Introducción

Los insectos hematófagos, especialmente las especies de algunas familias del orden Diptera (Psychodidae, Culicidae, Ceratopogonidae y Simulidae), se conocen como transmisores de importantes enfermedades tropicales que afectan la salud humana y animal (^{Harbach, 2007}; ^{Ulloa-García, 2019}). Algunas de las enfermedades transmitidas por estos insectos se consideran arbovirosis emergentes y reemergentes, cuyas dinámicas pueden verse bastante afectadas por actividades humanas como la expansión de la frontera agrícola y las grandes obras de infraestructura (^{Espinal, et al., 2019}; ^{Failloux, 2018}). En este contexto, y considerando los importantes brotes de transmisión de arbovirus en el mundo, muchos de ellos recientes (^{Gubler, 2002}; Figuereido & Figuereido, 2014), es importante profundizar en el conocimiento de la diversidad y distribución de las especies potencialmente vectoras, información de base para establecer posibles áreas con riesgo de transmisión y, en consecuencia, con necesidad de vigilancia o control, e, inclusive, para estudiar y moni-torear la salud humana y ambiental en áreas protegidas y en aquellas con perturbaciones antropogénicas (^{Navarro, et al., 2017}).

Entre los insectos hematófagos vectores, la familia Culicidae es una de las más importantes y abundantes a nivel mundial, con 324 especies descritas en Colombia (^{Rozo-López & Mengual, 2015}) pertenecientes a las dos subfamilias que la conforman: Anophelinae y Culicinae (^{da Silva, et al., 2020}). En ambas subfamilias se encuentran vectores de arbo-virus que se transmiten en ciclos complejos que involucran el virus, el mosquito vector y el huésped vertebrado, muchos de cuyos aspectos aún están por estudiarse (^{Navarro, et al., 2017}; ^{Arévalo-Cepeda, et al., 2017}).

Dadas las numerosas infecciones arbovirales que afectan a animales y humanos, es de importancia crucial ahondar en nuestro entendimiento de las interacciones biológicas y ambientales que modulan su trasmisión (Gubler, 2010). A nivel ecológico, esta depende de las especies específicas del vector y su distribución geográfica (^{Kramer & Kilpatrick, 2010}), pues son relevantes los efectos del medio ambiente en la biología del vector y en sus relaciones con el virus (^{Linthicum, et al., 2010}). La distribución geográfica puede verse afectada por movimientos humanos y de carga que alteran los patrones, introducen virus en nuevas regiones o generan ciclos urbanos de transmisión (^{Medeiros-Sousa, et al., 2017}; ^{Romeo-Aznar, et al., 2018}). La temperatura también influye en la cinética de la replicación y en la diseminación del virus en el vector, siendo un factor determinante de la competencia vectorial (^{Ruiz, et al., 2010}).

Desafortunadamente, es grande el desconocimiento de la ecología de los mosquitos, en particular de géneros de potencial importancia en la transmisión de arbovirus como los de la tribu Sabethini: Wyeomyia, Johnbelkinia, Sabethes, Limatus y Trichoprosopon. Esto es particularmente cierto en áreas tropicales donde no está claro el papel de géneros como el Trichoprosopon en la trasmisión, a pesar de haberlo encontrado infectado naturalmente con virus de importancia como el de la encefalitis de San Luis, el Ilhéus, el Anhembi, el Pixuna y el Wyeomyia, entre otros (^{Zavortink, et al., 1983}; ^{Harbach, 2013}). Aunque presentan ciclos principalmente enzoóticos, algunos de estos virus pueden afectar esporádicamente a humanos, lo que se ha sido evidenciado en varios países de Suramérica (^{Venegas, et al., 2012}; ^{Milhim, et al., 2020}). Este aspecto cobra importancia dadas las características actuales de alteración creciente de los ecosistemas y la irrupción del hombre en ambientes antes poco explorados, además de la abundancia y adaptación de estos mosquitos a ambientes urbanos (^{Parra-Henao & Suárez, 2012}; ^{Arredondo-García, et al., 2016}).

