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Introducción
Los páramos, ecosistemas de alta montaña presentes únicamente en la zona neoecuatorial del planeta, son valorados por su gran diversidad biológica, cultural y paisajística. Hoy en día se sabe que son ecosistemas vitales para mantener la estabilidad de los ciclos climáticos e hidrológicos y que mantienen la provisión de servicios ecosistémicos de regulación, soporte y aprovisionamiento para la población (Sarmiento, et al., 2013). En cuanto a su diversidad biológica, en los páramos colombianos se tienen registradas 327 comunidades vegetales, la mayoría de las cuales corresponde a bosques, matorrales, pajonales y frailejones, representadas, por lo general, por las familias Apiaceae, Asteraceae, Brassicaceae, Caryophyllaceae, Ericaceae, Orchideaceae, Poaceae y Scrophulariaceae (Rangel, 2000).
Los Pucciniales son parásitos obligados y constituyen uno de los grupos más numerosos de hongos fitopatógenos, con alrededor de 8.000 especies descritas (McTaggart, et al., 2016) que se han encontrado parasitando una gran diversidad de especies vegetales, entre ellas, cultivos de importancia económica (Salazar & Buriticá, 2008). Sin embargo, son pocos los registros de estos hongos en las zonas de páramo del departamento de Antioquia debido al difícil acceso a estos lugares, por lo que se desconoce una buena parte de la riqueza de este grupo de hongos. El objetivo de este estudio es presentar los nuevos registros de royas que parasitan plantas de las familias Araceae, Bromeliaceae, Dryopteridaceae, Grossulariaceae, Juncaceae, Lamiaceae y Poaceae en páramos del departamento de Antioquia.
Materiales y métodos
Se recolectaron plantas parasitadas por Pucciniales en los páramos más importantes del departamento de Antioquia (Colombia), en una franja altitudinal comprendida entre los 2.800 y los 4.050 m s.n.m. Las áreas de muestreo se localizaban en el páramo de Santa Inés (municipio de Belmira), con una altura máxima de 3.350 m s.n.m., el páramo Serranía de las Baldías (municipio de Bello), con una altura máxima de 3.175 m s.n.m., el páramo de Sonsón (municipio de Sonsón), con una altura máxima 3.350 m s.n.m., y el páramo del Sol (municipio de Urrao), con una altura máxima de 4.050 m s.n.m.
En cada páramo se observaron detalladamente las plantas que presentaban síntomas y signos asociados con las royas; se tomaron muestras de los órganos afectados (flores, hojas, frutos) y los sanos para la identificación botánica. Se registraron los datos correspondientes a la localidad, entre ellos, municipio y vereda, así como las respectivas coordenadas geográficas utilizando un GPS GARMIN Vista® HCx. El material vegetal se procesó en la Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, siguiendo la metodología utilizada por Da Costa, et al. (2013); posteriormente, las muestras se llevaron al congelador por 48 horas para garantizar la eliminación de insectos.
Los materiales botánicos se determinaron en el herbario Gabriel Gutiérrez (MEDEL) y el estudio e identificación de los Pucciniales se hicieron en el Museo Micológico (MMUNM). Con un estereomicroscopio Boeco® se observaron los estados espóricos presentes y, posteriormente, se hicieron micropreparados en lactoglicerina mediante raspados o cortes a mano alzada; a continuación, se midieron las estructuras encontradas con un microscopio Carl Zeiss® Axiostar provisto de una cámara digital Canon® PowerShot G5 acoplada. Con los datos morfológicos se identificaron las diferentes especies de royas mediante las claves taxonómicas y con base en los estudios especializados en Pucciniales (Cummins, 1971; Hennen, et al., 2005; Buriticá, et al., 2014).
Resultados
Entre los materiales botánicos recolectados parasitados por Pucciniales, se encontraron 47 en las familias Araceae (4 muestras), Bromeliaceae (1 muestra), Dryopteridaceae (1 muestra), Grossulariaceae (3 muestras), Juncaceae (3 muestras), Lamiaceae (1 muestra) y Poaceae (34 muestras) y se identificaron 14 especies de royas, entre las que se destacan dos nuevos registros para Colombia, Puccinia pseudoatra y Puccinia pygmaea, y 14 nuevos huéspedes parasitados en el país. Presentamos un listado de las especies de royas encontradas, citadas por la familia botánica en las que fueron recolectadas:
ARACEAE
Uredo anthurii (Hariot) Saccardo, Syll. fung. 11: 229. 1895.
= Caeoma anthurii Hariot, J. Bot. 6: 458. 1895.
= Uredo anthurii Hariot, Encycl. Sci. Les Urédinées, p. 308. 1908. Figura 1a-c
Distribución geográfica: Colombia, República Dominicana, Puerto Rico y Brasil (Hennen, et al., 2005).
Figura 1 a-c. Uredo anthurii. a. Síntomas en haz (izquierda) y síntomas en envés (derecha). b-c. Uredosporas. b. En vista mediana. c. En vista superficial. d-f. Uredo nidularii. d. Vista general de uredinio. e-f. Uredosporas. e. En vista mediana. f. En vista superficial. g-i. Uredo obovata. g. Síntomas en haz (izquierda) y síntomas en envés (derecha). h-i. Uredosporas. h. En vista mediana. i. En vista superficial. j-l. Goplana ribis-andicolae. j. Síntomas en haz (izquierda) y síntomas en envés (derecha). k-l. Uredosporas. k. En vista mediana. l. En vista superficial.
