, municipio de Quibdó (34° 0’ 00’’ N, 68° 54’ 5’’ O; 53 msnm), ubicado en la selva pluvial central del Chocó. El área presenta una precipitación de 7.776 mm, una temperatura media de 26 °C y un balance hídrico de perhúmedo a superhúmedo (248,9 a 385,8) (^{Poveda, et al. , 2004}).

Búsqueda y clasificación de las tiendas. La búsqueda de tiendas se efectuó siguiendo la metodología reportada por ^{Kunz & McCracken (1996)} y ^{Chaverri & Kunz (2006)} consistente en muestreos extensivos al azar en el interior del bosque a lo largo de senderos naturales, caminos y orillas de quebradas. Las tiendas se clasificaron según su arquitectura como bífidos, apicales, cónicos, y botes (Figura 1) (^{Rodríguez & Medellín, 2007}). Se registró la especie de planta utilizada en cada tienda, la temperatura interna medida con un termómetro láser marca Brixco (rango: 35 - 230 °C, precisión: 0,1 °C), la altura con respecto al suelo de la hoja modificada medida con un flexómetro profesional de 12,5 mm x 50 m, la posición espacial registrada mediante un GPS Garmin Colorado® 400, y el estado de ocupación. Todas las tiendas se fotografiaron.

Figura 1 Tipos de tiendas y especies de plantas en las que se registraron los murciélagos: A). Bífido en Iriarte deltoidea. B) Apical en Cyclantus bipartitus. C) Bote en Philodendron fragantissimum. D) Cónico en Nectandra sp. 

Identificación del material vegetal. Para la determinación taxonómica de las plantas utilizadas por los murciélagos en la construcción de tiendas, se hicieron recolecciones botánicas siguiendo la metodología empleada por ^{Mahecha (1997)}. Se documentó la altura total de cada uno de los ejemplares recolectados para determinar su influencia en los tipos de tienda y en las especies de plantas. La identificación del material vegetal recolectado se hizo con las claves taxonómicas de ^{Gentry (1993)} y ^{Mahecha (1997)}, utilizando publicaciones especializadas en diferentes grupos botánicos (^{Forero & Gentry, 1989}; ^{Mahecha, et al. 1984}; ^{Rangel & Petter, 2004}), y comparándolo con material de referencia del Herbario “CHOCÓ” de la Universidad Tecnológica del Chocó.

Identificación de murciélagos. Los individuos observados en tiendas se capturaron con redes manuales y se depositaron en bolsas de tela numeradas para su transporte y posterior registro de los datos morfológicos de cada ejemplar (medidas). Para la determinación taxonómica se recurrió a la bibliografía especializada (^{Rodríguez & Wilson, 1999}; ^{Tirira, 2007}; ^{Gardner, 2007a}; ^{Aguirre, et al., 2009}) y a la comparación con material de referencia de la Colección Teriológica y Ornitológica del Grupo de Investigación en Manejo de Fauna Silvestre Chocoana de la Universidad Tecnológica del Chocó. Los ejemplares capturados se conservaron en el sistema piel-cráneo, siguiendo los protocolos de preparación descritos por ^{Handley (1988)} y ^{Simmons & Voss (2009)}.

Relación entre los tipos de tiendas y las especies de plantas utilizadas por murciélagos tenderos. Se hizo un análisis de correspondencia simple, con el fin de determinar la relación entre los tipos de tienda y las especies de plantas utilizadas por los murciélagos que acampan en hojas, y uno de varianza (ANOVA) para determinar las diferencias de las variables de temperatura interna y altura del suelo de los diversos tipos de tiendas. Ambos análisis se realizaron en los programas PAST, versión 2.17, (^{Hammer, et al., 2001}) y Rwizard (^{Guisande, 2015}).

Resultados

Se registraron 114 tiendas en 12 especies de plantas agrupadas en siete familias (Tabla 1). Se reportan por primera vez las especies Attalea allenii, Vismia laevis, Iriarte deltoidea, Aniba puchury minor y Heliconia atratensis como especies de plantas modificadas por murciélagos para su uso como tienda.

Tabla 1 Lista de las especies de plantas y abundancia de los tipos de tiendas de murciélagos encontrados en la selva pluvial central del Chocó 

En cinco especies de la familia Arecaceae se encontraron 90 tiendas, lo que representa el 78,95 % del total de las tiendas documentadas. Cabe destacar que una especie de la mencionada familia, A. allenii, presentó 70 registros. En dos especies de la familia Lauraceae se encontraron cinco tiendas, mientras que las familias restantes estuvieron representadas por una sola especie. Todas las especies de plantas, excepto A. allenii, presentaron registros relativamente bajos, entre uno y ocho tiendas (Tabla 1).

