Introducción

El estudio de las interacciones entre los organismos y los factores abióticos es una de las preguntas fundamentales de la ecología (^{Odum, 1959}; ^{Chapin, et al., 1997}). Actualmente, muchos científicos adelantan proyectos encaminados a entender dichas interacciones; en el Neotrópico algunas instituciones como la Organización de Estudios Tropicales, el Instituto Nacional de Pesca y Acuicultura (INPA) y el Instituto Smithsoniano los promueven por su importancia para la comprensión de la biodiversidad con fines de conservación, para determinar los valores que los ecosistemas proveen e, incluso, para el desarrollo de nuevas tecnologías basadas en las adaptaciones que los organismos han desarrollado frente al entorno (^{Godfaurd, et al., 2005}).

En Colombia los estudios ecológicos son relativamente pocos, en parte porque las políticas nacionales de investigación que rigen para las instituciones gubernamentales establecen que esta debe proveer beneficios inmediatos a la sociedad (^{Departamento Nacional de Planeación-DNP, 2014}). Además, la megadiversidad del país ha implicado que gran parte de la comunidad científica encamine sus esfuerzos a documentar la riqueza de especies mediante listados de presencia y ausencia de especies en los ecosistemas colombianos (^{Arbeláez-Cortes, 2013}; ^{Mittermeir, et al., 1997}). Por razones históricas, los estudios ecológicos en Colombia se han concentrado en la región Andina y la costa Caribe, donde se concentran la población general y de académicos del país, así como en la Amazonia, por su mayor visibilidad y la importancia del bosque húmedo tropical (^{Arbeláez-Cortés, 2013}; ^{Regalado, 2013}). Sin embargo, las regiones del Chocó biogeográfico, una de las zonas más lluviosas del mundo y cuya diversidad de especies todavía está por documentarse, y la Orinoquia, con su aparente simpleza estructural (predominantemente sabanas), se han estudiado poco desde la perspectiva ecológica (^{Arbeláez-Cortés, 2013}). Una de las consecuencias de esta situación es que por décadas los ecosistemas chocoanos y orinoquenses se han visto expuestos a la explotación de los recursos naturales con poco control o cautela, al margen del sentido común, de las leyes vigentes y del conocimiento científico (^{Peña-Pirazán, 2003}). En el caso de la Orinoquia, la perspectiva es que sus paisajes seguirán expuestos a transformaciones drásticas a causa de la deforestación asociada con la explotación de hidrocarburos, la minería legal e ilegal, y la agricultura y la ganadería extensivas, marcando, así, un precedente nefasto para una región donde el estado del conocimiento de los procesos ecológicos y de los patrones de la diversidad son escasos (^{Agudelo & Pérez-Buitrago, 2015}; ^{Romero-Ruiz, et al., 2011}; ^{Sánchez-Cuervo & Aide, 2013}). La Orinoquia colombiana es considerada como una de las ultimas áreas silvestres (^{Rivas, et al., 2002}; ^{Salinas, 2011}), y, a pesar de ser el resultado de una larga historia de interacciones e interdependencia entre la naturaleza y las sociedades indígenas y, más recientemente, de los colonos, ha sido reconocida por el Fondo Mundial para la Conservación de la Naturaleza como uno de los ocho ecosistemas estratégicos para la humanidad (^{Correa, et al., 2005}) y un punto caliente de biodiversidad (^{Lasso, et al., 2011}). Paradójicamente, la Orinoquia no tiene unidades de conservación (es decir, parques naturales, o reservas estatales o privadas) que representen la diversidad de ecosistemas de la región (^{Sánchez-Cuervo & Aide, 2013}), lo que, sumado al desconocimiento de su biodiversidad, las interacciones ecológicas y los servicios que proveen sus ecosistemas, conlleva la subestimación de su potencial estratégico y aumenta el riesgo de no poder garantizar su persistencia en el futuro (^{Agudelo & Pérez-Buitrago, 2015}). En este contexto, surge la necesidad de promover estudios sobre los ecosistemas de la Orinoquia para fomentar su conocimiento y fortalecer lo que podría ser una herramienta eficaz para la evaluación a mediano y largo plazo de los procesos de transformación que se llevan a cabo en los ecosistemas de la región (^{Correa, et al., 2005}).