Uredinio tipo Uredo, soros anfígenos, en su mayoría epífilos, solitarios o agrupados, circulares o alargados, de origen subepidermal, asociados con manchas cloróticas, pulverulentos, de color marrón oscuro; uredosporas ovoides a elipsoides de 27-38 x 22-25 µm; pared equinulada de 2,5 µm de grosor uniforme, de color amarillo pálida; poros germinativos no observados. Ciclo de vida: desconocido
Materiales estudiados: Anthurium longegeniculatum Engl.: municipio de Sonsón, vereda Nori, camino Cerro de las Papas, 05°48,545'N y 75°16,210'O, 2.875 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 8 de octubre de 2015, MMUNM-2978. Anthurium sp.: municipio de Belmira, camino a la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,983'N y 75°39,400'O, 2.818 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-2811. Municipio de Sonsón, vereda Nori, camino Cerro de las Papas, 05°48,545'N y 75°16,210'O, 2.875 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 8 de octubre de 2015, MMUNM-2875. Municipio de Urrao, camino a Urrao, páramo del Sol, 06°25,766'N y 76°64,750'O, 3.254 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 24 de julio de 2015, MMUNM-2818.
Observación: en Colombia Uredo anthurii se ha reportado sobre Anthurium flexuosum Kunth (Buriticá, et al., 2014); el huésped A. longegeniculatum es un nuevo registro para el país. Las plantas del género Anthurium son de especial interés, ya que se emplean mucho como ornamentales y la roya U. anthurii puede ser un problema para el cultivo.
BROMELIACEAE
2. Uredo nidularii Hennings, Hedwigia Beiblt. 37: 206. 1898. Figura 1d-f
Uredinio tipo Uredo, soros hipófilos, solitarios, circulares, de origen subepidermal, pulverulentos, descubiertos, de color marrón canela a amarillo; uredosporas elipsoides, globosas, de 22-28 x 15-23 µm; pared equinulada menor de 2,5 µm de grosor, de color amarillo a marrón dorado; poros germinativos no observados.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: Jamaica, América Central, México (Hennen, et al., 2005) y Colombia (Buriticá, et al., 2014).
Materiales estudiados: Guzmania mosquerae (Wittm.) Mez.: municipio de Sonsón, entrada al Cerro Las Palomas, 05°43,551'N y 75°15,051'O, 3.244 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 7 de octubre de 2015, MMUNM-3019.
Observación: En Colombia Uredo nidularii ha sido reportado sobre Bromelia sp., Guzmania musaica (Linden & André) Mez y Tillandsia sp. en los departamentos de Boyacá y Cundinamarca (Buriticá, et al., 2014); el huésped G. mosquerae es un nuevo registro para el país y el primer reporte de esta roya en el departamento de Antioquia. La roya U. nidularii reviste interés, ya que podría constituir un parásito importante en bromelias utilizadas a nivel comercial.
DRYOPTERIDACEAE
3. Uredo obovata (Arthur) Cummins, Mycologia 48(4): 608. 1956.
= Desmella obovataArthur, Mycologia 21: 78. 1929.
= Hyalopsora obovata (Arthur) Cummins, Annales Mycologia 38(2-4): 336. 1940. Figura 1g-i
Uredinio tipo Uredo, soros anfígenos, pequeños, solitarios o agrupados, circulares, descubiertos, pulverulentos, de color amarillo a naranja; uredosporas obovadas, elipsoides, de 20-30 x 15-20 µm; pared con pequeñas equinulas, de menos de 2,5 µm de grosor, de color amarillo pálido a hialino; poros germinativos no observados.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: Jamaica (Arthur, 1929) y Colombia (Buriticá, et al., 2014).
Materiales estudiados: Elaphoglossum cf. glossophyllum Hieron: municipio de Belmira, camino a la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA en dirección a Belmira, 06°36,983'N y 75°39,400'O, 2.818 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 3 de julio de 2015, MMUNM-3020.
Observación: en Colombia se ha reportado a Uredo obovata parasitando a Elaphoglossum andícola (Fée) T. Moore, E. cuspidatum (Willd.) T. Moore y E. leptophyllum (Fée.) T. Moore (Buriticá, et al., 2014); el huésped E. cf. glossophyllum es un nuevo registro para el país.
GROSSULARIACEAE
4. Goplana ribis-andicolae Berndt, Mycologia 91(6): 1045. 1999.
Anamorfo: Uredo ribesii-andicolae Berndt, Mycologia 90: 523. 1998. = Uredo andina Lagerh. In sched., ined [no Uredo andina (Faull) Hirats. f. 1957. Figura1j-l
Uredinio tipo Uredo, soros hipófilos, descubiertos, solitarios o agrupados, circulares; compactos, de color amarillo a naranja; uredosporas globosas a subglobosas, elipsoides, de 22-25 x 17-23 µm; pared equinulada de hasta 2,5 µm de grosor, de color amarillo; poros germinativos no observados.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: Ecuador, Venezuela (Berndt, 1999) y Colombia (Buriticá, et al., 2014).