Se documentaron cuatro tipos de arquitectura de tiendas (Figura 1), siendo las bífidas las de mayor frecuencia, con 75 registros (65,79 %), 57 de los cuales correspondieron a la especie A. allenii; las tiendas de tipo apical correspondieron al 20,1 %, los de tipo cónico, 11,4 %, en tanto que solo se encontraron tres tiendas de tipo bote (Tabla 1). Se constató una relación significativa entre el tipo de tienda y las especies de plantas utilizadas mediante un análisis de correspondencia simple que evidenció que las tiendas de tipo bífido se asociaban con las palmas A. allenii, Wittinia quinaria, Welfia regia y Asteroginea martiana; por su parte, las tiendas cónicas se asociaron a V. laevis, Nectrandra sp y A. puchury minor, los apicales con Philodendros fragantissimum, Iriartea deltoidea, Calathea sp., y, por último, los de tipo bote, con H. atratensis y Cyclantus bipartatus (Figura 2).

Figura 2 Relación entre los tipos de tiendas y las especies de plantas utilizadas por murciélagos que acampan en hojas en la selva pluvial central del Chocó, Colombia 

De las 114 tiendas reportadas en este estudio, solo cuatro se encontraron ocupados por murciélagos en el momento del avistamiento, y solo en tres de estos fue posible la recuperación de los siete individuos encontrados, todos de la especie D. rosembergi, identificados con los siguientes números de recolección: CMCH000949, CMCH000828, CMCH000829, CMCH000830, CMCH000831, CMCH000750 y CMCH000759 (Tabla 2). Estos especímenes corresponden a los primeros registros de esta especie de murciélago frugívoro en el Chocó biogeográfico, y también es la primera vez que se registra la fabricación de tiendas por parte de esta especie.

Tabla 2 Murciélagos recolectados en tiendas en la selva pluvial central del Chocó 

En lo que respecta a las diferencias estadísticas entre las alturas desde el suelo de los distintos tipos de tiendas, estas fueron significativas en las tiendas cónicas con relación a los otros tipos: bote (p = 0,006), bífido (p= 0,02), y apical (p= 0,004), los cuales presentaron alturas medias de 1,40 m y 3,39 m, respectivamente, mientras que no hubo diferencias estadísticamente significativas en el caso de las tiendas de tipo bífido y apical (Tabla 3, Figura 3). Tampoco se encontraron diferencias significativas cuando se analizó la relación entre el tipo de tienda y su temperatura interna (Figura 4).

Tabla 3 Lista de los tipos de tiendas, su altura del suelo (media) y sus medidas promedio (rango) 

Figura 3 Diferencias estadísticas entre las alturas (m) con respecto al suelo de cada tipo de tienda utilizado por murciélagos 

Figura 4 Relación entre las temperaturas de los distintos tipos de tienda (p=0,3424) 

Discusión

Los filostómidos son endémicos del neotrópico, y Colombia es el país con mayor riqueza en este grupo (^{Solari, et al., 2013}). El conocimiento de las características de los sitios usados para el descanso, tales como su temperatura media y humedad relativa, son relevantes, ya que estos factores abióticos influyen de forma importante en la selección de tiendas y en las tasas metabólicas, así como en la termorregulación y el desarrollo de los embriones y las crías. Su importancia se manifiesta en el hecho de que varias especies de murciélagos muestran preferencias por temperaturas y humedades específicas en sus sitios de descanso (^{Torres & López, 2010}).

En la construcción de las tiendas los murciélagos recurren generalmente a hojas de plantas que modifican mediante cortes sobre las nervaduras, con lo cual producen dobleces que los protegen de la lluvia y el sol, y les permiten, además, una mejor regulación de la temperatura corporal (^{Kunz & Lumsden, 2003}). Al ser la tienda un sistema mecánicamente dinámico, los movimientos bruscos producidos por potenciales depredadores alertan a los murciélagos sobre su presencia. Las tiendas, además, constituyen un elemento de selección sexual, pues en la mayoría de las especies de murciélagos que acampan en hojas es el macho quien está a cargo de la construcción de la tienda para reclutar en él un harem de hembras (^{Rodríguez-Herrera & Medellín, 2007}). Todos las especies de este tipo de murciélagos son frugívoras y, por ende, potenciales dispersores de semillas, con un aporte importante en los procesos de regeneración y restauración de los bosques (^{Gardner, 1977}b).

El tipo de tienda, al igual que las plantas utilizadas en su construcción, puede estar condicionado por rasgos morfológicos o fisiológicos característicos de las especies de murciélagos que acampan en hojas (^{Rodríguez, et al., 2007}). Es así como la selección de ciertos tipos de especies vegetales, o de la arquitectura de la tienda, son aspectos importantes de la ecología de las especies de murciélagos que acampan en hojas e, incluso, pueden llegar a determinar sus patrones de distribución (^{Avila & Medellín, 2004}; ^{Fenton, et al., 2000}).

En el Neotrópico se han registrado 77 especies de plantas modificadas como tiendas, agrupadas en 41 géneros y 18 familias, la mayoría nativas de esta región. Las familias Araceae y Arecaceae, conocidas comúnmente como palmas, agrupan el 55 % del total de especies usadas en la construcción de tiendas, con 21 especies cada una (^{Rodríguez- Herrera, et al., 2007}). En general, las plantas usadas como tiendas son monocotiledóneas, y alrededor de 20 % son epífitas. La mayoría de ellas pertenecen a los bosques húmedos de tierras bajas, con excepción de algunas epífitas que llegan hasta los bosques nubosos.