La Orinoquia colombiana constituye el 22 % del país y su paisaje está constituido por un mosaico de ecosistemas, entre ellos bosques, bosques de galería y morichales rodeados en una matriz de sabanas de altillanura y sabanas inundables que ocupan la mayor extensión de la región (^{Rippstein, et al., 2001}). Esa configuración espacial del paisaje obliga a muchos animales a desplazarse entre fragmentos en busca de los recursos que necesitan para suplir sus necesidades vitales (^{Forman, 1997}), en tanto que la marcada estacionalidad climática asociada con el régimen de lluvias unimodal genera dinámicas temporales en cuanto a la disponibilidad de los recursos bióticos (refugios en el follaje, alimento) o abióticos (recurso hídrico), lo que, a su vez, podría repercutir en la abundancia y riqueza de las especies en este ecosistema de sabana inundable.

Los lepidópteros cumplen con importantes funciones ecológicas y, además, por su ciclo biológico rápido, especificidad ecológica, taxonomía relativamente estable y facilidad de muestreo e identificación se les considera buenos bioindicadores (^{Fagua, 1999}; ^{Brown, 1991}; ^{DeVries, et al., 1997}; ^{Bonebrake, et al., 2010}). En este sentido, se plantea la hipótesis de que, dado que los sustratos para la postura de huevos y la dieta de los estadios larvales de muchas mariposas están asociados a la vegetación, y esta a su vez depende del recurso hídrico, existe una respuesta de la comunidad de las mariposas frugívoras asociada con el régimen climático. El objetivo de este estudio fue documentar la dinámica temporal de la riqueza y la abundancia de especies de mariposas frugívoras y su asociación con el régimen climático de la sabana inundable del municipio de Arauca, lo cual aportaría al conocimiento de la comunidad de lepidópteros frugívoros en la zona norte de la región de la Orinoquia colombiana.

Métodos

Área de estudio. El sitio de estudio se ubicó a 9 km de la cabecera municipal de Arauca (Arauca), en el campus de la Sede Orinoquia de la Universidad Nacional de Colombia. El campus tiene 50 hectáreas, de las cuales 1,5 corresponden a edificaciones rodeadas de un paisaje predominantemente compuesto por sabanas inundables y, en menor proporción, terraplenes con bosques secundarios. La altitud es de 128 m, presenta una temperatura media anual de 30 °C, con una humedad relativa promedio de 80 % en la época lluviosa y de 65 % en temporada seca. La precipitación media anual se acerca a los 2.200 mm, con un régimen unimodal que presenta un periodo de lluvias de ocho meses comprendidos desde finales de abril hasta principios de noviembre, cuando cae el 95 % de la lluvia del año, y un periodo seco de cuatro meses desde diciembre hasta marzo (^{Rippstein, et al., 2001}).

Datos climatológicos. Los datos de los parámetros climatológicos se obtuvieron de una estación meteorológica Vantage Pro2 (Davis® Instruments Inc.), instalada en la sede Orinoquia desde el mes de octubre de 2013. La estación se configuró para transmitir cada hora información de temperatura, precipitación, humedad, velocidad y rumbo del viento, sensación térmica, punto de rocío e índice de calor. A partir de esta información se elaboró un climograma en el que se registraron las temperaturas promedio, máxima y mínima, así como la precipitación mensual. Los datos de clima previos a la instalación de esta estación (mayo de 2013 a septiembre de 2013) se obtuvieron de la que está instalada en el aeropuerto Santiago Pérez Quiroz, localizado a seis km del sitio de estudio.

Muestreo e identificación de especímenes. El muestreo para la recolección de mariposas frugívoras se llevó a cabo usando seis trampas Van Someren-Rydon cebadas con banano en descomposición, que se instalaron durante cinco días cada mes, desde mayo del 2013 hasta abril de 2015 (24 meses). Cada muestreo mensual representó 12 horas por trampa por día, para un total de 1.440 horas/trampa durante todo el estudio. Las trampas se distribuyeron cada 20 metros y se colgaron a una altura promedio de tres metros en los árboles de una cerca viva aledaña a uno de los estacionamientos vehiculares del campus. Las trampas se revisaban y se volvía a poner cebo entre las 16:30 y 17:30 diariamente. Todos los especímenes capturados se recolectaron y almacenaron en sobres, siguiendo la metodología propuesta por ^{Villarreal, et al. (2006)} y reposan en la Colección Entomológica de la Orinoquia (CEO) de la Sede Orinoquia de la Universidad Nacional. La identificación se llevó a cabo por comparación con diferentes fuentes bibliográficas: ^{Warren, et al. (2013)}, ^{D´Abrera (1987},¹⁹⁸⁸) y ^{García, et al. (2002)}.