Materiales estudiados: Ribes ecuadorense Janez: municipio de Urrao, páramo del Sol, Alto del Burro-camino a Urrao, 06°26,918'N y 76°05,156'O, 3.601 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 24 de julio de 2015, MMUNM-2977. Ribes sp.: municipio de Urrao, camino Piedra del Oso-Cerro Campanas, puente largo, 06°27,361'N y 76°05,642'O, 3.627 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 23 de julio de 2015, MMUNM-2837; páramo del Sol, camino Piedra del Oso-Cerro Campanas, puente largo, 06°27,361'N y 76°05,642'=, 3.627 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 23 de julio de 2015, MMUNM-2836.
Observación: en el país solo se contaba con el registro de Goplana ribis-andicolae parasitando a Ribes andicola Jancz. (Buriticá, et al., 2014); el huésped R. ecuadorense es un nuevo registro para Colombia.
Telio no observado, según Berndt (1999), telio hipófilo, subepidermal, esparcido, ceroso; teliosporas de 58-72 x 14-18 µm.
JUNCACEAE
5. Uromyces occultus J.C. Lindquist, Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica 3: 223. 1951. Figura 2a-c
Figura 2 a-c. Uromyces occultus. a. Síntomas en tallos. b-c. Uredosporas. b. En vista mediana. c. En vista superficial. d-f. Puccinia menthae. d. Síntomas en haz (izquierda) y síntomas en envés (derecha). e-f. Uredosporas. e. En vista mediana. f. En vista superficial. g-i. Kweilingia divina. g. Vista general de uredinio. h-i. Uredosporas. h. En vista mediana. i. En vista superficial. j-m. Puccinia brachypodii var. poae-nemoralis. j. Vista general de uredinio. k. Paráfisis. l-m. Uredosporas. l. En vista mediana. m. En vista superficial.
Anamorfo: Uredo macella H. S. Jackson & Holway, Mycologia 18: 150. 1926.
Uredinio tipo Uredo, soros dispuestos alrededor del tallo, solitarios o agrupados, elongados, al madurar descubiertos por la epidermis, de color marrón canela; uredosporas elipsoides a obovoides, de 22-35 x 17-25 µm; pared con equinulas cortas, espaciadas, de hasta 2.5 µm de grosor, de color marrón canela; 2 poros germinativos ecuatoriales, en ocasiones supraecuatoriales.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: Argentina, Brasil, Chile (Hennen, et al., 2005) y Colombia (Buriticá, et al., 2014).
Materiales estudiados: Juncus echinocephalus Baslev.: municipio de Belmira, camino a la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,807'N y 75°39,216'O, 2.817 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 3 de julio de 2015, MMUNM-3024; municipio de Urrao, páramo del Sol, Piedra el Oso, 06°27,389'N y 76°05,298'O, 3.571 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 22 de julio de 2015, MMUNM-2861; páramo del Sol, Alto del Burro-camino a Urrao, 06°26,918'N y 76°05,156'O, 3.661 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 24 de julio de 2015, MMUNM-2862.
Observación: en Colombia se ha reportado Uromyces occultus sobre Juncus densiflorus Kunth en el departamento de Antioquia (Buriticá, et al., 2014); el huésped J. echinocephalus es un nuevo registro para el país.
LAMIACEAE
6. Puccinia menthae Persoon, Synopsis methodica fungorum: 227. 1801.
= Aecidium menthae DeCandolle, Fl. franç., Edn 3 (Paris) 5/6: 95. 1815.
= Puccinia clinopodii DeCandolle, Fl. franç., Edn 3 (Paris) 5/6: 57. 1815.
= Uredo labiatarum DeCandolle, Fl. franç., Edn 3 (Paris) 6: 72. 1815.
= Dicaeoma menthae (Persoon) Gray, Nat. Arr. Brit. Pl. (London) 1: 542. 1821.
= Puccinia labiataram Schltdl., Flora Berolinensis, Pas secunda: Cryptogamia 133. 1824.
= Puccinia labiatarum Schltdl., Fl. berol. (Berlin) 2: 133. 1824.
= Caeoma labiatarum (DeCandolle) Schltdl., Fl. berol. (Berlin) 2: 128. 1824.
= Caeoma menthatum Link, Sp. pl., Edn 4 6(2): 47. 1825.
= Trichobasis labiatarum (DeCandolle) Léveillé, Dict. Univ. Hist. Nat. 12: 785 (19 extr.). 1849.
= Trichobasis clinopodii Cooke, Microscopic fungi: 224. 1865. Anamorfo: Uredo menthae Persoon, Syn. Meth. Fung.1: 220. 1801. Figura 2d-f Uredinio tipo Uredo, soros anfígenos, solitarios o agrupados, circulares, ruptura de la epidermis evidente, sobre manchas cloróticas, pulverulentos, de color amarillo a marrón castaño; uredosporas globosas a subglobosas, elíptico-globosas, de 20-25 x 15-20 µm, de color amarillo pálido a hialino; pared con equinulas pequeñas, menor de 2.5 µm de grosor uniforme, de color amarillo pálido; 2 poros germinativos ecuatoriales a supraecuatoriales. Telio hipófilo, similar al Uredinio, de color marrón oscuro; teliosporas elipsoides, de 2528 x 15-18 µm, células apical y basal redondeadas, poco contraídas en el septo, de color marrón; pared verrugosa, especialmente en la célula superior, de hasta 2,5 µm de grosor, de color marrón castaño a marrón, umbo apical en la célula superior y en la inferior a un lado del septo; pedicelo frágil, cuando está presente, de 12,5 µm de largo, en ocasiones con inserción lateral, de color hialino.
