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Colombia Médica

versión On-line ISSN 1657-9534

Colomb. Med. vol.50 no.3 Cali jul./set. 2019

https://doi.org/10.25100/cm.v50i3.3051 

Articulo original

Flebótomos (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae), presentes en una zona endémica de leishmaniasis cutánea en el occidente de Boyacá, Colombia

David Camilo Martínez1  2 

Julián Leonardo Ávila2  3 

Fredy Molano1 

1 Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Laboratorio de Entomología, Museo de Historia Natural “Luis Gonzalo Andrade”, Grupo de Investigación Sistemática Biológica-SisBio. Tunja, Colombia

2 Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Facultad de Ciencias Básicas, Estudiante de Maestría en Ciencia Biológicas. Tunja, Colombia.

3Gobernación de Boyacá, Secretaria Departamental de Salud, Laboratorio de Entomología, Grupo de investigación del Laboratorio de Salud Pública de Boyacá. Tunja, Colombia.


Resumen

Introducción:

Los flebótomos, son conocidos por tener especies vectoras de la enfermedad tropical Leishmaniasis, enfermedad que se presenta con carácter endémico en el occidente del departamento de Boyacá, donde el municipio de Otanche es uno de los principales focos de leishmaniasis cutánea.

Objetivo:

Identificar las especies de flebótomos presentes en una zona endémica de leishmaniasis cutánea en el occidente del Boyacá.

Métodos:

La búsqueda y recolección de los flebótomos se realizó con trampas CDC durante doce horas (18:00- 06:00), tomando como referencia viviendas con antecedentes de personas que hubieran tenido la enfermedad, ubicándolas en el intra, peri y extradomicilio. La identificación se realizó por medio de revisión del órgano genital de machos y hembras al microscopio.

Resultados:

Se colectaron 361 individuos (252 hembras y 109 machos), pertenecientes a 9 géneros y 16 especies, de las cuales, el 60% de toda la flebótomofauna recolectada está representada por Nyssomyia yuilli y Nyssomyia trapidoi. Otras especies colectadas y con importancia por antecedentes vectoriales son Lutzomyia hartmanni, Psychodopygus panamensis, Lutzomyia gomezi y Psychodopygus carrerai.

Conclusión:

Se estableció, que por sus altas abundancias y por sus antecedentes vectoriales para el país y para la zona de estudio, Nyssomyia yuilli y Nyssomyia trapidoi, constituyen las especies de flebótomos que pueden estar implicadas en la transmisión de leishmaniasis cutánea en la zona de estudio

Palabras clave: Diptera; Psychodidae; Phlebotominae; Lutzomyia; Vector; Leishmania; Leishmaniasis cutánea; Colombia.

Abstract

Introduction:

Sandflies are known for having vector species of the tropical disease Leishmaniasis, a disease which is of an endemic nature in Western Boyacá, where the town of Otanche is one of the main source of Cutaneous Leishmaniasis.

Objective:

To identify the species of sandfly present in an endemic area of cutaneous leishmaniasis in West Boyacá.

Methods:

The search and collection of sandflies was carried out using CDC gravid traps, over a period of twelve hours (18:00- 06:00). Identification was carried out by revising the genitalia on both male and female samples under a microscope. The distribution took as reference households with a history of people infected with this disease, locating them intra, peri and extra domicile.

Results:

Were recollected 361 individuals (252 females and 109 male), belonging to 9 genres and 16 species. 60% of all recollected phlebotominae consists of Nyssomyia yuilli and Nyssomyia trapidoi. Other species recollected and relevant, due to vector precedent, are Lutzomyia hartmanni, Psychodopygus panamensis, Lutzomyia gomezi and Psychodopygus carrerai.

Conclusion:

It was established that, due to its abundance and vector precedent for the country and the area under study, Nyssomyia yuilli and Nyssomyia trapidoi constitute the species of phlebotominae which may be involved in the transmission of cutaneous Leishmaniasis in the region.

Key words: Diptera; Psychodidae; Phlebotominae; Lutzomyia; Disease vectors; Cutaneous Leishmania; Leishmaniasis; Colombia