Análisis de los datos. Se emplearon los componentes alfa, beta y gamma de diversidad como una herramienta metodológica que no refleja el concepto espacial para el cual se formularon originalmente (^{Ricklefs, 2005}), pero que permite hacer comparaciones en escalas temporales durante el muestreo, tal como fueron empleados por ^{DeVries, et al. (1997)} y ^{DeVries & Walla (2001)}. En este trabajo se consideraron de la siguiente manera: la diversidad alfa hace referencia a la diversidad puntual en cada uno de los meses de muestreo (αt); la diversidad beta hace referencia al recambio de especies entre meses (βt), y la diversidad gama, al total de las especies observadas en los 24 meses de muestreo (γt). La diversidad βt se calculó mediante la fórmula: 1-[log((2a+b+c)/(a+b+c))/log2] (^{Lennon, et al., 2001}; ^{Koleff, et al., 2003}) para cada uno de los pares posibles de meses que presentaban capturas, por lo tanto, se excluyeron los meses de febrero y marzo de 2014 y el mes de marzo de 2015 de este análisis. El cálculo se llevó a cabo usando la librería Vegan (^{Oksanen, et al., 2016}) con el programa estadístico R (^{R Core Team, 2003}). Los resultados del cálculo de la diversidad βt se tomaron como una matriz de distancias y se representaron en un dendrograma usando como método de agrupación el enlace completo mediante la función “hclust” en el programa estadístico R (^{R Core Team, 2003}).

Para documentar y determinar con certeza la riqueza de especies de mariposas durante los meses de muestreo, se proyectaron curvas de acumulación de especies a partir de los estimadores no paramétricos con algoritmos formulados para especies raras (Chao1: ^{Chazdon, et al., 1998}), especies únicas y especies duplicadas (Chao2: ^{Colwell & Coddington, 1994}), especies únicas y número de muestreos (Jacknife de primer orden: ^{Chazdon et al., 1998}), especies únicas y duplicadas y el número de muestreos (Jacknife de segundo orden: ^{Chazdon, et al., 1998}), y análisis basados solo en la presencia o la ausencia (Bootstrap: ^{Chazdon, et al., 1998}). Estos estimadores se calcularon en el programa EstimateS 9.1.0 (^{Colwell, 2013}).

Para la comparación de las temporadas, se hizo un análisis de similitud (ANOSIM) usando cada una de las temporadas climáticas como grupo. En este análisis se obtiene una prueba de significación entre los grupos con base en el cálculo de una matriz de distancias convertidas en rangos de las medidas obtenidas, en lugar de trabajar con las medidas de riqueza y abundancia obtenidas en cada uno de los meses (^{Clarke, 1993}). En este se utilizó la función “anosim” de la librería Vegan (^{Oksanen, et al., 2016}) ejecutada mediante el programa estadístico R (^{R Core Team, 2003}).

Para relacionar la abundancia y la riqueza de especies con los factores climáticos se usó la correlación de Spearman, específicamente con los parámetros de temperatura mínima, temperatura máxima y temperatura media, considerando únicamente las horas de sol (6:00 am - 6:00 pm) durante los días de muestreo de cada mes. La relación de la riqueza y la abundancia de mariposas con la precipitación se evaluó con el total de la precipitación mensual con el programa PAST 2.17C (^{Hammer, et al., 2001}).

Para comparar cada uno de los ciclos de doce meses se realizó una prueba de t pareada (^{Sokal & Rohlf, 1979}), con el fin de evaluar si existían diferencias estadísticamente significativas con respecto a la riqueza y la abundancia de especies tomando dos ciclos de doce meses cada uno (ciclo 1: mayo de 2013 a abril de 2014, ciclo 2: mayo de 2014 a abril de 2015).

Resultados y discusión

Durante los 24 meses de muestreo se registraron 227 individuos pertenecientes a 21 especies y 20 géneros de la familia Nymphalidae. Las subfamilias representadas fueron Biblidinae (28,6 %), Satyrinae (23,8 %), Nymphalinae (23,8 %) Charaxinae (14,3 %), y Morphinae (9,5 %). Las especies más representativas en el muestro fueron: Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) (26,9 %), Callicore pitheas (Latreille, 1813) (20,7 %), Temenis laothoe (Cramer, 1777) (9,7 %), Hermeuptychia sp1 (8,4 %), Taygetis laches (Fabricius, 1793) y Zaretis ellops (Ménétries, 1855) (5 % cada una) y Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) (4,8 %) (Figura 1) (Tabla 1). Además, se registraron 14 especies con abundancias menores de diez individuos, que representaron el 19 % de los especímenes capturados durante el estudio.