Ciclo de vida: macrocíclico
Distribución geográfica: Argentina (Lindquist, 1982) y Colombia (Umaña, 1978).
Materiales estudiados: Mentha viridis (L.) L.: municipio de Belmira, alrededor de la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,708'N y 75°39,161'O, 2.831 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-2817.
Observación: la roya Puccinia menthae se ha reportada en Colombia sobre Hyptis mutabilis var. spicata (Poit.) Briq., Mentha aquatica L. y Origanum vulgare L. (Buriticá, et al., 2014); el huésped M. viridis es un nuevo registro para Colombia. Esta roya reviste importancia económica y es ampliamente conocida, ya que parasita el orégano y la menta, plantas utilizadas en culinaria.
Espermogonio y ecio no observados, según Arthur (1934), espermogonio, principalmente hipófilo, asociado con los ecios. Ecio, principalmente con soros hipófilos, causando hipertrofias; eciosporas globosas, de 18-30 x 15-23 µm; pared finamente verrugosa de 1.52.5 µm, de color amarillo pálido.
POACEAE
7. Kweilingia divina (Sydow) Buriticá, Rev. Acad. Colombiana Cienc. 22: 330. 1998. Anamorfos: Aecidium thaungii Carvalho, Hennen & Figueiredo, Summa Phytopato. 27(2): 261. 2001.
Physopella inflexa (Ito) Buriticá & Hennen, Rev. Acad. Colombiana Cienc. 19: 56. 1994. = Physopella ignava (Arthur) Buriticá, Rev. Acad. Colombiana Cienc. 20(77): 204. 1996.
= Uredo ignava Arthur, Bull. Torrey Bot. Club 46: 121. 1888.
= Puccinia ignava Arthur, Bot. Gaz. 73(1): 64. 1922. Figura 2g-i Uredinio tipo Physopella, soros anfígenos, en su mayoría hipófilos, elipsoides a ovalados, errumpentes, pulverulentos, de color marrón canela, siguiendo las nervaduras de las hojas; paráfisis curvadas, de 37-50 x 12-23 µm; pared en ocasiones engrosada en el ápice, de 2,5 x 5 µm, de color hialino a amarillo pálido; uredosporas elipsoides a obovoides, de 22-30 x 17-25 µm; pared con equinulas cortas de hasta 2,5 µm de grosor uniforme, de color marrón; poros germinativos 2 ecuatoriales.
Ciclo de vida: macrocíclico
Distribución geográfica: mundial (Hennen, et al., 2005).
Materiales estudiados: Chusquea sp.: municipio de Belmira, páramo de Belmira, camino a la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,983'N y 75°39,400'O, 2.818 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 3 de julio de 2015, MMUNM-2999.
Observación: las royas Puccinia phyllostachydis Kusano y Uredo chusquea Pardo-Cardona han sido reportadas en Colombia sobre el huésped Chusquea sp. (Buriticá, et al., 2014); sin embargo, la roya encontrada concuerda perfectamente con K. divina, roya normalmente encontrada sobre otras bambusáceas presentes en Colombia. El huésped Chusquea sp. es un nuevo registro para la roya K. divina en el país.
Espermogonio, ecio y telio no observados. Según Buriticá (1998), espermogonio grupo VI. Ecio tipo Aecidium. Telio subepidermal, errumpente, pulvinado, coalescente, de 150-200 µm, de color marrón oscuro; teliosporas cuboides u oblongas, de 13-18 x 10-16 µm, en filas verticales de 2 a 6 esporas; pared de 1-1,5 µm a los lados, de 3-12 µm en el ápice, marrón castaña a marrón oscura.
8. Puccinia brachypodii var. poae-nemoralis (G.H. Otth) Cummins & H.C. Greene, Mycologia 58(5): 705. 1966.
=Puccinia poae-nemoralis G.H. Otth, Mitteilungen der Naturforschenden Gesellschaft Bern 1870: 113. 1871. Figura 2j-m
Uredinio tipo Uredo, soros anfígenos, en su mayoría hipófilos, elipsoides, siguiendo las nervaduras de las hojas, causando manchas cloróticas, cubiertos por la epidermis, de color marrón canela; paráfisis numerosas, capitadas, cilíndricas, de 50-75 x 12-15 µm; pared lisa de 2,5-3 µm de grosor lateral, y 2,5-7 µm de grosor apical, de color amarillo pálido a hialino; uredosporas elipsoides, ovoides, de 20-25 x 17-23 µm; pared densamente equinulada menor de 2,5 µm de grosor, de color hialino; poros germinativos 5 a 8 dispersos.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: climas templados y altas altitudes en los trópicos (Hennen, et al., 2005).