Contribución del estudio

1) Por que se realizó este estudio?
De acuerdo con los antecedentes epidemiológicos proporcionados por el Sistema de Vigilancia de Salud Pública (SIVIGILA), hubo un aumento esporádico en los casos de leishmaniasis cutánea en el municipio de Otanche para 2013 y 2014. Afectó principalmente a las personas en el área rural, especialmente en los caseríos de El Carmen y Camilo. Debido a este aumento en los casos, fue necesario realizar un estudio para tomar medidas preventivas para evitar la propagación de esta enfermedad. Fue necesario un estudio entomológico de las lutzomyias para determinar los posibles vectores.
2) Cuales fueron los resultados relevantes del estudio?
Siguiendo las normas del Instituto Nacional de Salud y el Protocolo de Vigilancia de la leishmaniasis (2014), se realizó un estudio entomológico con el objetivo de identificar las especies de lutzomyias y su relación con las viviendas. Se recolectaron 361 insectos (252 hembras y 109 machos) representadas en 9 géneros y 16 especies. El 32.8% corresponden a Nyssomyia yuilli y el y 27.5% a Nyssomyia trapidoi. Otras especies encontradas fueron Lu. Hartmanni, Ps. Panamensis, Lu. Gomezi y Ps. Carrerai. todas representan una abundancia por debajo del 5%.
3) Que aportan estos resultados?
La especie N. yuilli puede estar involucradas en el ciclo de transmisión domestica dentro del área de estudio. Mientras la especie N. trapidoi es sospechosa en el ciclo de transmisión silvestre. Además, el riesgo de contraer la enfermedad debido a la picadura es el mismo en cualquier parte en el pueblo, debido a la ausencia de diferencias significativas entre la abundancia y riqueza de las especies de flebotomos en las áreas intra, peri y extra domiciliarias.

Introducción

La leishmaniasis constituye un problema de salud pública debido a su morbilidad, amplia distribución geográfica y complejo ciclo de transmisión comprendiendo diferentes especies de parásitos, reservorios y vectores 1, a esto se le suma que la transmisión de esta enfermedad se agudiza por escasos y ocasionales estudios que completen y actualicen el conocimiento sobre la bionomía de los insectos transmisores o vectores del agente etiológico, ya que cambios en variables ambientales como la temperatura y precipitación y procesos graduales de domiciliación de los flebótomos, originan cambios en el número de especies, en sus abundancias, en su distribución geográfica y en su comportamiento, convirtiéndolos en el principal factor de riesgo para la trasmisión de esta enfermedad 2-5.

A nivel mundial, se presentan más de 12 millones de personas infectadas de leishmaniasis cutánea, y 350 millones están en riesgo de contraer esta enfermedad 6. En latinoamérica, Colombia se presenta como uno de los países endémicos con una categoría de RIESGO ALTO de transmisión, uno de los cuatro países con más casos reportados, solo superado por Brasil 7. Desde el año 2000, la leishmaniasis cutánea se presenta en el occidente de Boyacá con carácter epidémico 4, y desde el 2011, según el Sistema Nacional de Vigilancia en Salud Pública del Departamento de Boyacá (SIVIGILA), se ha presentado un aumento esporádico de casos, especialmente en el municipio de Otanche, presentándose como uno de los 25 municipios que más casos de leishmaniasis cutánea reportaron a nivel nacional en el año 2014, afectando principalmente a los habitantes del área rural 8.

Teniendo en cuenta lo anterior, y que los flebótomos representan un riesgo para la población humana como vectores de Leishmania sp. (agente etiológico de la enfermedad tropical leishmaniasis) 5,9,10, y que el riesgo epidemiológico está determinado por la existencia y comportamiento de estos insectos 2,3,5, el objetivo de este estudio fue identificar las especies de flebótomos presentes en un área endémica de leishmaniasis cutánea al occidente del departamento de Boyacá (Colombia).

Materiales y Métodos

Área de estudio

Por el gran número de casos positivos de leishmaniasis cutánea reportados durante los años 2013 y 2014 (Sistema Nacional de Vigilancia en Salud Pública, Departamento de Boyacá- SIVIGILA), el muestreo se realizó en la Vereda El Carmen dentro del municipio de Otanche (altitud promedio de 1,050 m.s.n.m, y ecosistemas característicos de bosque húmedo tropical) 11,12.

Técnicas de muestreo

Se siguió la metodología para levantamiento de adultos de flebótomos, propuesta por el Instituto Nacional de Salud en la Guía: Protocolo para la Vigilancia en Salud Pública de Leishmaniasis 13.

Durante el mes de agosto del año 2014, se seleccionaron un total de 41 viviendas que tuvieran habitantes con úlceras activas o cicatrices características de leishmaniasis cutánea, que evidenciaran haber padecido de la enfermedad recientemente y/o habitar la vivienda en la misma época de contagio. En cada una de las viviendas se instalaron tres trampas CDC por noche: en el extradomicilio (más allá de cincuenta metros de la vivienda) especialmente en la zonas boscosas; peridomicilio (parte exterior de la vivienda) en gallineros, establos o porquerizas; e intradomicilio (interior de la vivienda). Las trampas se dejaron activas durante 12 horas seguidas, desde las 18:00 horas hasta las 06:00 horas del día siguiente.

