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Introducción
La Liga Internacional contra la Epilepsia (ILAE, por sus siglas en inglés) plantea que esta es una enfermedad cerebral definida por la presencia de al menos dos crisis epilépticas no provocadas o reflejas, que ocurren separadas por más de 24 horas. Además, la probabilidad de posteriores crisis similares debe tener un riesgo de recurrencia mayor al 60%, durante los siguientes 10 años, o debe estar acompañada por el diagnóstico de un síndrome epiléptico (Fisher et al., 2014). La clasificación más reciente de la ILAE (Scheffer et al., 2017) estipula que las epilepsias pueden ser focales, generalizadas o combinadas. Las epilepsias focales son desórdenes con evidencia de actividad cerebral epiléptica unifocal y multifocal, que se dan junto a crisis focales con o sin pérdida de conciencia, crisis focales motoras o no motoras y con progresión bilateral tónico-clónica. Las epilepsias generalizadas, por su parte, presentan actividad de punta-onda generalizada en la electroencefalografía (EEG) y crisis de ausencia, mioclónica, atónica, tónica o tónico-clónica generalizada. Por último, la epilepsia combinada se refiere a la presencia de los dos tipos de epilepsia mencionadas anteriormente.
De acuerdo con Scheffer et al. (2017) y Berg et al. (2010), la epilepsia estructural se debe a una anormalidad cerebral visible tanto en estudios de neuroimagen como en evaluaciones electroclínicas, los cuales permiten inferir que esta es probablemente la causa de las crisis epilépticas. Aunque puede existir una base genética para algunas malformaciones, el correlato estructural subyace a la epilepsia del paciente. Por otro lado, las crisis en las epilepsias de etiología genética, son el síntoma central de mutaciones genéticas conocidas o presumidas. Por ello, su diagnóstico se soporta en la historia familiar de un desorden autosómico dominante, así como en investigaciones en poblaciones con el síndrome y la evidencia de un gen o una variante de múltiples genes implicados en epileptogénesis. Cuando la etiología de la epilepsia es desconocida, no es posible hacer un diagnóstico, aparte de la semiología electroclínica básica.
La prevalencia de la epilepsia en Colombia es de 10.3 a 11.3 personas por cada 1000 (Pradilla, Vesga, León-Sarmiento y Grupo Geneco, 2003; Vélez y Eslava-Cobos, 2006). Se ha estimado que el 80% de los diagnósticos corresponde a epilepsias focales (Vélez y Eslava-Cobos, 2006), de los cuales, el 73.3% de los pacientes tiene entre 0 y 20 años de edad (Alcázar et al., 2007).
Son pocos los estudios nacionales que exploran las características neurológicas y cognitivas de la epilepsia en niños. Entre los más destacados de esta escasa literatura, se encuentran los que se enfocan en las dificultades en el procesamiento sensorial y su relación con dificultades del aprendizaje (Ramírez, 2016). Al respecto, Tavera et al. (2011) reportaron una prevalencia del 34.4% para los trastornos específicos del aprendizaje en niños y adolescentes con epilepsia primaria generalizada en Bogotá. Por su parte, Rozo e Izquierdo (2014) hallaron una relación entre la presencia de factores de riesgo neonatales y perinatales con el desarrollo de epilepsias de difícil control; y Restrepo (2016) encontró un funcionamiento intelectual limítrofe en niños antioqueños con epilepsia de lóbulo temporal genética y estructural, con más de 7 crisis al mes y un tiempo de evolución mayor a 6 años.
El desarrollo cognitivo en la epilepsia pediátrica se caracteriza más por un rezago, en comparación con los niños con crecimiento típico. Los compromisos cognitivos pueden observarse antes o después del diagnóstico y podrían ser estables durante varios años, con variabilidad interindividual según la etiología, severidad de las crisis, el tipo de tratamiento con fármacos antiepilépticos y el foco epiléptico (Kim y Ko, 2016; Rathouz et al., 2014). Por ejemplo, las investigaciones sobre epilepsia rolándica (focal con puntas centro-temporales) han evidenciado déficits en conciencia fonológica y procesamiento semántico asociados a un retraso en la adquisición de la lectura, en memoria y aprendizaje auditivo-verbal, atención selectiva y desempeño inferior en flexibilidad cognoscitiva (Neri et al., 2012; Overvliet et al., 2013; Vannest, Tenney, Gelineau-Morel, Maloney y Glauser, 2015; Verrotti, Filippini, Matricardi, Agostinelli y Gobbi, 2014).
