Introducción

La subclase Heterobranchia consta de 8.820 especies que se distribuyen en ambientes marinos, dulce-acuícolas y terrestres (^{WoRMS, 2022}). Este grupo presenta la mayor diversidad morfológica de todos los clados de Gastropoda e incluye desde pequeñas babosas intersticiales hasta nudibranquios coloridos de talla grande, lapas intermareales, así como caracoles y babosas terrestres (^{Ponder etal., 2020}). Heterobranchia está compuesta por las infraclases "Lower Heterobranchia" y Euthyneura, y en esta última se agrupan actualmente las babosas y liebres de mar (^{Bouchet et al., 2017}). Anteriormente las babosas de mar estaban clasificadas dentro de la infraclase Opistobranchia, pero mediante estudios morfológicos y moleculares se comprobó que los opistobranquios eran un grupo parafilético, por lo que ya no es aceptado (^{Jürger et al., 2010}; ^{Camacho-García et al., 2014}; ^{Galvao et al., 2015}); sin embargo, el nombre es un punto de referencia importante para el seguimiento de la información taxonómica del grupo. Euthyneura comprende la mayoría de los 'opistobranquios' y todos los 'pulmonados', así como las familias Pyramidellidae, Rissoellidae y Glacidorbidae, incluidas anteriormente en "Lower Heterobranchia" (^{Ponder et al., 2020}).

Los grupos de babosas y liebres de mar comprenden los ejemplares más llamativos dentro del grupo, pues se caracterizan por una morfología, ornamentación y coloración muy distintivas. Entre las características sobresale el proceso de detorsión que desembocó en algunos grupos en una concha reducida, interna o ausente, en órganos sensoriales como los tubérculos, ceratas, tentáculos orales, y rinóforos, y en órganos locomotores como los parapodios (^{Ardila et al., 2007}; ^{De Sisto et al., 2016}).

Los heterobranquios se pueden encontrar en diversas áreas y ambientes marinos alrededor del mundo. Aunque la mayoría tiene hábitos bentónicos, hay grupos de vida pelágica. Se distribuyen desde aguas someras hasta grandes profundidades, ocupando hábitats como arrecifes de coral, sustratos rocosos, fondos blandos, praderas de fanerógamas y algas (^{Caballer et al., 2015}; ^{Googheart et al., 2016}).

Según ^{García & Bertsch (2009)}, el número de especies de heterobranquios en el Caribe es de 329, siendo este una de las áreas con mayor riqueza de todo el Atlántico. ^{Ardila et al. (2007)} reportaron 86 especies de babosas y liebres de mar en el Caribe colombiano a partir de información proveniente de diferentes publicaciones y material almacenado en el Museo de Historia Natural Marina de Colombia (MHNMC) en Santa Marta.

En el país no se ha desarrollado una escuela taxonómica para este grupo de organismos, pues dada la complejidad que implica recolectar los ejemplares e identificarlos, son pocos los esfuerzos investigativos que se han desplegado para conocerlo. Específicamente en el departamento del Atlántico la riqueza de heterobranquios marinos es poco conocida; se destacan algunos registros de moluscos intermareales y de aguas someras en los estudios de Yidi & Sarmiento (2010) y ^{Gutiérrez et al. (2016}), así como de algunas especies encontradas en aguas profundas sobre fondos blandos de la plataforma y el talud (^{Gracia et al., 2004}) a partir de material de referencia del MHNMC.

El escaso conocimiento que se tiene sobre este grupo en el litoral del departamento del Atlántico obedece al poco esfuerzo investigativo en torno a los organismos marinos y las condiciones medioambientales de la zona, la cual se ve influenciada por la pluma de sedimentos en la desembocadura del río Magdalena a la altura de Bocas de Ceniza, que crea condiciones extremas en términos de alta sedimentación y baja luminosidad la mayor parte del año (^{Corporación Autónoma Regional del Atlántico-CRA, 2016}; ^{Rangel-Buitrago et al., 2017}), así como de una constante resuspensión de sedimentos finos, lo que limita la visibilidad y observación de los organismos.