El género de mosquitos Trichoprosopon Theobald, 1901 pertenece a la tribu Sabethini de la subfamilia Culicinae (^{Harbach, 2007}) y está compuesto por 13 especies reconocidas sin división en subgéneros, las cuales se distribuyen desde México hasta Argentina (^{Harbach, 2013}). Su presencia se ha registrado en Argentina, Belice, Bolivia, Brasil, Colombia, Costa Rica, Ecuador, El Salvador, Guatemala, Guyana, Guyana Francesa, Honduras, México, Nicaragua, Panamá, Paraguay, Perú, Surinam, Trinidad y Tobago, y Venezuela (^{Walter Reed Biosystematics Unit - WRBU, 2019}). Algunas de sus especies se han encontrado tanto en áreas boscosas como domésticas y suburbanas (^{Badii, et al., 2006}; ^{Marcondes, et al., 2003}; ^{Yanoviak, et al., 2006}), además de áreas de agricultura con cultivos de coco y cacao, y guaduales cultivados en áreas urbanas (^{Barajas, et al., 2013}; ^{Suaza-Vasco, et al., 2015}).

Las hembras adultas de Trichoprosopon ovipositan frecuentemente en agua acumulada en tallos de bambú perforados y frutos caídos (cacao, coco). Otros hábitats menos frecuentes son las brácteas florales de Heliconia spp. y los agujeros en los árboles (^{Heinemann & Belkin, 1978}; ^{Zavortink, 1981}; ^{Zavortink, et al., 1983}; ^{Navarro, et al., 1995}; ^{Reyes-Lugo, 2002}). Se han reportado, asimismo, picando a humanos y otros mamíferos durante el día en áreas sombreadas y boscosas y, en algunas ocasiones, durante la noche (^{Antunes, 1937}; ^{Komp, 1936}; ^{Roberts, et al., 1981}; ^{Zavortink, et al., 1983}; ^{Guimarães, et al., 2000}). Se sabe que algunas de sus especies pueden albergar y transmitir arbovirus (^{Aitken, et al., 1968}; ^{King, et al., 2011}; ^{Schlesinger, 1980}). En Colombia la especie Tr. digitatum se ha vinculado como un vector potencial de los virus Wyeomyia (^{Aitken, et al., 1968}), Bussuquara (^{Galindo, et al., 1966}), de encefalitis de San Luis (^{Galindo, et al., 1966}) e Ilhéus (^{de Rodaniche & Galindo, 1961}), así como en áreas montañosas de Brasil en donde se encontró Tr. pallidiventer infectada con el virus Anhembi (^{De Souza-Lopes, et al., 1975}; ^{Natal, et al., 1998}).

Las 13 especies del género Trichoprosopon reconocidas y validadas son: Tr. andinum^{Levi-Castillo 1953}, Tr. brevipes (^{da Costa Lima, 1931}), Tr. castroi^{Lane & Cerqueira 1942}, Tr. compressum Lutz 1905, Tr. digitatum (Rondani, 1848), Tr. evansae Antunes 1942, Tr. lampropus (Howard, et al., 1913), Tr. lanei (^{Antunes, 1937}), Tr. obscurum Lane & Cerqueira 1942, Tr. pallidiventer (Lutz 1905), Tr. simile Lane & Cerqueira 1942, Tr. soaresi Lane & Cerqueira 1942 y Tr. vonplesseni (Dyar & Knab, 1906) (^{Harbach, 2013}). Diez de estas forman parte de alguno de los cuatro complejos nombrados como Tr. pallidiventer, Tr. digitatum, Tr compressum y Tr. lampropus. (^{Zavortink, 1981}).

Trichoprosopon es un grupo taxonómico difícil, y la identificación errónea de sus especies ha sido común (^{Zavortink, 1979}; Porter, com. pers.). Indudablemente, esta dificultad para identificar con precisión las especies ha dificultado la recopilación y el reporte de información biológica sobre ellas. Así mismo, a pesar de la importancia médica de algunas de sus especies en áreas silvestres, periurbanas e, incluso, urbanas, pocos estudios actuales se enfocan en ampliar el conocimiento sobre los rangos de distribución. En el caso específico de Colombia, los registros existentes son, en su gran mayoría, de hace más de 30 años. En este contexto y debido a los cambios constantes en el uso de tierras y en las coberturas vegetales del paisaje y lo que esto implica en epidemiología y ecología, es pertinente una actualización de los registros de distribución y de las especies presentes de este importante grupo de mosquitos. En el marco del presente trabajo se generó una lista actualizada de las especies de Trichoprosopon en Colombia, incluidos los registros históricos y algunos nuevos. La lista de especies incluye información taxonómica validada, datos de distribución actualizados y notas ecológicas referentes a los sitios de cría u otras observaciones de sus estados inmaduros y adultos.