En niños con epilepsia del lóbulo frontal, se han reportado déficits en memoria verbal y visual, aritmética, velocidad de procesamiento, fluidez fonémica y gráfica, planeación, flexibilidad y habilidades visoespaciales (Braakman et al., 2012; Lopes, Monteiro, Fonseca, Robalo y Rodrigues-Simoes, 2014; Riva et al., 2005). En cuanto a la epilepsia del lóbulo temporal, se ha demostrado que se presenta un déficit más significativo en memoria episódica verbal en asociación con un foco izquierdo y a un inicio temprano (Hermann, Seidenberg y Bell, 2002), así como dificultades de moderadas a significativas en memoria semántica y episódica, atención selectiva, lectura y funciones ejecutivas (Igarashi et al., 2002; Lah, Castles y Smith, 2017; MacAllister y Schaffer, 2007; Rzezak, Valente y Duchowny, 2014). En el caso de las epilepsias infantiles con paroxismos occipitales de inicio temprano (Panayiotopoulos) o tardío (Gastaut), se ha reportado, en niños controles, un razonamiento perceptual significativamente menor y dificultades significativas en atención selectiva, memoria visual y en las habilidades visoespaciales y motrices (Germano et al., 2005; Polat, Gokben, Tosun, Serdaroglu y Tekgul, 2012).
Con el objetivo de contribuir a definir los perfiles cognitivos de niños con epilepsia, en particular, por la ausencia de investigaciones específicas sobre las características neuropsicológicas de niños con epilepsias focales en Colombia, este estudio buscó caracterizar el perfil cognitivo de un grupo de niños (de Bogotá, Colombia) con epilepsias focales de etiología genética y desconocida, con cociente intelectual (CI) normal y control de crisis epilépticas. Además, se exploró si los pacientes evaluados presentaban diferencias según el tipo de crisis epilépticas que han presentado durante el último año, de etiología genética o desconocida, foco epiléptico y diagnóstico previo de TDAH.
Diseño
Este es un estudio descriptivo, de corte transversal. Sus criterios de análisis corresponden a los empleados en los estudios de Braakman et al. (2012), Piccinelli et al. (2010), Mil, Reijs, Hall y Aldenkamp (2008) y Nolan et al. (2004), en los cuales se utilizaron puntuaciones Z para comparar el desempeño de los niños en pruebas neuropsicológicas, además de datos normativos de pruebas neuropsicológicas validadas para caracterizar su perfil neuropsicológico.
Participantes
La muestra del estudio corresponde a un grupo de pacientes de la Liga Central contra la Epilepsia (LICCE) de Bogotá (Colombia), quienes se seleccionaron por medio de un muestreo por conveniencia, realizado entre abril de 2016 y junio de 2017. Los criterios de inclusión fueron: (a) tener una edad entre 7 y 15 años; (b) presentar un diagnóstico clínico y electrofisiológico de alguna de las epilepsias focales de etiología genética, idiopática-primaria o desconocida, epilepsia rolándica, evoluciones atípicas de la epilepsia rolándica focal (epilepsia focal atípica de la niñez, estado de epilepsia rolándica, síndrome de Landau-Kleffner [LKS], síndrome de punta-onda continua en sueño lento [CSWSS]), epilepsia infantil con paroxismos occipitales (ICOE-G, de inicio tardío o tipo Gastaut), síndrome de Panayiotopoulos (epilepsia occipital de inicio temprano), epilepsia focal criptogénica o probablemente sintomática (etiología desconocida) del lóbulo temporal, frontal, parietal u occipital; (c) estar bajo seguimiento médico y tratamiento antiepiléptico, sin remisión, y sin evidencia en EEG de actividad epiléptica; (d) presentar crisis epilépticas bajo control, con una reducción del 50% de su frecuencia, según los criterios de Birbeck, Hays, Cui y Vickrey (2002); (e) estar en tratamiento con máximo tres fármacos antiepilépticos simultáneos; (f) tener estudios de EEG o video-EEG previos con evidencia de actividad epiléptica focal; (g) obtener CI igual o mayor de 80 en la evaluación con la escala de inteligencia de Wechsler para niños IV (WISC-IV).
Los criterios de exclusión fueron: (a) presentar epilepsia refractaria, basándose en la definición propuesta por la ILAE (Kwan et al., 2010), epilepsia generalizada o encefalopatía epiléptica, epilepsia sintomática de etiología estructural, basado en evidencia actual o antecedente de meningitis, neuroinfecciones, enfermedad neurodegenerativa, enfermedad inflamatoria, tumor cerebral, traumatismo craneoencefálico severo, malformaciones anatómicas-vasculares mayores o menores en localización epileptogénica congénitas o adquiridas, asfixia, accidentes cerebrovasculares, entre otros factores prenatales, perinatales o posnatales; (b) tener diagnóstico de discapacidad intelectual o funcionamiento intelectual limítrofe; y (c) reportar cuadros psiquiátricos como autismo, psicosis o esquizofrenia.