El objetivo de este trabajo fue aportar información de línea de base (taxonómica y ecológica) sobre los heterobranquios marinos mediante observaciones en campo y la elaboración de un inventario actualizado. La información ayudará a establecer las bases para conocer la riqueza de organismos marinos en litorales que presentan condiciones extremas de alta sedimentación.

Materiales y métodos

Resultados

Los heterobranquios hallados en el departamento del Atlántico pertenecían a 17 especies, siete de ellas registradas en las observaciones en campo (Tabla 1). Una de estas siete especies correspondió a un nuevo registro en el Caribe colombiano y cinco fueron las primeras observaciones de heterobranquios en este departamento. Las especies se encontraron distribuidas en nueve localidades, dos de ellas, Philine infundibulum y Scaphander watsoni, fueron ubicadas en aguas más allá de la plataforma continental (CA-BC y CA-PC) (Figura 1), es decir, correspondían a especies de aguas profundas halladas en ámbitos batimétricos que iban desde los 206 hasta los 651 m de profundidad. Entre las especies encontradas en las actividades de campo, la de mayor número de ejemplares fue Bursatella leachii, en la localidad de Caño Dulce, con grupos de hasta diez individuos.

CA-BC: costa afuera de Bocas de Ceniza, CA-PC: costa afuera de Puerto Colombia, BC: Bocas de Ceniza, S: Salgar, PC: Puerto Colombia, PV: Puerto Velero, CD: Caño Dulce, PCa: Puerto Caimán, SV: Santa Verónica

Figura 1 Distribución de las localidades recopiladas en la literatura (círculos amarillos) y las muestreadas en el presente trabajo (círculos rojos). 

Entre los sustratos, en los fondos blandos se registró una mayor riqueza, con 14 especies, seguidos de las macroalgas y las fanerógamas, con tres especies cada uno. Además, se registró una especie en sustrato artificial (Carminodoris sp.) hallada en muros de concreto a 1 m de profundidad.

A continuación se presenta una síntesis de las especies observadas por primera vez en el departamento del Atlántico. El orden taxonómico responde a la clasificación de los gasterópodos hecha por ^{Bouchet et al. (2017)}.

Carminodoris sp. (Figura 2a-c)

Figura 2 Carminodoris sp. a) vista dorsal; b) detalles de las branquias; c) detalles de los rinóforos. ri: rinóforos; tu: tubérculos; br: branquias; longitud: 7 cm 

Material observado en campo: un ejemplar vivo en la Marina de Puerto Velero (septiembre 27 de 2019), adherido a un muro de concreto a 1 m de profundidad que estaba colonizado por otros organismos como ascidias, anémonas, corales y esponjas.

Características morfológicas: cuerpo aplanado y ovalado de aproximadamente 7 cm de longitud, de color café oscuro en el centro de la parte dorsal del notum y café claro en sus bordes. Notum cubierto por tubérculos ovalados de borde circular, con tamaños mayores en la parte central del manto y menores hacia los bordes. Además, las bases de los tubérculos presentaban un anillo de color blanco. Las branquias eran de color café oscuro con el borde apical blanco y aspecto plumoso y rinóforos carnosos y de color rojizo en las bases, con una porción apical plumosa de color café oscuro terminada en una punta de color blanco.

Comentarios: este género lo reportaron por primera vez en el Caribe colombiano, en las islas del Rosario frente a Cartagena, ^{Zarate et al. (2019)}; el espécimen no fue identificado a nivel de especie debido a que poseía características morfológicas distintas a las de las dos ya registradas en el Caribe: C. hansrosaorum (reportada originalmente como Haplodoris hansrosaorum por ^{Domínguez et al. en el 2006} en las costas de Brasil) y C. madibenthos (reportada originalmente como H. madibenthos por ^{Ortega en el 2016} en las costas de Martinica). El ejemplar encontrado en las islas del Rosario comparte características morfológicas con el observado en este trabajo y según ^{Zarate et al. (2019)}, podría tratarse de una nueva especie. Debido a que el organismo no fue recolectado, no se pudieron estudiar más a fondo otras características morfológicas distintivas como los tentáculos orales, la rádula y el sistema reproductor.