Materiales y métodos

Resultados

Discusión

El descubrimiento de dos nuevas especies de Trichoprosopon en Colombia corrobora las observaciones hechas por ^{Zavortink (1981)}, quien menciona que podría haber, por lo menos, 21 especies dentro del rango de distribución del género y que existen muchas otras sin describir. Según la lista de especies válidas de ^{Harbach (2013)} y el catálogo sistemático de Culicidae (^{WRBU, 2019}), actualmente solo hay 13 especies formalmente reconocidas para Trichoprosopon y dos nomina dubia (especies no reconocidas por falta de evidencia que valide su estatus como tales). Estas últimas aparecen nombradas como Tr. cotopaxense con localidad tipo en Ecuador y Tr. hyperleucum con localidad tipo en Perú.

Dentro de los complejos de especies hay casos de distribución alopátrica, presentándose esta situación en Colombia (Zavortink, com. pers.). Otras pueden encontrarse en simpatría, por ejemplo, Tr. digitatum puede ocupar los mismos lugares de especies como Tr. compressum (^{Heinemann & Belkin, 1978}).

En el caso de Colombia, se tiene conocimiento de por lo menos dos especies más para el género, una similar a Tr. andinum y la otra que pertenece al grupo del complejo Tr. pallidiventer, ambas aparentemente presentes en la costa Pacífica colombiana (Zavortink y Porter, com. pers.).

En una reciente publicación de la lista de especies de mosquitos de Colombia, ^{Rozo-López y Mengual (2015)} registraron seis especies para el género Trichoprosopon. Durante ese mismo año, en un estudio de vigilancia entomológica realizado en escuelas del departamento de Cundinamarca, se registró por primera vez en Colombia la especie Tr. lampropus (^{Olano, et al., 2015}). En la presente lista se incluyó ese reporte más los de especies que están en proceso de descripción, denominadas Trichoprosopon sp. n.e. A y Trichoprosopon sp. n.e. B. Ambas han sido consideradas como nuevas especies a partir de observaciones morfológicas como la distribución y el número de setas presentes en larva y pupa, los patrones de coloración de las escamas en adultos y las proporciones de tamaño de apéndices corporales, así como de la genitalia del macho. También se resalta la presencia de nuevos registros de dos grupos de mosquitos nombrados como Tr. pallidiventer s.l. (Figura 1) y Tr. evansae s.l. El primero exhibe diferencias morfológicas en la genitalia del macho con respecto a la forma Tr. pallidiventer s.s. y, en ambos casos, en los patrones de coloración del adulto comparados con las descripciones en las claves taxonómicas disponibles. No se incluyó el registro de Tr. espini del trabajo de ^{Molina, et al. (2000)} en el parque de Chiribiquete, Colombia, ya que no es una especie válida para el género, pues pertenece al género Isostomyia, el cual estaba considerado anteriormente como un subgénero de Runchomyia (^{Zavortink, 1979}). El estatus del género y algunos estudios morfológicos de los estados inmaduros pueden verse en ^{Harbach & Peyton (1993)}.

Figura 1 Ejemplares adultos de dos especies de importancia médica: A) Tr. pallidiventer s.l. B, C y D) Tr. digitatum s.l. (vista lateral, vista frontal, vista dorsal). La barra de escala para A y B equivale a 1mm. 

