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Introducción
Los cítricos constituyen el cultivo frutal de mayor producción en el mundo (Agusti, et al., 2014). Los principales países productores de lima Tahití son México y Brasil y los mayores consumidores son la Unión Europea, México y Estados Unidos (Valenciano, et al., 2015). En Colombia sobresalen los departamentos de la costa Atlántica, Tolima y el Meta por su potencial de producción debido al régimen pluviométrico que no exige el uso de riego para lograr buenos rendimientos (Orduz, et al., 2009). En el Meta la producción se ha concentrado en pocos municipios del piedemonte llanero, y en los últimos años se ha convertido en un importante productor, con 5 % de la producción total del país, con lo que abastece el mercado local y parte de la gran demanda del mercado de Bogotá (Orduz, et al., 2009).
A pesar de los aspectos favorables para el desarrollo citrícola rentable en el Meta, hay características inherentes del trópico, como la alta precipitación y las temperaturas constantes durante todo el año, que favorecen el ataque continuo de fitopatógenos, factor este que limita la obtención de frutas de buena calidad y es uno de los principales aspectos que deben considerarse en la proyección de una citricultura altamente rentable y competitiva.
El hongo Colletotrichum spp., agente causal de la antracnosis, es un patógeno limitante que ocasiona reducciones del 80 % en la producción de cítricos, pues causa la caída de los frutos en desarrollo infectados (Silva, et al., 2014a). La especie C. acutatum ya fue reportada como el agente causal de la antracnosis de la lima ácida Tahití en Villavicencio, Meta (Sanabria, et al., 2010).
En los cítricos, C. acutatum produce lesiones de color naranja-café en los pétalos tanto de los botones florales como de las flores abiertas, lo que da lugar a la abscisión de frutos en desarrollo y la retención del pedúnculo y los cálices, conocidos también como cálices persistentes, que son el reflejo de los frutos perdidos a causa de la enfermedad (Peres, et al., 2008). El patógeno llega a ocasionar la caída del 100 % de los frutos cuando las condiciones ambientales son favorables (Ciampi, et al., 2013). La frecuencia y la cantidad de las precipitaciones determinan las pérdidas causadas por la antracnosis (Soares, et al., 2015).
A medida que cambian los factores climáticos, el riesgo de la enfermedad también, lo que implica que las estrategias de manejo deben actualizarse dependiendo de las condiciones climáticas (Hernández, et al., 2014). Las épocas con largos periodos de lluvias durante la etapa de la floración favorecen la enfermedad al acortar su ciclo y proporcionan grandes cantidades de inóculo (Kupper, et al., 2012). Uno de los retos en el manejo de la antracnosis es determinar el momento ideal para aplicar fungicidas, de manera que el tipo y la frecuencia de la aplicación de las estrategias de control y las zonas de riesgo están determinadas por las condiciones climáticas (Garrett, et al., 2015; Soares, et al., 2015).
Dada la importancia de los cítricos a nivel regional y la influencia de las condiciones climáticas en el desarrollo de la enfermedad, el objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de la precipitación, la humedad relativa y la temperatura media en el desarrollo de la antracnosis en plantas de lima ácida Tahiti injertadas sobre seis patrones: Citrumelo, Sunky x English, Carrizo, Volkameriano, Kryder y Cleopatra bajo las condiciones climáticas del piedemonte llanero.
Materiales y métodos
Localización
El experimento se hizo en un lote del Centro de Investigación La Libertad de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria, AGROSAVIA, ubicado en Villavicencio (Meta), en un suelo caolinítico clasificado como Typic Hapludox (Instituo Geográfico Agustín Codazzi - IGAC, 2004), de terraza alta en el piedemonte llanero, a 4°03'20'' de latitud Norte y 73°28'40'' de longitud Oeste, a una altitud de 334 m s.n.m., con una precipitación media anual de 2.900 mm, temperatura media anual de 27 °C y humedad relativa entre 80 y 95 %. La distribución de la precipitación es monomodal, con un periodo de lluvias que inicia en el mes de marzo y termina en noviembre, y un período seco entre noviembre y marzo.