Bursatella leachii Blainville, 1817 (Figura 3a)

Figura 3 Ejemplares de la familia Aplysiidae. a) Bursatella leachii (8 cm); b) Aplysia brasiliana (15 cm); c) Aplysia cervina (10 cm) 

Material recolectado: un ejemplar vivo de aproximadamente 8 cm de longitud, atrapado en un trasmallo de pescadores en la localidad de Caño Dulce (abril 5 de 2021) (Figura 3a).

Material observado en campo: ocho ejemplares en fondos blandos en la localidad de Caño Dulce (febrero 24 de 2019); otros 10 ejemplares, aproximadamente, en fondos blandos con fanerógamas en la localidad de Caño Dulce (abril 27 de 2019). Un ejemplar en fondos blandos de la zona intermareal en la localidad de Puerto Velero (noviembre 29 de 2019).

Distribución: Bursatella leachii es una especie circumtropical que se distribuye en tres océanos y el mar Mediterráneo. En el Atlántico occidental se encuentra en el golfo de México, el mar Caribe (en países como Cuba, Costa Rica, Panamá, Venezuela) y las costas del sur de Brasil (^{Valdés et al., 2006}; ^{Caballer et al., 2015}, ^{WoRMS, 2021}). En Colombia ha sido reportada en el Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT) y en La Guajira (^{Ardila et al., 2007}).

Comentarios: esta especie fue observada en grandes grupos durante eventos de apareamiento y desove en aguas someras de hasta 1 m. Las cadenas de huevos se observaron adheridas a fanerógamas de la especie S. filiforme y a algunas macroalgas. Al igual que Aplysia brasiliana, los avistamientos de B. leachii fueron más frecuentes entre febrero y junio.

Aplysia brasiliana Rang, 1828 (Figura 3b)

Material observado en campo: un ejemplar vivo y uno muerto en la playa de Puerto Caimán (febrero 24 de 2019), tres ejemplares vivos en fondos blandos a 1 m de profundidad en la localidad de Puerto Velero (marzo 27 de 2019), un ejemplar vivo en la zona intermareal sobre macroalgas en la localidad de Santa Verónica-Cajacopi (abril 14 de 2019), y dos ejemplares muertos en la playa de la localidad de Caño Dulce (abril 5 de 2021).

Distribución: desde las aguas templadas al norte del océano Atlántico hasta las costas del sur de Brasil, incluidos el golfo de México y el mar Caribe en países como Costa Rica, Venezuela, Aruba y Bermudas (^{Zamora-Silva & Naranjo-García, 2008}; ^{OBIS, 2021}). En Colombia esta especie se ha registrado en el PNNT y el golfo de Morrosquillo (^{Ardila et al., 2007}).

Comentarios: en las salidas de campo se observó esta especie con mayor frecuencia entre febrero y junio, principalmente en sustratos blandos y macroalgas en las localidades de Puerto Velero, Santa Verónica, Puerto Caimán y Caño Dulce. En estas dos últimas se han observado ejemplares muertos en la playa arrastrados por el fuerte oleaje, y otros nadando en aguas someras.

Aplysia cervina (Dall & Simpson, 1901) (Figura 3c)

Material observado en campo: un ejemplar vivo en fondos blandos con fanerógamas en la localidad de Puerto Velero (abril 23 de 2017), y un ejemplar vivo nadando en aguas someras en la localidad de Puerto Velero (marzo 27 de 2019).

Distribución: Aplysia cervina se encuentra en el sur de la Florida, el golfo de México, países del Caribe como Cuba y Venezuela, las costas del sur de Brasil y Argentina (^{Rivero et al., 2003}; ^{Galvao et al., 2015}: ^{OBIS, 2021}; ^{WoRMS, 2021}). En Colombia esta especie se ha reportada en el PNNT (^{Ardila et al., 2007}).