A pesar de la importancia médica de Trichoprosopon hay pocos trabajos con registros actualizados de la distribución y ecología de estos mosquitos en territorio colombiano. A partir de la revisión de la literatura se constató que muchas áreas nunca habían sido exploradas para verificar la presencia de estas especies, o sus registros eran de hace más de 30 años. Áreas geográficas como los valles interandinos del Cauca y Magdalena, las zonas costeras y de manglar del municipio de Nuquí (Chocó) y los ecosistemas cafeteros de la Sierra Nevada de Santa Marta, de Antioquia y del Valle del Cauca, son nuevos aportes para el rango de distribución de Trichoprosopon en Colombia. Todas estas localidades tienen en común actividades de turismo, ecoturismo y agricultura, además de presentar criaderos del tipo de plantas fitotelmata (por ejemplo, cáscaras de cacao, cáscaras de coco, brácteas de bromelia, y brácteas de heliconia) para el desarrollo de los estados inmaduros de este grupo de mosquitos.

Se resalta la presencia de Tr. digitatum (Figura 1), especie reconocida como la de mayor importancia médica del género, altamente antropofílica y con actividad de picadura diurna. A pesar de que la tribu Sabethini ha sido relacionada con mosquitos selváticos y rurales, esta especie puede encontrase habitando ambientes domésticos y peridomésticos (^{Zavortink, et al., 1983}). Otras especies como Tr. compressum y Tr. pallidiven ter se han reportado colonizando neumáticos abandonados a la intemperie, lo que se ha considerado como un indicativo de plasticidad genética que, eventualmente, podría haber conducido a su domesticación (^{Lopes, 1997}). En el caso de Colombia, Tr. digitatum ha sido previamente observada en áreas periurbanas del departamento del Valle del Cauca (Gonzáles, com. pers.). En el presente estudio se encontró en ambientes urbanos de los municipios de Sabaneta y Envigado. En el primer caso, en la zona verde de la Casa de la Cultura La Barquereña, con presencia de guaduales (Figura 2), heliconias y vegetación riparia, donde la especie se asoció a los cortes de tallos de guadua (tocones de Guadua angustifolia). En el segundo caso se encontró un adulto a menos de 20 metros de un guadual localizado en el jardín de una casa en un vecindario de la zona urbana del municipio de Envigado. Lo anterior confirma que este vector potencial de arbovirus está presente tanto en áreas rurales como en zonas urbanas de diferentes municipios de Colombia, asociada principalmente a guaduales. En zonas costeras, donde generalmente hay presencia de palma de coco (Cocos nucifera), el principal criadero correspondió a residuos de cosecha de coco y cocos caídos, tal como se observó en Nuquí (Chocó) y Santa Marta (Magdalena) (Figura 2).

Figura 2 Criaderos de estados inmaduros de Trichoprosopon tipo fitotelmata: A) Guadual con criaderos naturales (tallos de guadua o tocones) en el eje cafetero (Antioquia). B) Residuos de cosecha de cultivo de coco en el municipio de Nuquí (Chocó) 

Se ha sugerido que la predilección de las fitotelmatas por parte de los mosquitos está relacionada con características bióticas y abióticas, incluidas la forma y dimensiones del espacio, además de las condiciones fisicoquímicas del agua almacenada (^{Reyes-Lugo, 2002}). En este sentido, se evidencia la falta de muestreos en áreas semiurbanas y urbanas alteradas con cambios "recientes" (últimas tres décadas) en el uso del suelo y en el tipo de cobertura vegetal.

En Colombia el uso de la guadua en los ecosistemas cafeteros y su cultivo comercial, así como las actividades de ecoturismo, facilitan sin duda el contacto humano-vector generando un riesgo potencial relacionado con las especies que la habitan, como es el caso de Tr. digitatum y Tr. pallidiventer. No obstante, en el país no se han hecho estudios recientes de detección de arbovirus en el género y en las especies previamente reportadas como vectores potenciales, los cuales son pertinentes si se considera el hallazgo de infecciones en humanos por virus encontrados anteriormente en estos mosquitos, considerados de la mayor importancia para la salud animal y humana (^{Milhim, et at., 2020}).

Esta lista de especies contribuye al conocimiento sobre la presencia y distribución del género Trichoprosopon en el país e incluyó una revisión de los caracteres taxonómicos morfológicos para la identificación y separación de las especies, así como aspectos poco conocidos en torno a los criaderos y notas ecológicas de las especies. Se espera que sea una base para la continuación de trabajos sobre este género y sobre la tribu, y de géneros como Johnbelkinia y Shannoniana, los cuales pueden estar en simpatría con él.