Materiales estudiados: Anthoxanthum odoratum L.: municipio de Belmira, camino Belmira, páramo de Belmira, Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, vereda Río Arriba, 06°37,110'N y 75°39,545'O, 2.864 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-2822; alrededor de la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,708'N y 75°39,161'O, 2.831 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-2823; páramo de Belmira, camino a la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,983'N y 75°39,400'O, 2.818 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 3 de julio de 2015, MMUNM-2895. Municipio de Bello, corregimiento de San Félix, páramo Serranía de las Baldías, alrededor de las antenas, 06°19,815'N y 75°3,887'O, 3.173 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Laura Carolina Álvarez, Lina Marcela López, Mauricio Salazar Yepes, 14 de febrero de 2015, MMUNM-2698; páramo Serranía de las Baldías, alrededor de las antenas, 06°19,819'N y 75°38,882'W, 3.181 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Robinson Rivas, 1 de noviembre de 2015, MMUNM-3005. Municipio de Urrao, páramo del Sol, Piedra del Oso, 06°27,389'N y 76°05,298'O, 3.571 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 22 de julio de 2015, MMUNM-2827. Poa infirma Kunth: municipio de Urrao, páramo del Sol, Piedra del Oso, 06°27,389'N y 76°05,298'O, 3.571 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 22 de julio de 2015, MMUNM-2998.
Observación: en Colombia se ha reportado Puccinia brachypodii var. poae-nemoralis parasitando los huéspedes Alopecurus aequalis Sobol., Anthoxanthum odoratum L., Poa annua L., P. pratensis L. y Poidium juergensii (Hack.) Matthei (Buriticá, et al., 2014); el huésped P. infirma es un nuevo registro para Colombia.
Telio no observado, según Cummins (1966), hipófilo, de color negro, cubierto por la epidermis, con paráfisis color marrón; teliosporas variables, mayormente ovoides u oblongas, de (31)35-50(64) x (14)17-23(25) µm; pared de 1-1,5 µm de grosor lateral, (3) 4-6(7) µm de grosor apical, de color marrón castaño; pedicelo de 15 µm de largo o menos, de color marrón.
9. Puccinia coronata Corda, Icones fungorum hucusque cognitorum 1: 6. 1837. (se citan 15 sinónimos ver Cummins, 1971).
Anamorfo: Aecidium rhamni J.F. Gmel., Syst. Nat.: 1472. 1792.
= Aecidium crassum Persoon, Syn. Meth. Fung.1: 208. 1801. Figura 3a-k
Figura 3 a-d. Puccinia coronata. a. Síntomas en haz (izquierda) y síntomas en envés (derecha). b. Uredosporas. c. Vista general del telio. d. Teliosporas. e-g. Puccinia graminis. e. Vista general del uredinio. f-g. Uredosporas. f. En vista mediana. g. En vista superficial. h-j. Puccinia macra. h-i. Uredosporas. h. En vista mediana. i. En vista superficial. j. Teliosporas. k-l. Puccinia pseudoatra. k-l. Uredosporas. k. En vista mediana. l. En vista superficial. m-ñ. Pucciniapygmaea. m. Vista general del Uredinio con paráfisis. n-ñ. Uredosporas. n. En vista mediana. ñ. En vista superficial. o-q. Puccinia recondita. o-p. Uredosporas. o. En vista mediana. p. En vista superficial. q. Vista general del telio. r-t. Puccinia striiformis. r-s. Uredosporas. r. En vista mediana. s. En vista superficial. t. Teliosporas.
Uredinio tipo Uredo, soros hipófilos, alargados, asociados a manchas cloróticas, de color marrón canela, siguiendo las nervaduras de las hojas; paráfisis periferales, pocas; uredosporas elipsoides, de 22-28 x 17-23 µm; pared equinulada de hasta 2,5 µm de grosor uniforme, de color hialino a amarillo pálido; poros germinativos 5-9 dispersos. Telio anfígeno, solitario o agrupado, alargado, dispuesto longitudinalmente, de color negro; teliosporas clavado-oblongas, de 35-48 x 10-15 µm, célula apical aculeada, un poco más estrecha que la basal, poco contraída en el septo; pared lisa de menos de 2,5 µm de grosor lateral, de hasta 2.5 µm de grosor apical, con apéndices en el ápice de 5-13 x 2-5 µm, de color marrón dorado a rojo; pedicelo corto, deciduo, de color amarillo pálido.
Ciclo de vida: macrocíclico
Distribución geográfica: cosmopolita (Hennen, et al., 2005)
Materiales estudiados: Bromus pitensis Kunth: municipio de Belmira, páramo de Belmira, Casa Montañitas-CORANTIOQUIA hacia Belmira, 06°36,807'N y 75°39,216'O, 2.817 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 3 de julio de 2015, MMUNM-3021; Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,708'N y 75°39,161'O, 2.831 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-3022. Holcus lanatus L.: municipio de Belmira, camino a la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, desde el páramo de Belmira, Laguna Sabana, 06°36,896'N y 75°38,976'O, 2.886 m s.n.m. Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 2 de julio de 2015, MMUNM-2824; páramo de Belmira, Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, vereda Río Arriba, 06°37,110'N y 75°39,545'O, 2.813 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-2825; páramo de Belmira, alrededor de la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,708'N y 75°39,161'W, 2.831 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-2859. Municipio de Bello, corregimiento de San Félix, páramo Serranía de las Baldías, alrededor de las antenas, 06°19,815'N y 75°3,887'O, 3.173 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Laura Carolina Álvarez, Lina Marcela López, Mauricio Salazar Yepes, 20 de febrero de 2015, MMUNM-2699.