Descripción del ensayo
Se evaluaron plantas de seis años después de trasplantadas en seis patrones utilizados en cítricos: Citrumelo Swingle o CPB 44-75 (Poncirus trifoliata (L.) Raf. x Citrus paradisi Macf.), Kryder 15-3 (Poncirus trifoliata (L.) Raf.), Citrange Carrizo (Citrus sinensis Osb. x Poncirus trifoliata (L.) Raf.) y Sunki x English (Citrus sunki hort ex. Tanaka x Poncirus trifoliata (L.) Raf.), mandarina Cleopatra (Citrus reshni hort. ex Tanaka) y el limón Volkameriana (Citrus volkameriana Ten. y Pasq). Se utilizó un diseño experimental de bloques completos al azar (BCA) con cuatro repeticiones y seis plantas por unidad experimental. Las plantas evaluadas no recibieron tratamiento con fungicidas de síntesis química durante las etapas previas ni en la evaluación. Antes de iniciar el experimento el lote recibió tratamientos de correctivos y fertilización siguiendo las recomendaciones de Orduz & Baquero (2003) para el piedemonte llanero. El experimento comenzó al inicio de las lluvias en abril del 2009.
Variables evaluadas
Durante las tres floraciones ocurridas en octubre del 2015 y marzo y abril del 2016, se hicieron registros diarios de precipitación, humedad relativa y temperatura media de la estación meteorológica del IDEAM ubicada en el centro de investigación La Libertad de AGROSAVIA, ubicada a 500 m del sitio de experimento. Para la variable precipitación, se tuvo en cuenta el registro de lluvia acumulada el día anterior y el día después a la evaluación de la enfermedad en campo.
En cada floración se obtuvo el porcentaje de incidencia seleccionando al azar dos ramas por planta en cada patrón y en cada bloque. La incidencia correspondió al número de flores enfermas con relación al total de flores por rama. En la selección de las ramas se tuvo en cuenta que fueran vigorosas y suficientemente maduras y con una proporción adecuada entre el número de hojas y el número de brotes florales. Una vez iniciada la floración se registraron diariamente los datos relativos a la enfermedad. El porcentaje de cálices persistentes se determinó al final de la floración con base en el número de botones florales iniciales y la caída fisiológica de las flores.
Análisis de los datos
El modelo de análisis de los datos para las variables de incidencia consistió en parcelas divididas arregladas en bloques (tres meses, cada uno correspondiente a una floración); la parcela principal correspondió a los patrones (6 patrones) y la subparcela fue el tiempo de evolución de la enfermedad en días (4 días). En cuanto a la variable de cálices persistentes, se utilizó el tiempo a manera de bloques, en tanto que el error fue la interacción del patrón con el tiempo. Se aplicaron las transformaciones Box-Cox; para la incidencia se aplicó la función log(Incidencia + 1). Los datos del porcentaje de cálices se transformaron mediante la función log(Calices+1). Posteriormente, todos los datos se sometieron a análisis de varianza y pruebas de Tukey utilizando el programa estadístico R.
Resultados y discusión
Durante los tres periodos de floración de la lima acida Tahití ocurridos en octubre de 2015 y marzo y abril de 2016 se registraron lesiones necróticas en pétalos y la caída prematura tanto de flores como de frutos (Figura 1). El incremento significativo diario de la incidencia de la antracnosis durante las floraciones (Tabla 1) confirmó la naturaleza de C. acutatum, patógeno que en los tejidos jóvenes y sensibles causa un ciclo epidémico rápido con niveles de enfermedad que se incrementan aceleradamente en el hospedante (Waller, 1992), lo que la cataloga como una enfermedad de progreso explosivo (Soares, et al., 2015) que, en presencia de precipitaciones y de humedades relativas altas, causa considerables pérdidas económicas por el elevado porcentaje de cálices persistentes al final de cada floración (Figura 1).