De un total de 665 historias clínicas de la LICCE, se preseleccionaron 35 pacientes por cumplir con los criterios de inclusión y exclusión del estudio. De este primer grupo, se excluyeron siete pacientes por presentar un CI inferior a 80. Las tablas 1 y 2 muestran la distribución de los datos de la muestra según variables clínicas relacionadas con la epilepsia, CI e información escolar y socioeconómica.
Instrumento
La Evaluación Neuropsicológica Infantil (ENI) fue el principal instrumento de evaluación, debido a la disponibilidad de los datos normativos para la población colombiana de Rosselli-Cock et al. (2004) . De esta batería (Matute et al., 2007), se emplearon pruebas de diez dominios, que se detallan en la tabla 3. Esta batería permite la aplicación individual de algunas pruebas o la aplicación completa. En este caso, se seleccionaron las pruebas detalladas en la tabla 3, para responder al objetivo de investigación del presente estudio.
Todas las pruebas de la ENI presentan una apropiada confiabilidad test-retest entre calificadores (0.98 > r > 0.66).
Procedimiento
Cumplidos los parámetros de inclusión, los padres o acudientes fueron contactados para presentarles el proyecto y buscar su consentimiento para que los niños puedan participar del estudio. Además, se solicitó el asentimiento de los niños participantes. Todos los niños fueron evaluados individualmente en las instalaciones de la Liga Central contra la Epilepsia, en un total de tres consultas, de una hora de duración cada una. Esta evaluación inició con la aplicación del WISC-IV, y se procedió con las subpruebas seleccionadas de la ENI, en el orden de aparición de dicha batería. Estas sesiones fueron realizadas por uno de los investigadores del presente trabajo.
En una cuarta sesión se entregó un informe neuropsicológico, elaborado bajo supervisión de un neuropsicólogo, en el que se detallaba el perfil neuropsicológico del paciente y las recomendaciones para su manejo.
En cuanto a las consideraciones éticas, según la Resolución 8430 del Ministerio de Salud de Colombia y la Ley 1090 de 2006 del Ministerio de la Protección Social, se aseguró la correcta evaluación de pacientes y el debido uso de datos. La investigación fue aprobada por el Comité de Ética de la Facultad de Medicina de la Universidad Nacional de Colombia. Asimismo, se elaboraron consentimientos y asentimientos informados para padres y pacientes menores de edad, cumpliendo con la Declaración de Helsinki, la Ley 1098 del Congreso de la República de Colombia y el artículo 62 del Código Civil de la República de Colombia.
Análisis estadístico
Las pruebas de la ENI (Matute et al., 2007) se calificaron de acuerdo con los parámetros de esta batería. En los casos en los que fue posible, estas puntuaciones se convirtieron a percentiles, para proceder a la comparación de la muestra con los datos normativos de la prueba.
Para los análisis estadísticos, se estandarizaron las puntuaciones obtenidas por los participantes en las pruebas de la ENI empleadas en este estudio. Se aplicó la puntuación Z (Iverson, 2011) para calcular la medida estándar, utilizando los datos normativos colombianos para la ENI (Rosselli-Cock et al., 2004), con el fin de describir el perfil cognitivo de los pacientes incluidos.
Como criterio de interpretación, se tuvo en cuenta que los puntajes con dos desviaciones estándar por debajo de la media, corresponderían a un déficit significativo; mientras que los puntajes con una desviación estándar por debajo la media, harían referencia a un desempeño disminuido, según criterios clínicos (Ardila y Ostrosky, 2012; Iverson, 2011).
La comparación entre grupos se realizó con la prueba t de Student o la prueba U de Mann-Whitney, según la normalidad o la homocedasticidad de los datos. Para el cálculo de las puntuaciones Z se utilizó el programa R Project for Statistical Computing; y para el análisis de normalidad, homocedasticidad y de comparación de medias, el programa IBM SPSS Statistics 20.
Resultados
Para presentar el desempeño de los niños participantes en las pruebas aplicadas (tabla 4), se organizaron en los siguientes subgrupos: (a) con o sin crisis epilépticas durante el último año; (b) etiología genética o desconocida; (c) localización del foco epiléptico, ya fuera frontal o centro-temporal (solo se incluyeron los focos más frecuentes para permitir su posterior comparación); y (d) la presencia o ausencia de un diagnóstico previo de TDAH o TDA.
Tabla 4 Desempeño de los participantes en las pruebas neuropsicológicas, que resultaron significativas en las puntuaciones Z
aPuntuaciones correspondientes a un desempeño disminuido. bPuntuaciones correspondientes a un déficit significativo.
Fuente: elaboración propia.