Observación: el huésped Bromus pitensis es un nuevo registro para Colombia parasitado por Puccinia coronata. Esta roya es ampliamente conocida, ya que parasita el cultivo de la avena a nivel mundial e incide en su rendimiento y calidad; además, también afecta plantas forrajeras de los géneros Festuca y Lolium (Ray grass).
Espermogonio y ecio no observados, Hennen, et al. (2005) reportan el ecio en plantas del género Berchemia, Rhamnus y Elaeagnus en el hemisferio norte; Corda (1837) describe los espermogonios ovalados. Ecio con soros hipófilos, caulinares, cilíndricos o copulados, amarillo o amarillo-purpúreos; eciosporas globosas a globoso poligonales, de 17-25 x 13-20 µm; pared verrugosa de 1-1,5 µm de grosor.
10. Puccinia macra Arthur & Holway, Am. Bot.5: 465. 1918. Figura 3h-j
Uredinio tipo Uredo, soros hipófilos, solitarios o agrupados, longitudinales, siguiendo las nervaduras de las hojas, parcialmente cubiertos por la epidermis, pulverulentos, de color marrón dorado a amarillo; uredosporas elipsoides, de 25-28 x 22-25 µm; pared equinulada de 2,5 µm de grosor, de color amarillo pálido a marrón dorado; poros germinativos 5 a 9 dispersos. Telio con soros hipófilos, solitarios, longitudinales, siguiendo las nervaduras de las hojas, pulvinados, de color marrón a negro; teliosporas clavadas, de 32-38 x 20-25 um, célula apical redondeada, célula basal estrecha, poco o nada contraídas en el septo; pared lisa de hasta 2.5 µm de grosor lateral, 2,5-7,5 µm de grosor apical, de color amarillo dorado a marrón dorado; mesosporas presentes, de 25-28 x 25 µm; pared lisa de menos de 2,5 µm de grosor lateral, hasta de 10 µm de grosor apical, de color marrón pálido a marrón dorado.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: América (Cummnis, 1971).
Materiales estudiados: Paspalum trianae Pilg.: municipio de Belmira, vereda Río Arriba, páramo de Belmira, Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°37,010'N y 75°39,630'O, 2.864 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-3006.
Observación: en Colombia se ha reportado Puccinia macra parasitando a Paspalum candidum (Humb. & Bonpl. ex Flüggé) Kunth, P. paniculatum L. y P. prostratum Scribn. & Merr. (Buriticá, et al., 2014); el huésped P. trianae es un nuevo registro para el país.
11. Puccinia pseudoatra Cummins, Mycologia 34(6): 688. 1942. Figura 3k-l
Uredinio tipo Uredo, soros hipófilos, solitarios o agrupados, de origen subepidermal, pulverulentos, longitudinales siguiendo las nervaduras de las hojas, de color marrón a marrón canela; uredosporas globosas en ocasiones elipsoides, de 25-28 x 22-25 µm; pared finamente verrugosa de 2,5 µm de grosor, de color marrón dorado; poros germinativos 5 a 8 dispersos.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: Argentina, Bolivia, Ecuador, Perú (Cummins, 1971), Brasil (Hennen, et al., 2005) y Colombia.
Materiales estudiados: Paspalum trianae Pilg.: municipio de Urrao, páramo del Sol, camino Piedra del Oso-cerro Campanas, puente largo, 06°27,361'N y 76°05,642'O, 3.627 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 23 de julio de 2015, MMUNM-3007.
Observación: En Colombia se han reportado dos especies de royas parasitando plantas del género Paspalum: Puccinia chaetochloae Arthur y Phakopsora compressa (Arthur & Holway) Buriticá & Hennen (Buriticá, et al., 2014); sin embargo, los caracteres morfológicos encontrados en la muestra estudiada no concuerdan con las descripciones previas de estas especies. La morfología encontrada concuerda con la especie Puccinia pseudoatra, la cual es un nuevo registro para Colombia, y es la primera vez que se reporta P. trianae parasitado por una roya en el país.
Telio no observado; según Cummins (1942) , telio similar al uredinio, de color marrón oscuro, pulvinado; teliosporas de 29-37 x 21-26 µm; pared de 2-3 µm, delgada a los lados, 5 a 8 µm apical, de color marrón castaño, lisa; pedicelo de alrededor de 90 µm de largo, de color hialino, algunas veces delgado y conspicuo.
12. Puccinia pygmaea Erikss, Fungi paras. Scand.: no. 449. 1895.
= Dicaeoma pygmaeum (Erikss) Arthur & Fromme, North American Flora 7(4-5): 311. 1920.
= Pleomerispygmaea (Erikss) Sydow, Annales Mycologici 19(3-4): 171. 1921. Figura 3m-ñ
Uredinio tipo Uredo, soros hipófilos, solitarios o agrupados, pequeños, circulares y ovalados, de origen subepidermal, cubiertos por la epidermis, pulverulentos, longitudinales, siguiendo las nervaduras de las hojas, de color amarillo a marrón dorado; paráfisis abundantes, capitadas, de 37-68 x 12-23 µm; pared lisa de menos de 2,5 µm de grosor, de color hialino; uredosporas globosas, elipsoides, de 20-25 µm de diámetro; pared equinulada de hasta 2,5 µm de grosor, de color amarillo a marrón dorado; poros germinativos 5 a 9 dispersos.