Figura 1 Síntomas característicos de la antracnosis (Colletotrichum acutatum) en lima acida Tahití. a. Lesiones necróticas en botones florales. b. Lesiones necróticas en flores. c. Cálices persistentes y frutos en desarrollo perdidos por causa de la necrosis. Fotografías: Ángela M. Mogollón-Ortíz
Tabla 1 Porcentajes de incidencia de la antracnosis (Colletotrichum acutatum) en lima Tahití a lo largo de los días de floración
| Días de floración evaluados | Incidencia b |
|---|---|
| Día 4 | 57,5 a a |
| Día 3 | 36,5 bc |
| Día 2 | 43,4 b |
| Día 1 | 27,3 c |
a Lo promedios con diferente letra representan diferencias estadísticas (p<0,05); b Datos transformados mediante log(incidencia + 1)
El avance de la incidencia de la antracnosis y su relación con la humedad relativa, la precipitación acumulada, la temperatura media y la velocidad del viento durante las floraciones de lima ácida Tahití en octubre del 2015 y marzo y abril del 2016 en el piedemonte llanero se presentan en las figuras 2,3y4. Bajo las condiciones del estudio, durante la floración de octubre se registraron precipitaciones diarias superiores a los 5 mm, humedades relativas entre 86 y 93 % y una temperatura media entre 26 y 27 °C, lo que dio lugar a porcentajes de incidencia que oscilaron entre 33 y 52 % (Figura 2a, b). La pérdida de frutos en desarrollo reflejada en el porcentaje de cálices persistentes fue de 51 % (Figura 5). En abril se dieron condiciones similares de precipitación, humedad relativa y temperatura media entre los 25 y los 28 °C, lo que significó incidencias de 25 a 56 % (Figura 3a, b) y un 29 % de cálices persistentes (Figura 5). En marzo, cuando no se registraron precipitaciones, la humedad relativa osciló entre 55 y 67 % y la temperatura entre 29 a 32 °C, los porcentajes de incidencia fueron de 9 y 65 % (Figura 4a,b) y solamente se registró un 3% de cálices persistentes (Figura 5). A pesar de la presencia de síntomas en todas las floraciones, no se presentaron diferencias significativas entre los periodos evaluados, y la caída de los frutos expresada en cálices persistentes dependió de las condiciones climáticas favorables al desarrollo del patógeno. Los meses lluviosos, las humedades relativas altas y las temperaturas bajas constituyeron factores predisponentes de la enfermedad, lo que resultó en pérdidas considerables. Los cálices persistentes son una variable que refleja el efecto del patógeno en la caída prematura de los frutos (Timmer & Zitko, 1995; Silva, et al., 2014a); sin embargo, la expresión de los síntomas de la antracnosis en una flor no necesariamente da lugar a la formación de un cáliz persistente. La disminución de las precipitaciones durante las floraciones y el incremento de la temperatura ocasionan una disminución significativa en el porcentaje de cálices persistentes (Neto, et al, 2013).
Figura 2 Progreso de la incidencia de la antracnosis (Colletotrichum acutatum) y su relación con la humedad relativa, la precipitación acumulada (a), la temperatura media (b) y la velocidad del viento (c) durante la floración ocurrida en octubre del 2015 en lima ácida Tahití en el piedemonte llanero
Figura 3 Progreso de la incidencia de la antracnosis (Colletotrichum acutatum) y su relación con la humedad relativa, la precipitación acumulada (a), la temperatura media (b) y la velocidad del viento (c) durante la floración ocurrida en marzo del 2016 en lima ácida Tahití en el piedemonte llanero
Figura 4 Progreso de la incidencia de la antracnosis (Colletotrichum acutatum) y su relación con la humedad relativa, la precipitación acumulada (a), la temperatura media (b), y la velocidad del viento (c) durante la floración ocurrida en abril del 2016 en lima ácida Tahití en el piedemonte llanero
Figura 5 Porcentaje de cálices persistentes causados por Colletotrichum acutatum al final de las floraciones ocurridas en octubre del 2015, y marzo y abril del 2016. Datos transformados usando log(Calices+1)
En resumen, en los tres periodos de floración evaluados, el aumento de la incidencia de la antracnosis coincidió con una humedad relativa promedio del 80 % o más, y temperaturas medias entre 26 y 31 °C (Figuras 2,3y4). Aunque con base en los reportes de la literatura especializada inicialmente se infirió que la precipitación tenía un efecto marcado en el desarrollo de la enfermedad, el periodo de floración evaluado en marzo, que coincidió con la ausencia total de precipitación, permitió comprobar que la antracnosis en la lima Tahití en el piedemonte llanero podría alcanzar una incidencia de hasta un 65 % en ausencia de lluvias si la humedad relativa alcanza el 58 % (Figura 3a, b). En informes previos se ha destacado la importancia de la precipitación; Silva, et al. (2014) y Soares, et al. (2015) han coincidido en que C. acutatum causa graves daños en la producción de cítricos cuando la floración coincide con una alta precipitación. Según Soares, et al. (2015) se requieren 40 mm de precipitación acumulada para alcanzar una incidencia superior al 10 %. El mismo autor señala que con 80 mm de precipitación el 60 % de las flores presentó síntomas. Teniendo en cuenta la característica explosiva de la enfermedad, una vez iniciados los síntomas, su avance es exponencial, por lo que las medidas de control deben aplicarse en el momento indicado, sin espera, incluso cuando se utilizan fungicidas que son efectivos para el control del patógeno (De Goes, et al., 2008).