El material colectado en cada una de las trampas fue separado cuidadosamente, y los flebótomos encontrados se guardaron en viales de 10 ml de capacidad, en alcohol al 70% para su conservación y posterior identificación en el Laboratorio de Entomología de la Secretaria de Salud del Departamento de Boyacá.

Identificación taxonómica de los Flebótomos

Los individuos colectados fueron aclararados cubriéndolos con KOH (Hidróxido de potasio) al 10%, dejándolo actuar por 12 horas, pasado este tiempo se retiró el KOH y se lavó el material con alcohol al 70% (por una hora), luego se retiró el alcohol, y los ejemplares se vertieron en capsulas con solución de Fenol-alcohol absoluto (1:1) por 72 horas, para detener el proceso de transparentación, conservar el material, y agregar contraste a las estructuras internas para facilitar la identificación (14.

Con el material entomológico aclarado se procedió a la determinación de las especies por medio de la revisión de genitalitas de hembras y machos, con ayuda de las claves taxonómicas de Young y Duncan 15 y Galati 16. Además, cada una de las especies fueron corroboradas por el programa de Control de Calidad del Instituto Nacional de Salud.

El montaje permanente se hizo en placas portaobjeto con bálsamo de Canadá al fenol 14, y se incluyeron a la Colección de referencia de Flebótomos de la Unidad de Entomología de Laboratorio Departamental de Salud Pública de Boyacá.

Análisis de datos

La riqueza fue determinada por el número de individuos de cada especie colectada, y la abundancia relativa se obtuvo al dividir el número de individuos colectados de cada especie sobre el número total de individuos capturados (17.

Con el fin de estimar y comparar la riqueza de especies de cada uno de los grupos entre cada una de las coberturas vegetales, se emplearon perfiles de diversidad basados en los números efectivos de especies a partir de la transformación de Dq, donde el exponente q determina la sensibilidad del índice a las abundancias relativas de cada especie, es decir, la influencia de las especies raras o comunes sobre la medida de la diversidad, así, la diversidad de orden cero (q = 0) es insensible a las abundancias de las especies, por lo que es equivalente a la riqueza de especies; para la diversidad de orden uno (q = 1) todas las especies son incluidas con un peso proporcional a su abundancia; y, por último, en la diversidad de orden 2 (q = 2) se da preponderancia a las especies más comunes 18. El déficit de cobertura será calculado por medio de restar el valor de cobertura de muestra a la unidad 1, análisis que representa la probabilidad que el próximo individuo encontrado pertenezca a una nueva especie no registrada previamente, además, se usaron intervalos de confianza del 95% para la interpolación y extrapolación utilizando el método Bootstrap 18. Los anteriores análisis fueron hechos por medio del programa iNEXT disponible en línea 19.

Se hizo un conteo de individuos colectados en cada sitio muestreado: intradomicilio, peridomicilio y extradomicilio, tomando como unidad de muestreo cada una de las viviendas seleccionadas, siendo esta la forma habitual de identificar especies antropófilas 20,21. Se realizó un análisis de ANOVA para determinar si existen diferencias significativas entre el número de especies en cada uno de los sitios muestreados, y las abundancias relativas en cada uno de los estos. Todos los análisis se hicieron por medio del software Statistica 12 22.

Consideraciones éticas

El proyecto tuvo el aval de la secretaria de la Secretaria Departamental de Salud de Boyacá, como parte del levantamiento entomológico en un estudio de foco de leishmaniasis cutánea.

Resultados

Se recolectaron 361 flebótomos (252 hembras y 109 machos) representadas en 9 géneros y 16 especies, de los cuales el 32.8% y 27.5% corresponden a Nyssomyia yuilli y Nyssomyia trapidoi respectivamente; con una amplia diferencia les siguen Trichopygomyia triramula, Psathyromyia barrettoi majuscula, Lutzomyia hartmanni, Lutzomyia sp. de pichinde, Evandromyia dubitans, Evandromyia walkeri, Evandromyia saulensis y Lutzomyia gomezi. Las otras 6 especies fueron escasas, representando menos del 1% del total (Tabla 1).