El papel de las palmas en los ecosistemas se refleja en las múltiples interrelaciones que ocurren entre ellas y la fauna. ^{Bernal & Galeano (1993)} señalan que las palmas proveen alimento y refugio a una gran cantidad de especies animales, muchas de los cuales, a su vez, actúan como polinizadoras o dispersoras de semillas. De las 17 especies reportadas como murciélagos que acampan en hojas, 12 utilizan palmas como tiendas. Cinco de las especies registradas como tiendas de murciélagos en los muestreos correspondieron a palmas (A. allenii, W. quinaria, A. martiana, W. regia y I. deltoidea), y el 78,95 % de las tiendas se encontraron en estas especies de palmas durante el desarrollo del estudio. Algunos autores sugieren que el uso de las palmas obedece a que estas son más abundantes en los bosques tropicales y comunes en sotobosque, y que, además, el diseño de sus hojas presenta ventajas para la elaboración de tiendas, lo cual implica un menor gasto energético para los murciélagos en la localización y construcción de sus tiendas (^{Bernal & Galeano, 1993}; ^{Rodríguez, et al., 2007}).

Estudios realizados por ^{Kunz & Lumsden (2003)} demuestran que la variedad de arquitecturas de tiendas que los murciélagos pueden construir se basa en el tamaño y la forma de la hoja en combinación con el número de cortes. En este estudio se encontraron asociaciones entre el tipo de tienda y las especies de plantas utilizadas. Las tiendas bífidas fueron el tipo de construcción más frecuente, lo cual se relaciona con su mayor frecuencia en las especies de la familia Arecaceae. Este dato concuerda con lo hallado por ^{Rodríguez & Medellín (2007)}, quienes señalan, además, que estas especies de plantas son relativamente comunes en sotobosques de bosques maduros. ^{Stoner (2000)}, quien estudió las características de las tiendas bífidas, encontró que los murciélagos prefieren palmas con peciolos más altos, hojas de mayor tamaño y vena central gruesa, características que se observaron en las especies de plantas en las cuales se capturaron los murciélagos durante nuestro estudio.

^{Rodríguez & Medellín (2007)} sugieren que las tiendas cónicas están a más de 2 m de altura, mientras que ^{Brooke (1990)} ha sugerido que los otros tipos de tiendas (bote, bífido, apical) se suelen encontrar entre 1 y 1,5 m de altura. Los datos de este estudio confirman estas diferencias entre las tiendas cónicas y los otros tipos, las cuales se deben a la altura de la especie de planta usada en cada tipo de construcción, ya que las especies arbustivas utilizadas para las tiendas cónicas son de mayor altura que las utilizadas para las de tipo bote, cónico y bífido. En cambio, no se encontraron diferencias en la altura de la construcción de las tiendas bífidas y apicales, lo cual concuerda con los hallazgos de estudios previos que sugieren una altura máxima de 2 m para estas tiendas por encontrarse en los primeros estratos del bosque.

En cuanto a la temperatura de las tiendas, no se encontraron diferencias significativas entre aquellos documentados. Nuestros datos concuerdan con los de ^{Rodríguez & Medellín (2007)}, quienes señalan que en las regiones tropicales las variaciones diarias y anuales de la temperatura son mucho menos críticas que en las zonas templadas, lo cual significa que la termorregulación ejerce una menor presión en los murciélagos a la hora de seleccionar sus tiendas.

La captura de murciélagos en tiendas con jama entomológica no fue tan efectiva como se esperaba, debido a la dificultad de acceder a estos antes de que los murciélagos huyeran. En este estudio se identificó la especie D. rosenbergii como restringida al Chocó biogeográfico (^{Hoofer, et al. , 2008}), y se la reporta por primera vez habitando dos tipos de tiendas.

La determinación de las especies de plantas utilizadas como tiendas por murciélagos es de gran importancia para la conservación del ambiente que habitan. En Latinoamérica, factores como la deforestación y la fragmentación de los bosques constituirían las principales amenazas y causas de la desaparición de los refugios de muchos animales, incluidos los murciélagos (^{Medellín, et al., 2000}). Los bosques del Chocó están afectados principalmente por actividades como la extracción maderera y la minería, las cuales cambian la estructura del bosque natural, caracterizado por su complejidad, su particularidad y su diversidad (^{Ramírez & Ledezma, 2007}). Los murciélagos que acampan en hojas pueden considerarse especialistas en lo que respecta a la selección de refugios, dado que algunas especies los utilizan únicamente para su descanso y que, en la mayoría de los casos, los construyen en unas pocas especies de plantas con características específicas, por lo que enfrentan amenazas de extinción más graves que las especies generalistas (^{Rodríguez & Medellín, 2007}), característica que permitiría considerarlas como especies indicadoras del estado de conservación del ambiente.