Ciclo de vida: macrocíclico
Distribución geográfica: zonas altas (Cummins, 1971) y Colombia.
Materiales estudiados: Agrostis sp.: municipio de Belmira, páramo de Belmira, alrededores de la laguna Sabana, 06°37,312'N y 75°38,716'O, 3.128 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 3 de julio de 2015, MMUNM-3004. Calamagrostis effusa (Kunth) Steud.: municipio de Urrao, camino Piedra del Oso, Cerro Campanas, puente largo, 06°27,361'N y 76°05,642'O, 3.627 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 23 de julio de 2015, MMUNM-3018.
Observación: en Colombia se han reportado sobre el género Calamagrostis las royas Puccinia coronata, P. graminis y P. striiformis y en el género Agrostis, las royas Physopella agrostidis, P. coronata y P. graminis (Buriticá, et al., 2014); sin embargo, las descripciones previas de estas especies no concuerdan con lo observado en las muestras estudiadas, ya que presentan gran cantidad de paráfisis capitadas, mezcladas en el soro y uredosporas de un diámetro, ornamentación y número de poros germinativos similar a lo descrito en Puccinia pygmaea, constituyéndose en un nuevo registro para el país; asimismo, se reporta por primera vez el huésped C. effusa parasitado por roya.
Espermogonio, ecio y telio no observados; según Arthur (1934), el espermogonio y el ecio ocurren sobre plantas de la familia Berberidaceae; espermogonio epífilo, agrupado. Ecio hipófilo, agrupado, cupulado; eciosporas globosas o elipsoides, de 19-24 x 16-21 µm; pared finamente verrugosa de 1,5 µm de grosor, de color hialino. Telio hipófilo, compacto, cubierto por la epidermis; teliosporas clavadas o cilíndricas, de 29-51 x 12-21 µm, truncadas en el ápice y un poco contraídas en el septo; pared de 3-5 µm de grosor en el ápice y 1 µm de grosor lateral, de color marrón castaño; pedicelo corto, de color marrón castaño oscuro.
13. Puccinia recondita Roberge ex Desmazieres, Bull. Soc. Bot. Francia 4: 798. 1857. (Se citan más de 66 sinónimos ver Cummins, 1971).
Anamorfos: Aecidium clematidis DeCandolle. Fl. France. 2: 243. 1805. Uredo rubigo-vera DC. Fl. France. 5: 83. 1815. Figura 3o-q
Uredinio tipo Uredo, soros anfígenos, en su mayoría hipófilos, alargados, siguiendo las nervaduras de las hojas, de origen subepidermal, causando manchas cloróticas, pulverulentos, de color marrón dorado; uredosporas elipsoides, obovoides, de 25-33 x 20-25 µm; pared equinulada de 2,5 µm de grosor, de color marrón dorado; poros germinativos 5 a 9 dispersos. Telio igual al uredinio, de color marrón a negro; paráfisis pocas, de color marrón dorado; teliosporas oblongas, clavadas, de 42-53 x 10-13 µm; pared lisa de menos de 2,5 µm de grosor lateral y 2,5-5 µm de grosor apical, de color marrón en la célula apical y en la basal de color amarillo pálido a hialino; pedicelo caduco, de color marrón pálido.
Ciclo de vida: macrocíclico
Distribución geográfica: mundial (Hennen, et al., 2005).
Materiales estudiados: Bromuspitensis Kunth: municipio de Urrao, páramo del Sol, Alto del Burro-camino a Urrao, 06°26,918'N y 76°05,156'O, 3.361 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 24 de julio de 2015, MMUNM-3023. Calamagrostis bogotensis (Pilg.) Pilg.: municipio de Urrao, páramo del Sol, Piedra del Oso, 06°27,389'N y 76°05,298'O, 3.571 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 22 de julio de 2015, MMUNM-3017; páramo del Sol, Piedra del Oso, 06°27,389'N y 76°05,298'W, 3.571 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 22 de julio de 2015, MMUNM-3016. Calamagrostis sp.: municipio de Urrao, páramo del Sol, Piedra del Oso, 06°27,389'N y 76°05,298'O, 3.571 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 22 de julio de 2015, MMUNM-3011; camino Cerro Campanas-Pico de Águila, 06°27,685'N y 75°05,992'O, 3.763 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 23 de julio de 2015, MMUNM-3013.
Observación: en Colombia se ha reportado Puccinia recondita parasitando a Bromus unioloides Kunth, Secale cereale L. y Triticum aestivum L. (Buriticá, et al., 2014); los huéspedes B. pitensis y C. bogotensis son nuevos registros para el país. Esta roya es conocida a nivel mundial por causar grandes pérdidas en la producción y rendimiento de la avena y el trigo.
Espermogonio y ecio no observados; según Hennen, et al. (2005) se pueden encontrar parasitando plantas de las familias Balsaminaceae, Boraginaceae, Hydrophyllaceae y Ranunculaceae; según Lindquist (1982), en hojas y peciolos provocado engrasamiento de estos últimos. Espermogonios globosos, subepidermales, con perífisis salientes, de 130-150 x 100-200 µm. Ecio con soros epífilos y peciolares, cupulados, de 300-350 µm de diámetro, células peridiales poliédricas, membrana interna verrugosa, externa lisa; eciosporas globosas a elipsoides, de 18-25 x 16-18 µm; pared verrugosa de 1-2 µm de grosor, de color hialino.
