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Introducción
Los hongos ingoldianos poseen características evolutivas convergentes adaptadas a la vida acuática; una de las más destacadas es su capacidad de generar esporas dentro del agua, las cuales se producen en la fase asexual del ciclo de vida del hongo mediante el desarrollo de diásporas mitóticas conocidas como conidias (Reynolds, 1993; Kendrick, 1991; Webster, 1959; Webster & Davey, 1984). Su identificación se basa en su morfología sigmoide, tetraradiada, filiforme, fusiforme, enrollada y esférica. Presentan tres o más brazos desde la parte central, los cuales se alargan en diferentes direcciones; además, cada grupo posee un tipo de conidia con una morfología distintiva (Ingold, 1975).
Los hifomicetos acuáticos habitan en zonas templadas y tropicales y se han descrito cerca de 335 especies (Roldán & Honrubia,1988; Roldán, et al., 1987; Barlocher, 1992; Goh & Hyde, 1996; Harrington, 1997; Czeczuga & Orlowska, 1999; Gonczol, et al., 1999; Prokhorov & Bodyagin, 2007a, 2007b; Shearer, et al, 2007; Duarte, et al., 2015; Fernández & Smits, 2015). Sin embargo, los registros de hifomicetos en los trópicos son pocos debido a la falta de estudios, fallas en los métodos de muestreo, a las condiciones fisicoquímicas inapropiadas en las corrientes de agua y la competencia con otros microorganismos por el sustrato vegetal (Graça, et al., 2016). Se conoce que la diversidad y la abundancia de los hifomicetos varía según el hábitat o bioma y se ha documentado que en los sistemas tropicales y subtropicales su diversidad es menor en comparación con los sistemas de temperatura templada (Shearer, et al., 2007; Graça, et al., 2016; Fernández, et al., 2010).
Un atributo de importancia ecológica de estos hongos es su capacidad para colonizar la madera y las hojas en los ríos, hecho que los convierte en pioneros en el proceso de descomposición del material vegetal inmerso en el agua, sustrato donde, posteriormente, se presenta una sucesión progresiva que se evidencia en el incremento del número de especies con el paso del tiempo (Zhou & Hyde, 2002; Sanders & Anderson, 1979; Roldán, et al., 1989). Se ha documentado que el proceso de descomposición ocurre en tres etapas: lixiviación, condicionamiento y fragmentación (Gimenes, et al., 2010). La etapa de condicionamiento es de gran importancia, pues representa la colonización del material vegetal por microorganismos - especialmente hongos ingoldianos - que descomponen sustratos sumergidos produciendo enzimas con actividad celulolítica, lignolítica, pectinolítica y proteolítica mediante la cual degradan polímeros de células vegetales como la celulosa, la hemicelulosa y las pectinas, entre otras (Chamier, 1985; Abdel-Raheem & Ali, 2004). Estos mecanismos favorecen el ciclo de los nutrientes que posteriormente ingresan en las redes tróficas al ser adquiridos por parte de los productores primarios (Rosique, et al., 2018).
En muchos ríos tropicales de orden bajo la vegetación ribereña generalmente se encuentra bien conservada, lo cual genera un aporte importante de material vegetal a estos sistemas, en especial durante el periodo de sequía cuando se incrementa la senescencia de las hojas con lo que aumenta el aporte de material vegetal al río (Fontalvo & Tamaris-Turizo, 2018; Fernández & Smits, 2016; Collantes, et al., 2014; Roldán, et al., 1988). Por lo tanto, el estudio de los organismos que protagonizan esta actividad es de vital importancia para obtener información de base sobre su diversidad y el papel que tienen en los ríos tropicales del norte de Colombia.
Los estudios sobre la diversidad de hongos ingoldianos en Colombia son escasos. Durante los últimos diez años se han registrado 34 especies distribuidas en tres zonas del país: en el Caribe se han reportado cinco especies asociadas con la hojarasca presente en la parte baja del río Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta (Luna, 2009); en la región amazónica, se encontraron seis especies en muestras de espumas del río Hacha en Florencia, Caquetá (Ruíz & Peláez, 2013), y en el noreste del país, en Floridablanca, Santander, se han registrado 23 especies en muestras de espuma (Narváez, et al., 2016).
Dada la importancia de este grupo de hongos acuáticos en los procesos de descomposición en los ecosistemas lóticos y la escasa información que se tiene de ellos en el norte de Colombia, el presente trabajo tuvo como objetivo determinar las especies de hifomicetos acuáticos de la parte media del río Gaira en la Sierra Nevada de Santa Marta.