Comentarios: las observaciones de esta especie fueron menos frecuentes que las de A. brasiliana y se restringieron a una localidad (Puerto Velero). El nado observado en el ejemplar de A. cervina era de poco alcance; se desplazaba cerca de la zona intermareal con oleaje moderado y con presencia de macroalgas.

Oxynoe sp. (Figura 4a-c)

Figura 4 Oxynoe sp. a) ejemplar recolectado sobre sustrato natural en algas del género Caulerpa; b) detalles morfológicos del ejemplar recolectado; c) detalles morfológicos del ejemplar no recolectado co: cola; pa: parapodios; ri: rinóforos. Longitud: a-b) 2,3 cm, c) 1 cm 

Material recolectado: un ejemplar vivo sobre roca con algas del género Caulerpa en la localidad de Caño Dulce (julio 12 de 2021) (Figura 4a-b).

Material observado en campo: un ejemplar vivo sin cola sobre fanerógamas en la localidad de Caño Dulce (enero 12 de 2021) (Figura 4c).

Características morfológicas del material recolectado: cuerpo de color verde, alargado, de aproximadamente 2,3 cm de longitud, con una porción ovalada en la región central y una cola larga cuya longitud correspondía a la mitad de su cuerpo. Rinóforos largos y diferenciados con manchas de color café claro y blanco. Parapodios grandes que se conectan en la parte dorsal cubriendo la masa visceral y la concha. Asimismo, papilas cónicas de color blanco sobre los parapodios. Cola ubicada detrás de la cavidad del manto, que posee una línea gruesa de color blanco con manchas café en la parte dorsal.

El ejemplar observado en campo mostró diferencias morfológicas con respecto al material recolectado, ya que los parapodios tenían un mayor número de papilas (llegando a cubrir aproximadamente el 90 % del cuerpo del animal) con pequeños puntos de color verde oscuro. Además, el ejemplar no poseía cola, que pudo haber perdido por autotomía, lo que ha sido documentado en este género como modo de defensa en situaciones de estrés (^{Lewin, 1970}; ^{Marín & Ros, 2004}).

Comentarios: en el Caribe colombiano no hay reportes de este género, del cual solo se conocen cuatro especies registradas en el Atlántico y el mar Caribe: O. antillarum en Brasil (^{Padula, 2008}), Venezuela (^{Caballer et al., 2015}), Curazao y Panamá (^{Krug et al., 2018}), Honduras (^{Caviedes et al., 2019}), golfo de México y Jamaica (^{WoRMS, 2021}); O. azuropunctata en Honduras (^{Caviedes et al., 2019}) y el golfo de México (^{WoRMS, 2021}); O. struthioe en Curazao y O. ilani en Bahamas (^{Krug et al., 2018}). En estas localidades las especies han sido reportadas en sustratos rocosos y algas del género Caulerpa, siendo esta última su nicho natural.

Discusión

En este estudio se presenta el primer registro en el Caribe colombiano del género Oxynoe; el espécimen encontrado presenta características morfológicas externas que se asemejan a la especie O. antillarum, la única que cuenta con una distribución cercana a Colombia, en el área de Centroamérica (Panamá) y Suramérica (Venezuela y Brasil) (^{Padula, 2008}; ^{Caballer et al., 2015}; ^{Krug et al., 2018}). Los miembros de este género presentan una gran plasticidad fenotípica entre individuos de una misma especie, lo cual hace necesarias las descripciones de sus estructuras internas, como la rádula y el aparato reproductor e, incluso, análisis moleculares (^{Krug et al., 2018}). Todo ello debe tenerse en cuenta para continuar el estudio de este grupo de animales.