14. Puccinia striiformis Westend, Bull. Acad. R. Sci. Belg., Cl. Sci. 21(2): 235. 1854. (se citan 5 sinónimos ver Cummins, 1971).
Anamorfo: Uredo glumarum J.K. Schmidt, Allgem. Oekon-Tech. Fl. 1: 27. 1827. Figura 3r-t
Uredinio tipo Uredo, soros hipófilos, solitarios o agrupados, longitudinales, siguiendo las nervaduras de las hojas, errumpentes, de color marrón a marrón castaño; paráfisis periferales; uredosporas elipsoides, globosas, oblongas, de 20-30 x 15-20 µm; pared equinulada de menos de 2,5 µm de grosor, de color hialino a amarillo pálido; poros germinativos 5 a 9 dispersos. Telio hipófilo, solitario o agrupado, pulvinado, longitudinal, siguiendo las nervaduras de las hojas, de color marrón a negro; paráfisis pocas; teliosporas oblongas a clavadas, de 32-45 x 12-18 µm, célula apical truncada, poco contraída en el septo; pared lisa de menos de 2,5 um de grosor lateral y 2,5-5 µm de grosor apical, de color marrón castaño a marrón dorado.
Ciclo de vida: desconocido
Distribución geográfica: en climas fríos alrededor del mundo (Hennen, et al., 2005).
Materiales estudiados: Calamagrostis effusa (Kunth) Steud.: municipio de Urrao, páramo del Sol, Piedra del Oso, 06°27,389'N y 76°05,298'O, 3.571 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 22 de julio de 2015, MMUNM-3009. Calamagrostis cf. viridiflavescens (Poir.) Steud.: municipio de Belmira, páramo de Belmira, alrededores de la laguna Sabana, 06°37,312'N y 75°38,716'O, 3.128 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 2 de julio de 2015, MMUNM-3014; páramo de Belmira, camino a la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA hacia Belmira, 06°36,807'N y 75°39,216'O, 2.817 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 3 de julio de 2015, MMUNM-3015. Calamagrostis sp.: municipio de Belmira, páramo de Belmira, alrededores de la Casa Montañitas-CORANTIOQUIA, 06°36,708'N y 75°39,161'O, 2.831 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 1 de julio de 2015, MMUNM-3008. Municipio de Urrao, páramo del Sol, camino Piedra del Oso-Cerro Campanas, puente largo, 06°27,361'N y 76°05,642'O, 3.627 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 23 de julio de 2015, MMUNM-3010; páramo del Sol, camino Cerro-Campanas Pico de Águila, 06°27,685'N y 75°05,992'O, 3.763 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Mauricio Salazar Yepes, 23 de julio de 2015, MMUNM-3012. Holcus lanatus L.: municipio de Bello, páramo Serranía de las Baldías, alrededor de las antenas, 06°19,819'N y 75°38,882'OW, 3.181 m s.n.m., Katherin Maritza Vanegas Berrouet, Robinson Rivas, 1 de noviembre de 2015, MMUNM-2860.
Observación: en Colombia se ha registrado la roya Puccinia striiformis parasitando los huéspedes Calamagrostis pittieri Hack., Dactylis glomerata L., Hordeum vulgare L. y Triticum aestivum L. (Buriticá, et al., 2014); los huéspedes H. lanatus, C. effusa y C. viridiflavescens son nuevos registros para el país. La roya P. striiformis es conocida a nivel mundial por parasitar plantas de importancia económica como la cebada y el trigo, causando pérdidas en su rendimiento.
Discusión
Se identificaron 14 especies de royas que incluyen dos nuevos registros para la biota de Pucciniales de Colombia (Puccinia pseudoatra y Puccinia pygmaea), recolectadas sobre la familia Poaceae, para un total de 57 especies de royas reportadas sobre este importante grupo de plantas, lo que la convierte en segunda familia botánica con mayor número de registros de Pucciniales en Colombia. Entre los 14 nuevos huéspedes parasitados: A. longegeniculatum, B. pitensis, C. effusa, C. viridiflavescens, C. bogotensis, Chusquea sp., E. cf. glossophyllum, G. mosquerae, H. lanatus, J. echinocephalus, M. viridis, P. trianae, P. infirma y R. ecuadorense, se destaca el huésped B. pitensis, el cual se encontró parasitado por dos royas de importancia económica, P. coronata y P. recondita; este registro, unido a la presencia de royas como K. divina, P. menthae, P. striiformis y U. anthurii, revelan que los páramos son refugios fitosanitarios de royas de importancia en la agricultura.
Conclusiones
A pesar de que las recolecciones en los páramos son de exploración limitada debido a las dificultades de acceso y a las condiciones climáticas, entre otros, los ejemplares parasitados por royas constituyen en su mayoría una novedad para los páramos del país que, a pesar de haber sido ampliamente estudiados en cuanto a su diversidad biológica, todavía no lo son en cuanto a los Pucciniales presentes en el departamento de Antioquia.