Tabla 1 Riqueza y abundancia relativa de Flebótomos colectados en la Vereda El Carmen, Municipio de Otanche (Boyacá- Colombia) 

Género Especie Total Abundancia relativa
Nyssomyia yuilli 83 35 118 0.327
Nyssomyia trapidoi 78 21 99 0.274
Trichopygomyia triramula 22 26 48 0.133
Psathyromyia barrettoi 12 10 22 0.061
Lutzomyia hartmanni 8 7 15 0.042
Lutzomyia sp. de pichinde 9 4 13 0.036
Evandromyia dubitans 13 0 13 0.036
Evandromyia walkeri 9 3 12 0.033
Evandromyia saulensis 7 0 7 0.019
Lutzomyia gomezi 5 0 5 0.014
Pressatia camposi 2 0 2 0.006
Psychodopygus panamensis 2 0 2 0.006
Psychodopygus carrerai 0 2 2 0.006
Pintomyia serrana 1 0 1 0.003
Lutzomyia strictivila 1 0 1 0.003
Brumptomyia leopoldi 1 1 0.003
Total 252 109 361

En cuanto a la representatividad del muestreo, con un total de 912 horas/trampa CDC distribuidas en 15 noches, los análisis de la curva de rarefacción y extrapolación muestran que se puede esperar que el número de especies aumente (Fig. 1). Sin embargo, por medio del análisis de cobertura de muestra se estima que las especies recolectadas representan el 99% de las que se pueden encontrar, por lo que existe una probabilidad del 1% (deficit de cobertura) de encontrar una nueva especie conforme se aumente el esfuerzo de muestreo (Fig. 2).

Figura 1 Curva de rarefacción y extrapolación basada en el tamaño de la muestra (línea continua) y extrapolación (línea discontinua) para las especies de Flebótomos recolectaddos en la Vereda El Carmen, Municipio de Otanche (Boyacá- Colombia).  

Figura 2 Curva de Cobertura de muestreo basada en rarefacción (línea continua) y extrapolación (línea discontinua) para las especies para Flebótomos recolectadas en la Vereda El Carmen, Municipio de Otanche (Boyacá- Colombia). 

Se demostró que no existe diferencia significativa en cuanto a riqueza (p= 0.949; p >0.05) y abundancia (p= 0.994; p >0.05) de la flebótomofauna colectada entre los tres sitios de muestreo (Fig. 3).

Figura 3 Abundancia de las especies presentes por sitio de muestreo: intradomicilio, peridomicilio y extradomicilio. 

Discusión

La curva de rarefacción y extrapolación describe un inventario incompleto de flebótomos. La línea presenta un punto de incremento 18, a pesar de esto, se presenta una aproximación a la flebótomofauna presente en la zona de estudio debido a la falta de registros, evidenciado con las especies reportadas por Santamaría et al. (4, para el occidente del departamento de Boyacá, y que no fueron colectadas en este estudio: Micropygomyia trinidadensis, Pintomyia ovallesi, Psathyromyia shannoni y Sciopemyia sordelli. Estos cambios a través de tiempo en la comunidad de flebótomos, probablemente se debió al aprovechamiento de los cambios en los factores abióticos, como la humedad relativa, la temperatura y la precipitación. Factores que tienen una repercusión directa en la dinámica poblacional de estos insectos 23,24. Además, la densidad de estos vectores y la aparición o desaparición de nuevas especies, pueden estar relacionadas con los factores climáticos y también con el comportamiento de las poblaciones humanas, como actividades culturales y labores socio-económicas y también por las transformaciones de los hábitats 25-29. Actividades evidentes en la zona por los cambios ocasionados en las coberturas vegetales naturales para aprovechamiento de cultivos de cacao y café, extracción de madera y construcción de viviendas 11,12.

Las especies relevantes por sus antecedentes vectoriales y de abundancias son N. yuilli y N. trapidoi30, ya que representan el 60% de toda la flebótomofauna colectada. Otras especies con antecedentes vectoriales son Lu. hartmanni, Ps. panamensis, Lu. gomezi y Ps. Carrerai4,26-28,30-33, pero representadas con abundancias inferiores al 5%.

La especie N. yuilli fue más abundante en el intra y peridomicilio, lo que sugiere una adaptación a los ambientes modificados por la colonización humana 4. Ha sido hallada infectada naturalmente con flagelados no identificados en Brasil y en el municipio de Leticia (Colombia) 9,31,32. Para Colombia, Ferro y Morales 34, encontraron especies con flagelados sin identificar. El primer reporte de incriminación vectorial positivo para N. yuilli, como vector de Le. panamensis lo presenta Santamaría et al. (4, encontrando hembras naturalmente infectadas en los municipios de Otanche y Pauna, en el occidente del departamento de Boyacá, piedemonte del Valle del Magdalena Medio.