Materiales y métodos
Area de estudio
El muestreo se hizo en la parte media del río Gaira (sector nororiental de la Sierra Nevada de Santa Marta), en una zona conocida como Pozo Azul, localizada entre los 11° 08' 14,5" N y los 74° 06' 16,5" O, a una altitud de 750 m; la temperatura promedio del sitio es de 20,5 °C y la precipitación promedio anual de 2.491 mm (Tamaris-Turizo, et al., 2013). La vegetación ribereña se encuentra bien conservada y entre las especies de plantas más representativas están Ficus tonduzii, Clusia multiflora y Zygia longifolia (Gutiérrez, et al., 2010). El cauce presenta zonas de corriente rápida y remansos, con predominio de rápidos. Cerca del sitio de muestreo se desarrollan actividades no intensivas de agricultura y aguas abajo del tramo estudiado se encuentra un reconocido balneario.
Toma de muestras
El muestreo se realizó en junio del 2018 durante el inicio de la temporada de lluvias en la zona. En los puntos de recolección de las muestras se midieron algunos parámetros fisicoquímicos del agua: pH (6,16), oxígeno disuelto (5,50 mg/L) y temperatura (18,4 °C). Se tomaron 20 hojas de cada especie (F tonduzii, Z. longifolia y C. multiflora) que no exhibieran un estado evidente de descomposición de la hojarasca sumergida en el río en zonas de rápidos y remansos. Las muestras de hojarasca se guardaron en bolsas plásticas con cierre hermético y se depositaron en una nevera con hielo.
En el tramo se detectaron zonas en las cuales se formaba espuma entre las rocas y puntos turbulencia del agua debido a pequeñas cascadas (Narváez, et al., 2016). En estos sitios se tomaron manualmente cerca de 150 mL de espuma empleando frascos estériles de 250 mL (cinco frascos para diferentes puntos de muestreo en la misma zona) (Figura 1). Las muestras se preservaron con etanol al 96 % y se mantuvieron refrigeradas (Descals, 2005; Narváez, et al., 2016; Guerrero & Urdiales, 2016) hasta su traslado al laboratorio de la Universidad del Magdalena para su posterior análisis.
Preparación de muestras e identificación de hifomicetos
Se raspó la superficie de cada hoja con un cepillo de dientes previamente esterilizado; el producto del raspado se enjuagó con agua destilada sobre una caja de Petri. Terminado el lavado, se dispusieron las preparaciones microscópicas semipermanentes utilizando láminas portaobjetos sobre las que se depositaron entre 2 y 3 gotas por lámina, que se dejaron secar al aire. Luego, las preparaciones se trataron de manera separada con hidróxido de potasio (KOH) al 5 % y solución de azul de lactofenol al 1 % para determinar las conidias dematiáceas, y fucsina al 1 % para las hialinas (Smits, et al., 2007). Las muestras de espuma se mezclaron manualmente y se les aplicó el mismo procedimiento para la tinción, es decir, se tomaron entre 2 y 3 gotas de espuma diluida por lámina (Ulloa & Hanlin, 2006; Amilcar, et al., 2015; Guerrero & Urdiales, 2016; Fiuza & Gusmão, 2013). Los conidias se observaron en un microscopio Carl Zeiss™ Primo Star™ con 20 X y 40 X. La identificación se hizo mediante la comparación de la morfología de las conidias utilizando las claves de Ingold (1942, 1975), Von Arx (1981), Santos-Flores & Betancourt-López (1997) y Gulis, et al. (2005). Además, se consultaron las bases de datos del National Center for Biotechnology Information - NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/), de MYCOBANK (http://www.mycobank.org/) y el INDEX FUNGORUM (http://www.indexfungorum.org/names/names.asp) para confirmar los nombres de las especies y las sinonimias.
Resultados
Se determinaron los géneros de hifomicetos acuáticos Campylospora, Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Helicomyces, Clavatospora, Alatospora, Flabellospora y Heliscus asociados con la espuma y la hojarasca presentes en la parte media del río Gaira (Tabla 1) y se identificaron cuatro especies: Diplocladiella scalaroides, Heliscus submersus, Alatospora acuminata y Flabellospora crassa.
Tabla 1 Clasificación taxonómica de hifomicetos acuáticos asociados con la espuma y la hojarasca en el río Gaira
Clasificación taxonómica según Lumbsch & Huhndorf (2007) y Wijayawardene, et al. (2018)
Todas los conidias se registraron en las muestras de espuma, en tanto que en las muestras de hojarasca solo se encontraron los géneros Alatospora y Campylospora, específicamente en muestras foliares de F. tonduzii (Tabla 2). En las muestras de Z. longifolia y C. multiflora no se encontraron hifomicetos (Tabla 2).