Como puede observarse, la muestra total presentó un desempeño deficitario en tres pruebas, siendo concurrente el desempeño disminuido en lectura de no palabras, serie inversa y dígitos en regresión, y fluidez semántica para varios subgrupos.
Latabla 5 muestra los análisis de comparación entre el desempeño de los grupos.
Discusión
En la mayor parte de las subpruebas de la ENI aplicadas para este estudio, se encontró que los pacientes presentan un funcionamiento intelectual normotípico y logran buen desempeño dentro de los parámetros esperados. Este desempeño sugiere un adecuado manejo del cuadro clínico de los participantes y una apropiada estimulación a través de la educación escolar regular.
Este funcionamiento dentro de los parámetros esperados se mantuvo en todos los subgrupos de pacientes evaluados; y aunque en pruebas estadísticas comparativas algunos subgrupos mostraron diferencias significativas, estos no tuvieron resultados correspondientes a un déficit en los otros análisis, lo que limita la inferencia de una diferencia consistente en el desempeño de los subgrupos de pacientes.
El único déficit consistente se encontró en la atención selectiva auditiva, al observar un desempeño muy por debajo de lo esperado en las pruebas de dígitos en progresión y en regresión. Este mismo déficit podría asociarse con el bajo rendimiento en las pruebas de conteo numérico con estímulos visuales y conteo numérico en serie directa y en serie inversa con estímulos auditivos. La dificultad en atención puede estar asociada con el uso de los fármacos antiepilépticos, la actividad eléctrica cerebral, variables psicosociales, educativas y emocionales asociadas con el proceso de la enfermedad.
Los resultados de este estudio son limitados, pues se encontró evidencia de un solo déficit en los pacientes evaluados, como grupo, sin observar diferencias entre niños, según características de su cuadro epiléptico. Aunque los resultados son discretos, el hallazgo de una dificultad en atención en los pacientes evaluados es importante por varias razones. Una de ellas es porque este proceso cognitivo es fundamental para el desarrollo y desempeño académico, al estar involucrado en múltiples procesos escolares, como el procesamiento semántico, la adquisición de la lectura y la escritura y el aprendizaje de las matemáticas (Stevens y Bavelier, 2012).
En cuanto a las dificultades atencionales, se encontró que tienen alta prevalencia en la población pediátrica con epilepsia, lo que coincide con otros estudios (Kang, Yum, Kim, Kim y Ko, 2015; MacAllister y Schaffer, 2007; MacAllister y Sherman, 2015; Williams, Giust, Kronenberger y Dunn, 2016). Estas dificultades afectan el desempeño escolar, y en este, el desarrollo de las habilidades matemáticas, la memoria de trabajo y la velocidad de procesamiento (Dunn y Kronenberger, 2015; Koneski y Casella, 2010; Lee et al., 2016; MacAllister y Shaffer, 2007; Stevens y Bavelier, 2012). Este mismo desempeño suele observarse en los niños con diagnóstico de TDAH relacionado con epilepsia (Bechtel et al., 2012), como también se encontró en el presente estudio. Estas deficiencias en atención podrían estar asociadas con la comorbilidad con el TDAH o TDA, y relacionadas con la reprobación de años escolares en parte de la muestra evaluada (ver tabla 1).
Las principales limitaciones del estudio tienen que ver con el tamaño total de la muestra y de los subgrupos, así como con la diversidad de características (diagnóstico, tratamiento con fármacos antiepilépticos o el foco epiléptico) encontradas en los pacientes seleccionados.
Ahora bien, este es el primer estudio en Colombia que realiza una evaluación neuropsicológica a niños con epilepsias focales de etiología genética o desconocida, funcionamiento intelectual normal y con tratamiento farmacológico en curso. La principal implicación de los hallazgos de este estudio fue la dificultad en atención selectiva, que podría requerir mayor y mejor manejo terapéutico en los niños escolarizados con epilepsias focales, tratamiento farmacológico, con o sin cambios en el desempeño académico, para asegurar la adecuada adaptación de los niños a sus contextos escolares. Esto, teniendo en cuenta que es posible que esta dificultad tenga repercusiones en el desempeño escolar de los niños evaluados, al plantearles una mayor susceptibilidad para desatender los contenidos de clase que requieren una focalización rápida y efectiva; lo que implica también el conteo numérico auditivo, dictados y operaciones matemáticas sencillas.
De acuerdo con las limitaciones de este estudio y de sus resultados, se sugiere llevar a cabo estudios con una muestra mayor y con subgrupos mejor equilibrados, con el fin de investigar con mayor poder estadístico tanto los efectos de las variables asociadas a la epilepsia como el tratamiento anticonvulsivante sobre la cognición y el desempeño escolar en niños colombianos con epilepsias focales.