Figura 1 Curva de rango de la abundancia de especies de mariposas frugívoras recolectadas durante 24 meses en Arauca, Colombia 

Tabla 1 Listado de especies recolectadas y su presencia en cada una de las temporadas climáticas 

Diversidad alfat . El mes con mayor número de especies fue octubre de 2013, con nueve especies, seguido de septiembre y noviembre del mismo año, y de octubre y de diciembre de 2014, con ocho especies cada uno. Estos meses, con excepción de diciembre de 2014, corresponden a la temporada de lluvias. Por otra parte, los meses de febrero y marzo de 2013, y de marzo de 2015 fueron los menos diversos y no se registraron capturas, lo cual refleja las condiciones climáticas extremas durante la temporada de sequía.

Diversidad betat . El análisis de similitud llevado a cabo con el producto del cálculo de la βt diversidad, entendida como el recambio de especies entre cada uno de los meses, generó la formación de cuatro grupos (Figura 2) con un 90 % de diferencia que, de izquierda a derecha en esta Figura corresponden, primero, a los meses de enero de 2014 y enero de 2015 (temporada de sequía); segundo, al mes julio de 2013 (temporada de lluvias); tercero, a los meses de abril de 2014 y 2015, diciembre y mayo de 2013 y febrero de 2015 (meses de sequía, excepto mayo) y, por último, los meses restantes que corresponden a la temporada de lluvias, con excepción de diciembre de 2014. Los grupos formados en este análisis reflejaron la tendencia de la riqueza y la abundancia de especies a lo largo del año; así, los meses con mayores abundancias, riqueza y recambio de especies correspondieron al grupo de los meses de lluvias, en tanto que los meses de menor valor en estos parámetros fueron de sequía. Según el análisis de similitud (ANOSIM) hubo una diferencia estadísticamente significativa entre las épocas de lluvias y sequía (p=0,032), lo cual confirma la tendencia observada en el análisis anterior.

Figura 2 Dendograma para los meses de muestreo con capturas de mariposas frugívoras en Arauca. Los recuadros indican diferencias del 90 % entre los grupos formados. 

Diversidad Gammat . Las curvas de acumulación de especies evidenciaron entre 21 y 24 especies usando diferentes estimadores no paramétricos. Para los 24 eventos de muestreo, las 21 especies recolectadas representaban el 97,6 % de las especies calculadas por el estimador Jacknife de segundo orden. Los estimadores no paramétricos de riqueza Chao1 y Chao2 predijeron valores de riqueza de 21,4 y 21,3, respectivamente, lo cual significa que las muestras recolectadas representaban entre el 98 % y el 98,3 % de las especies predichas por ellos. Además, con el estimador Bootstrap se calcularon 23 especies, lo que indica que se obtuvo el 91,2 % de las especies predichas por el estimador. Por último, en el estimador Jacknife de segundo orden se presentó un valor estimado de 23,9, u 87,9 % de las especies esperadas en el área de estudio (Figura 3). Así, independientemente del algoritmo usado para el cálculo del valor esperado para la riqueza de especies, los muestreos reflejaron una buena representatividad de las mariposas frugívoras que habitan la sabana inundable del municipio de Arauca.

Figura 3 Curvas de acumulación de especies y estimadores no paramétricos de riqueza para los muestreos de mariposas frugívoras realizados entre mayo de 2013 y abril de 2015 en el área muestreada 

Este resultado es comparable con el estudio de ^{Urbano, et al. (2014)}, quienes reportaron 32 de especies de Nymphalidae en dos localidades del departamento de Casanare, cuyas características paisajísticas son comparables con los ambientes de sabana inundable y con parámetros abióticos similares, como la temperatura y el régimen unimodal de lluvias, de la Orinoquia. La diferencia de 34,4 % en este resultado es atribuible a la diferencia en el tipo de técnicas usadas en cada uno de los trabajos, pues ^{Urbano, et al. (2014)} usaron dos técnicas complementarias (trampas Van Someren Rydon y red entomológica), en tanto que en este estudio solo se emplearon trampas Van Someren Rydon.