Discusión
La riqueza taxonómica de hifomicetos observada en el presente estudio representa un incremento de ocho géneros nuevos en el departamento del Magdalena (Luna, 2009). Al comparar estos hallazgos con los estudios de Mathuriau & Chauvet (2002) en la región andina, de Luna-Fontalvo (2009) en Santa Marta (parte baja del río Gaira) y de Narváez-Parra, et al. (2016) en Floridablanca, Santander, se pudo establecer que siete de los géneros son nuevos registros para el norte de Colombia: Actinospora, Alatospora, Diplocladiella, Flabellospora, Heliscus, Lemonniera y Triscelophorus, y de estos, Actinospora y Diplocladiella son nuevos registros para Colombia (Tabla 3).
En un estudio anual de evaluación de los hifomicetos de espuma en el río Chirgua en Venezuela, Fernández, et al. (2009) encontraron 44 especies distribuidas en varios géneros, de los cuales ocho coincidieron con los encontrados en este estudio, en tanto que dos fueron propios del río Gaira (Actinospora y Lemonniera). Por otro lado, en Panamá, Barlocher, et al. (2010) registraron 34 especies de hifomicetos, de los cuales, los géneros Diplocladiella, Actinospora y Helycomyces, estuvieron presentes en el río Gaira y no en Panamá. A pesar de que los ríos de Venezuela y Panamá poseen condiciones ambientales similares a las del río Gaira, se evidenciaron especies exclusivas de este río de la Sierra Nevada de Santa Marta.
En el Parque Nacional Cajas, de la provincia del Azuay, Ecuador, Guerrero & Urdiales (2019) identificaron 95 especies en tres microcuencas. Dicho estudio difiere de este en cuanto a las condiciones ambientales, pues la temperatura de su área de estudio fluctúa entre los 4 °C y los 14°C, a una altura de más de 3.000 m, en tanto que el área del presente estudio se localiza a los 750 m con una temperatura de 20,5 °C. Sin embargo, al comparar los dos estudios, se evidenció que la mayoría de los géneros registrados en este también se encontraron en Ecuador, con excepción de Actinospora, lo que permite deducir que estas especies de hongos están presentes en casi todas las regiones tropicales.
En Cuba, Delgado-Rodríguez & Mena-Portales (2004) recolectaron muestras en el río San Juan y otras localidades de la Reserva de la Biosfera Sierra del Rosario, en las cuales identificaron 33 especies de hifomicetos aero-acuáticos y seis ingoldianos en restos vegetales sumergidos y hojarasca de ambiente terrestre; cuatro de los géneros (Diplocladiella, Triscelophorus, Diplocladiella, Campylospora) también se encontraron en nuestro estudio.
En Serra da Jibóia, Brasil, Barbosa, et al. (2013) estudiaron los hifomicetos en ríos con temperaturas similares a las del presente estudio e identificaron 151 taxones en los cuales 136 de las especies correspondieron a hongos mitospóricos y 15 a ascomicetos meiospóricos; entre los hongos mitospóricos, 134 especies correspondían a hifomicetos, en tanto que el presente estudio solo Helicomycetes coincidió con sus resultados, lo que evidencia que la coincidencia en las condiciones de temperatura y altitud no basta y que, al parecer, la distribución geográfica tiene un papel muy importante en la composición de las comunidades en determinado lugar.
Goh & Hyde (1996) han planteado que la eficiencia de la espuma al atrapar conidias puede estar relacionada con sus formas geométricas: las conidias tetrarradiadas son atrapadas más fácilmente que las conidias sigmoides y ovoides debido a que su forma favorece la flotabilidad y aumenta el área de contacto con la estructura de la espuma; en cuanto a las conidias con formas ovoides, esta afirmación se evidenció en el presente estudio, toda vez que la mayoría de conidias eran tetrarradiadas y correspondían a los géneros Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Helicomyces, Clavatospora, Flabellospora y Heliscus.
Luna (2009) realizó un estudio local en la parte baja del río Gaira, en el sector de Puerto Mosquito, Santa Marta, donde, por primera vez, se registraron cinco especies de hifomicetos acuáticos para la zona norte de Colombia y solo tres géneros coincidieron con los encontradas en el presente trabajo: Clavatospora, Campylospora y Helicomyces, lo que refleja una variación en la composición de los géneros, pues aquí se reportan diez géneros para la parte media del río Gaira; además, los dos estudios difieren en las condiciones ambientales dado que uno se hizo en la aparte media y el otro en la parte baja del mismo río.
Conclusiones
Los muestreos evidenciaron que en la parte media del río Gaira se presenta una importante riqueza taxonómica de hifomicetos acuáticos, lo cual permitió ampliar el número de registros de géneros en esta zona del país. En cuanto a los sustratos muestreados (hojarasca y espuma), en los dos se encontraron conidias, aunque más en la espuma de río, aspecto que debería explorarse en futuras investigaciones. Se requieren nuevos estudios para ampliar el conocimiento sobre la diversidad de microrganismos acuáticos, entre ellos los hifomicetos, en sistemas fluviales y su relación con los procesos de descomposición de la materia orgánica.