Además, se registró la segunda observación del género Carminodoris en el Caribe colombiano, el cual solo se conocía en el departamento de Bolívar (^{Zarate et al., 2019}); a pesar de que ambos especímenes exhiben características morfológicas externas similares, no se pudieron relacionar debido a que en este estudio no fue posible recolectar el ejemplar por motivos logísticos. Este nudibranquio se observó en sustratos de una marina internacional, por lo que en futuros estudios será importante recoger material y hacer el seguimiento de esta fauna para verificar si corresponde a una especie nativa o exótica.

Las tres especies de aplisiomorfos, A. brasiliana, A. cervina y B. leachii, presentaron un patrón de temporalidad en cuanto a los avistamientos y la época reproductiva (en el caso de B. leachii), entre febrero y junio, que coincidió con el primer periodo lluvioso en el Caribe colombiano y el departamento del Atlántico, el cual va de abril a mayo, lo que conlleva una disminución de los vientos alisios y del oleaje asociado a este (^{Rangel-Buitrago et al., 2018}). Esta información es preliminar, por lo que se requiere una observación sistemática en el tiempo para establecer dicho patrón, así como estudios que ayuden a entender el comportamiento de los aplisiomorfos en los periodos secos y lluviosos en el área de estudio.

Con las cinco nuevas observaciones de babosas de mar presentadas en este trabajo, se aumenta el número de especies conocidas del departamento del Atlántico. Esta información se suma a los inventarios recientes de moluscos y otros grupos de organismos como medusas, corales, anémonas, ctenóforos, equinodermos, ascidias y peces (ver ^{Durán-Fuentes et al., 2018}; ^{Durán-Fuentes et al., 2020}; ^{Gracia & Rangel-Buitrago, 2020}; ^{Gracia et al., 2021}; ^{Durán-Fuentes et al., 2021}; ^{Durán-Fuentes et al., 2022}), que aportan información sobre la presencia de diversas especies nativas y otras posiblemente exóticas en el área de estudio. Ello permitirá establecer la verdadera riqueza en esta parte del Caribe colombiano, considerada anteriormente como poco diversa y de bajo interés por la influencia del río Magdalena.

En cuanto a los estudios documentados y revisados en la bibliografía sobre el departamento, estos se centraban en proyectos de estudio de la macrofauna de la plataforma continental, con registros de heterobranquios a profundidades mínimas de 30 m y máximas de 651 m (^{Gracia et al., 2004}; ^{Yidi & Sarmiento, 2011}), por lo que el presente trabajo es el primero en aportar información sobre el grupo en la zona intermareal y en aguas someras de hasta aproximadamente 2 m de profundidad.

Un fenómeno observado en la localidad de Caño Dulce fue la extracción indirecta de algunas especies de aplisiomorfos como B. leachii y A. brasiliana por parte de pescadores. Estos organismos, atrapados durante las faenas de pesca en las redes de trasmallo, se abandonan en la playa donde finalmente mueren, lo que se debe a la creencia de los pescadores de que estas especies son venenosas por la tinta oscura (morada) que expulsan. Esta situación también se repite con medusas, otros moluscos y equinodermos. Nuestras observaciones reflejan la importancia de conocer la fauna y darle un mejor manejo, sobre todo en los entornos donde se realizan actividades de pesca y se promueve el turismo.

Conclusiones

Se aportó un 29,4 % de nueva información al conocimiento sobre la riqueza de heterobranquios marinos en el departamento del Atlántico, incluidas cinco nuevas observaciones de especies en el área de estudio y el primer registro del género Oxynoe en el Caribe colombiano. Además, se agregaron las localidades de Caño Dulce, Puerto Velero y Puerto Caimán al ámbito de distribución conocido de las especies de heterobranquios en el departamento. Es importante ampliar el área de estudio para explorar otras localidades, profundidades, y sustratos; incluso debe recolectarse material biológico para establecer los cimientos de una colección de referencia formal de este grupo de organismos. Estos hallazgos permitirán diseñar estrategias para un mejor manejo de la diversidad marina con la ayuda de investigadores, autoridades ambientales y la población general.