En la región de la Orinoquia se han reportado 158 especies de mariposas diurnas, de las cuales 100 pertenecen a la familia Nymphalidae (^{Andrade, 2002}). En este estudio se registró el 21 % de esa riqueza de especies de la comunidad de Nymphalidae, las cuales pueden considerarse importantes en el ecosistema de sabana inundable característico del área de estudio, siendo un taxón que ocupa una gran diversidad de hábitats con amplios rangos de distribución en el trópico (^{DeVries, et al., 1997}; ^{Chacón & Montero, 2007}). A nivel de subfamilias, los valores de riqueza encontrados para Biblidinae (seis especies) y Nymphalinae (cinco especies) reflejan su alto grado de versatilidad (^{Orozco, et al., 2009}), el cual les permite explotar los recursos de forma generalista, en diferentes estratos vegetales y con variedad de estrategias contra los depredadores (^{Vargas, et al., 2011}).

La riqueza de las especies y la abundancia registraron una estrecha relación (r=0,7985; p<0,0001; n=24). La riqueza de especies promedio por mes fue de 4,12 (± 2,9; rango: 0 - 9 especies), en tanto que la abundancia fue, en promedio, de 9,4 individuos (± 9,5; rango: 0 - 30 individuos) y se concentró en los meses de lluvias (abril - octubre) (^{Minorta-Cely & Rangel, 2014}), cuando se recolectaron 178 especímenes, es decir, el 78 % del total de mariposas capturadas en el estudio (Figura 4). La prueba de t pareada usada para evaluar si existió variación en la riqueza o la abundancia en los dos ciclos de 12 meses documentados, indicó que, globalmente, los dos años fueron similares, pues no se detectaron diferencias significativas (abundancia: U=0,046; p=0,9641; gl=11. riqueza: U=1,0235; p=0,328; gl=11).

Figura 4 Abundancia y riqueza de especies de mariposas frugívoras durante los 24 meses de muestreo. 

Los análisis de correlación de Spearman evidenciaron una tendencia positiva de la precipitación con respecto a la riqueza (r=0,39; p=0,0875; n=24; gl=22) y una relación significativa de la precipitación con la abundancia (r=0,5; p=0,00262; n=24; gl= 22). Este patrón de respuesta de la comunidad de mariposas a la precipitación concuerda con lo reportado en múltiples estudios (^{DeVries, et al., 1997}; ^{Shahabuddin & Terborgh, 1999}; ^{Hilt, et al., 2007}; ^{Luna, et al., 2010}; ^{Hussain, et al., 2011}; ^{Vargas, et al., 2011}; ^{Grøtan, et al., 2012}; ^{Sorto, 2013}; ^{Brito. et al ., 2014}; ^{Kishimoto-Yamada & Itioka, 2015}; ^{Franzen, et al ., 2017}; ^{Habel, et al ., 2018}). El mecanismo que subyace a este patrón es que la disponibilidad del recurso hídrico tiene un efecto en la fenología, induciendo en la vegetación la producción de nuevos brotes de hojas y, posteriormente, de flores y frutos (^{Pollard, 1988}). En el caso de las mariposas, esto implica una mayor oferta de alimento durante la fase larval y, debido al aumento de la cobertura vegetal, una mayor disponibilidad de refugios (^{Grøtan, et al., 2012}; ^{Valtonen, et al., 2013}).

Asimismo, los análisis de correlación indicaron que hubo un efecto negativo en la abundancia y la riqueza de especies asociado con las temperaturas máximas (riqueza: r=-0,62; p=0,0033; abundancia: r=-0,64; p=0,02) y temperaturas promedio (riqueza: r=-0,52; p=0,02; abundancia: r=- 0,6; p=0,005) durante los días y horas de muestreo. A pesar de que muchas especies de mariposas diurnas poseen mecanismos de termorregulación que inciden en sus periodos y actividades diarias de forrajeo, búsqueda de pareja, postura de huevos y reducción del riesgo de depredación (^{Kingsolver, 1985}; ^{Shelly & Ludwig, 1985}; ^{Chai & Srygley, 1990}; ^{Clench, 1966}; ^{Sparks & Yates, 1997}; ^{Bandini, et al., 2010}), las máximas temperaturas en el sitio de estudio pudieron ser excesivas en los días de muestreo (media=33,0 ± 1,8; rango: 30,8 a 37,5°C). En este sentido, son relativamente pocos los estudios hechos sobre la ecología de la termorregulación en mariposas tropicales, pero ^{Fischer, et al., (2010)} y ^{Karl, et al. (2011)} usaron en experimentos de laboratorio una temperatura de 34 °C en los tratamientos con temperaturas elevadas para mariposas tropicales. Las temperaturas altas pueden tener efectos negativos en la riqueza y la abundancia de mariposas, ya que pueden causar estrés fisiológico y ello restringe los periodos de actividad (^{Roy, et al., 2001}), afecta negativamente el sistema inmunitario (^{Karl, et al., 2011}), y reduce la supervivencia y la fecundidad (^{Kingsolver & Watt, 1983}). Además, ^{Vargas, et al., (2011)} plantearon que en los meses de poca pluviosidad la pérdida de follaje en la vegetación ocasiona mayor incidencia de la radiación solar sobre la superficie del suelo, incrementando las temperaturas del sotobosque y disminuyendo la actividad de muchos lepidópteros diurnos.