N. trapidoi ha sido identificada como vector de Le. panamensis en Ecuador 35,36, y en Panamá 37. Para Colombia se le considera a esta especie como vector primario en diferentes localidades, reportada en 12 de los 32 departamentos, de los cuales Nariño, Tolima, Antioquia, y Santander, se le reconoce como un vector de Le. Panamensis30,32,33,38-40, en este último departamento también se encontró infección natural por parásitos de Leishmania sp. del complejo braziliensis39. Para Boyacá, en los municipios de Otanche y Pauna, se han encontrado hembras de N. trapidoi, con formas flageladas de Leishmania sp., sin poder llegar a tener una confirmación de especie 4,41. Por sus antecedentes como vector, y por su mayor abundancia en el extradomicilio, hábitat de tipo boscoso, sugiere que esta especie puede llegar a estar implicada en el ciclo silvestre de transmisión de leishmaniasis cutánea en la zona de estudio.

Ty. triramula, especie que presenta la tercera mayor abundancia, no tiene características antropofílicas marcadas, ni una importancia medica hasta ahora reportada; el alto número de individuos colectados durante el estudio prefiriendo el peridomicilio de las viviendas, puede ser causa de su fototropismo positivo 42,43. Otra especie con antecedentes vectoriales es Lu. hartmanni, la cual ha sido implicada como vector de Le. (Viannia) colombiensis, parásito reconocido como agente etiológico de leishmaniasis cutánea en Costa Rica, Panamá, Perú, Colombia y Ecuador 15,44-46, para este último, también ha sido encontrada infectada con Le. (Viannia) equatorensis36,47,48. Las demás especies de flebótomos reportadas en este estudio, aparte de tener un interés taxonómico, no tienen importancia hasta ahora probada en el ciclo epidemiológico de la leishmaniasis.

Al no existir diferencias significativas entre ninguno de los sitios de muestreo (intra, peri y extradomicilio), en cuanto a la abundancia y número de especies de flebótomos encontradas, demuestra que la cercanía de las viviendas con las zonas boscosas propicia una situación en la cual, las personas tienen altas probabilidades de entrar en contacto con los vectores, y por ende, de poder contagiarse de leishmaniasis cutánea 49, además de esto, se puede presentar un aumento de nuevos casos por intromisión de las personas al hábitat natural de estos insectos, evidenciado en actividades socioculturales como la extracción de plantas, agricultura, tala o el simple hecho de habitar cerca a zonas boscosas 50-51, incluso, personas que no tienen actividades en, o cercanas a los bosques como infantes y adultos mayores, podrían ser infectadas o tener riesgo de enfermar 52.

Finalmente, con base en los datos obtenidos en el presente estudio se puede establecer que por sus altas abundancias y por sus antecedentes vectoriales para el país y para la zona de estudio, N. yuilli y N. trapidoi, constituyen las especies vectoras sospechosas de trasmitir leishmaniasis cutánea en la zona de estudio, la primera pudiendo estar implicada en el ciclo de transmisión doméstico y la segunda en el ciclo de transmisión silvestre. Además, el riesgo de poder llegar a contraer la enfermedad por la picadura de flebótomos, es el mismo en cualquier parte de la vereda: dentro de las viviendas, alrededor de ellas y en zonas boscosas.

Con el fin de poder entender mejor la epidemiologia de la enfermedad en la zona, y proponer programas efectivos de prevención y control, se hacen necesarios estudios más detallados de la ecología de la población de flebótomos como preferencias alimenticias, comportamiento de picadura y reposo, incluyendo también, estudios a través del tiempo en diferentes épocas del año con mayores tiempo de muestreo, pero sobretodo, realizar análisis de infección natural para poder incriminar con mayor certeza una especie potencial de ser vectora de leishmaniasis cutánea, y poder llegar a identificar la especie de parasito causante de la enfermedad.

Agradecimientos

Al laboratorio de la Secretaria de Salud de la Gobernación de Boyacá, en especial al grupo de Entomología y al grupo de Enfermedades Transmitidas por Vectores (ETV), por la colaboración en la parte logística durante las salidas de campo y la parte de laboratorio. A los técnicos de los municipios de Otanche y Pauna por su colaboración en la fase de campo. A la comunidad de la Vereda El Carmen del municipio de Otanche, por su amabilidad y disposición para los permisos de muestreos en las viviendas.

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Financiación: El proyecto estuvo dentro del marco del estudio de Foco: Estudio Entomológico para Vigilancia de Leishmaniasis - Municipio de Otanche Centro Poblado Betania. Secretaria Departamental de Salud- Gobernación de Boyacá

Recibido: 31 de Marzo de 2017; Revisado: 17 de Septiembre de 2017; Aprobado: 16 de Diciembre de 2018

Conflicto de interés:

No se presentan ningún conflicto de interés por parte de los autores.

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