Teniendo en cuenta los resultados sobre la incidencia de la enfermedad durante la época seca, es importante mejorar la aireación del cultivo mediante un manejo adecuado de la malezas, las podas sanitarias y de formación antes y después del inicio de las lluvias, lo que contribuye a que la incidencia de la enfermedad no aumente en el huerto debido al incremento de la humedad relativa a nivel del dosel de las plantas. En futuros ensayos se recomienda el uso de sensores de humedad y temperatura a diferentes alturas en el dosel de las plantas, así como el registro de la duración de la película de agua sobre los órganos con antracnosis para dar mayor claridad sobre el incremento de la dinámica de la enfermedad en meses de tiempo seco comparados con los lluviosos. Nuestros resultados confirmaron que durante la floración en época seca la variable que contribuyó significativamente al aumento de la epidemia fue la dispersión del patógeno por vientos que superaron la velocidad de 1,6 km/hora (Figura 3b, c). La variable del viento presentó una correlación positiva (p=0,005847) con el aumento de la incidencia de la antracnosis bajo las condiciones del ensayo (Figura 2c, 3 c, 4 c). En todos los casos, el incremento de la incidencia de la enfermedad coincidió con velocidades del viento superiores a 1,5 km/hora. En estudios previos en cítricos se demostró que las lluvias acompañadas de vientos favorecían la diseminación de C. gloeosporoides a varios metros dentro del huerto de estudio (Agostini, et al., 1993).
En las condiciones del presente estudio, los valores de la incidencia de la antracnosis en lima acida Tahití no presentaron diferencias significativas entre los patrones, lo que demuestra que ninguno de ellos mostró tolerancia a C. acutatum. En los cítricos la tolerancia de los patrones a los patógenos está asociada con Phytophthora spp., Citrus tristeza virus (CTV) y nematodos fitoparásitos (Roose, 2014). En estudios previos sobre la sensibilidad de los clones de lima ácida Tahití "IAC 5", "IAC 5-1", "CNPMF/EECB", "CNPMF 2000" y "CNPMF 2001 frente a Colletotrichum spp. se encontró que todos fueron sensibles al agente causal de la antracnosis de los cítricos (Neto, et al., 2016).
Conclusiones
Las mayores pérdidas de frutos en formación de lima ácida Tahití por acción de C. acutatum en el piedemonte llanero se asociaron con precipitaciones diarias durante la floración, así como con humedades relativas de 88 % y temperaturas de 27 °C, condiciones que favorecen la infección y el desarrollo de la epidemia y resultan en mayores porcentajes de cálices persistentes, los cuales dan cuenta de las pérdidas asociadas con el patógeno. El viento también tiene un papel determinante en la dispersión del patógeno tanto en las épocas de lluvias como en las secas. Los patrones de lima ácida Tahiti, Citrumelo, Sunky x English, Carrizo, Volkameriano, Kryder 15-3 y Cleopatra no previnieron el desarrollo de la antracnosis, pues las plantas evaluadas no presentaron diferencias en cuanto a la incidencia de la antracnosis ni al porcentaje de cálices persistentes.