Los patrones de abundancia de las especies detectados a lo largo del estudio son variados. Los picos de abundancia de algunas de ellas parecen reflejar la existencia de los ciclos de vida multivoltinos en especies como H. feronia y C. pitheas, con registros de abundancias relativamente consistentes a lo largo del año, especialmente, durante los meses en que ocurren las mayores precipitaciones en la sabana inundable de la Orinoquia (Figura 5). Aunque en menor grado, el multivoltinismo también fue evidente en T. laothoe, a pesar de la ausencia de capturas en los meses de sequía, lo que concuerda con lo reportado por ^{Hernández-Mejía, et al., (2008)} en México. El multivoltismo, es decir la aparición de varias generaciones a lo largo del año, se ha relacionado con la sincronización generacional frente a las condiciones ambientales y la disponibilidad de recursos durante los diferentes estadios del clico de vida de las mariposas (^{Wolda, 1988}; ^{Hernández-Mejía, et al., 2008}). ^{Shapiro (1974)} sugirió que el multivoltinismo ocurre en especies con estrategias polífagas generalistas, lo que les permite sobrevivir y estar en la comunidad a lo largo del año, incluso en densidades poblacionales relativamente bajas, como es el caso durante los meses de sequía para especies como H. feronia, y C. pitheas.

Figura 5 Variación en la abundancia de C. phiteas y H. feronia durante los 24 meses de muestreo. Las líneas horizontales representan los meses de sequía. 

Los datos sobre la abundancia también indican que algunas especies como Hermeuptychia sp1 (Figura 6) estuvo ausente en el primer año de muestreo y solo se registró en el segundo, alcanzando la cuarta mayor abundancia (8 %) de todas las especies registradas en el estudio. Ese comportamiento, aparentemente univoltino, podría deberse a lo planteado por ^{Shapiro (1974)} en cuanto a que el univoltinismo está asociado a especies monófagas. Otro factor que puede afectar negativamente las poblaciones de mariposas es que las lluvias tienen efectos sobre la fenología vegetal, y modifican la naturaleza y la concentración de algunos compuestos presentes en las plantas (^{Scott & Epstein, 1987}). Por esta razón, a lo largo del año hay meses que no son aprovechables nutricionalmente por los estadios inmaduros de algunas especies y el desarrollo de sus ciclos de vida responden a estas fluctuaciones (^{Hernández-Mejía, et al., 2008}). Por último, los patrones de abundancia de cada población también podrían reflejar aspectos específicos relacionados con la historia natural de cada especie, los cuales no fueron considerados en la presente investigación.

Figura 6 Abundancias de T. laothoe y Hermeuptychia sp1 en los 24 meses de estudio. Las líneas horizontales representan los meses de sequía. 

Conclusiones

Este trabajo es la primera aproximación a la ecología de las mariposas frugívoras en el ambiente de sabana inundable del norte de la Orinoquia colombiana, y es novedoso también por la escala bianual que documenta. Se determinó que hay relación entre factores abióticos como la temperatura y la precipitación y la abundancia y riqueza de las especies de mariposas frugívoras en una escala temporal relativamente amplia. La respuesta de las mariposas frugívoras a los factores abióticos refleja la capacidad de algunas especies para sobrellevar condiciones ambientales mediante estrategias como la aparición de varias generaciones a lo largo del año (multivoltinismo), lo cual les permite explotar de forma más efectiva los recursos alimenticios disponibles.

Una de las implicaciones de la estrecha relación de la riqueza de especies con la estacionalidad tiene que ver con el diseño de futuros inventarios de la diversidad de las mariposas en la Orinoquia, dado que hacerlo exclusivamente durante la época seca puede subestimar la diversidad local y regional en términos de la riqueza de especies y su abundancia. El presente estudio funciona como un referente para la planeación e implementación de otros similares en esta región del país.