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Introducción
En los humanos se han realizado diversos y múltiples estudios sobre la microbiota de la cavidad oral y es tema que continúa en estudio dadas las nuevas técnicas de identificación con que se cuenta, no tanto así a nivel de las especies animales, asunto por lo demás importante por ser uno de los micro-sistemas que más densidad bacteriana tiene en el organismo y Colombia no es la excepción.
La cavidad oral, por su conformación anatómica y diversidad de tejidos que se encuentran allí, facilita la coexistencia de variados ecosistemas microbianos, con sus particularidades metabólicas y nutricionales, que generan beneficio mutuo y conlleva a establecerse un ecoequilibrio que favorece el desarrollo de cada uno de ellos.
En el momento del nacimiento de los caninos, la mucosa de la boca es a menudo estéril, la primera contaminación se da durante el paso a través del conducto vaginal De 4 a 12 horas después del nacimiento se establece la flora residente y los siguientes microorganismos que colonizan esta mucosa son los que se encuentran en el medio ambiente en estado libre 1. Durante los primeros meses de vida del cachorro se añaden Staphylococcus spp aerobios, diplococos Gram negativos, Difteroides y, ocasionalmente, Lactobacilos. Cuando inicia la dentición aparecen nuevos hábitats para la colonización como el esmalte dental y el surco gingival, permitiendo la aparición de nuevos microorganismos como espiroquetas anaerobias principalmente del género Treponema, Bacteroides spp, Fusobacterium spp, Actinomyces spp, Veillonella spp, especies de Rothia y Capnocytophaga; así como algunos vibriones anaerobios. Además, se presenta con mayor relevancia en la placa supragingival bacterias como Bergeyella zoohelcum, Neisseria spp, y Moraxella spp.2. Cuando se produce la erupción de los dientes permanentes en el periodo de recambio se acompaña de fenómenos inflamatorios, permitiendo favorecer la colonización de bacterias patógenas. Ya en los caninos adultos se encuentran especies de Actinomyces spp en amígdalas y encías 3.
La microbiota natural de la cavidad oral de perros depende de varios factores como la edad, la alimentación, cambios ambientales, estado inmunológico y la salud de los dientes y encías, y en general, del estado de salud del huésped 4. Las bacterias encontradas en la cavidad oral sana están representadas en su mayoría por especies anaerobias facultativas, mientras que la microbiota subgingival de caninos con enfermedad periodontal es de predominio anaerobio estricto. Entre las bacterias predominantes de la cavidad oral sana se encuentran Pasteurella multocida, Streptococcus spp, Staphylococus spp, especies de enterobacterias (Proteus spp) y otros como Corynebacterium spp, Eikenella corrodens, Clostridium spp, Peptostreptococcus spp y Propionibacterium spp.5,6.
En cuanto a los hábitos, cabe destacar el tipo de alimentación. A este respecto se observa que una dieta blanda generalmente favorece la acumulación de residuos de comida dentro y en los alrededores de los dientes. Otros hábitos son los comporta-mentales como masticar huesos, piedras o madera ya que estos pueden causar daño en la gingiva y favorecer el desarrollo de infección 7.
Sin embargo, aunque hay bacterias que no generan ningún tipo de compromiso en la boca del animal, hay otras bacterias que son patógenas y pueden llegar a desencadenar procesos inflamatorios o lesiones orales que a su vez pueden ser causantes del inicio y desarrollo de enfermedad periodontal, lo cual depende principalmente del estado de salud en que se encuentra el animal y de sus hábitos.
Al respecto países como Inglaterra, Chile, Brasil y Argentina reportan estudios descriptivos en los cuales clasifican los microorganismos dependiendo de la o las patologías específicas que estén cursando, principalmente periodontitis y signos o lesiones orales. La diversidad de bacterias encontradas también depende de la localización anatómica de la boca y del tipo de la muestra. A este respecto se encuentra que en la placa madura se reduce la concentración de oxígeno del margen y surco gingival favoreciendo el crecimiento de microorganismos anaerobios facultativos y anaerobios estrictos como Actinomyces spp y Streptococcus spp. Por otro lado, la saliva es la muestra en donde se encuentran la mayoría de microorganismos, probablemente porque el pH alcalino facilita su proliferación; predominando los coliformes, bacterias cuya presencia se relaciona posiblemente con conductas de los caninos como el lamido en su acicalamiento y la ingesta de heces. En los caninos con periodontitis predominan en la placa supra y subgingival microorganismos anaeróbicos como Bacteroides spp, Porphyromonas pigmentadas y no pigmentadas, Prevotella spp y Fusobacterium spp.8.
En el surco gingival se encuentran bacterias aerobias y anaerobias. En los dientes se presentan superficies de adherencia que no tienden a renovarse periódicamente, como los epitelios. En su composición predominan diferentes especies de Streptococcus α hemolíticos, como Streptococcus mutans y Streptococcus sanguis, a nivel de la placa dentaria. Streptococcus mitis se encuentra adherido tanto a los dientes como a las mucosas y Streptococcus salivarius predomina en la mucosa lingual.
A nivel de la placa se encuentran gérmenes anaerobios Gram positivos como Ac-tinomyces spp, Bifidobacterium y algunas especies de Lactobacillus, en menor cantidad. La mayoría de los Gram negativos son anaerobios como Bacteroides del grupo melaninogenicus y especies del género Fusobacterium spp, Eikenella corrodens, Pasteurella spp, Porphyromonas spp y Prevotella spp, pero también se encuentran aerobios como Neisseria spp.
Dentro de las bacterias fastidiosas se encuentra Capnocytophaga canimorsus siendo este un bacilo Gram negativo 9. Además, pueden encontrarse espiroquetas del género Treponema dependiendo de la edad del canino. Dentro de los cocos Gram positivos anaerobios se encuentran los géneros Peptococcus, Peptostreptococcus y Ruminococcus entre otros. Pueden además aislarse especies de Mycoplasma y levaduras del género Cándida principalmente C. albicans.10.
El papel que cumplen las bacterias en la cavidad bucal es variada. Por ejemplo, los biofilms que colonizan la cavidad oral son uno de los más complejos que existen en la naturaleza. Esta complejidad se debe en gran medida a la composición de las distintas superficies en la cavidad oral de caninos, que determinan la existencia de cuatro nichos orales diferentes que son: mucosa masticatoria, mucosa dorso lingual, saliva y superficies duras (superficies dentales y materiales de restauración). Estos biofilms tienden a incrementarse con la edad alcanzando un 80% en perros por encima de los cinco años de edad 11.
La microbiota bucal parece desarrollar diferentes funciones beneficiosas para los caninos, entre las cuales se destaca la prevención de la colonización de las superficies bucales por patógenos potenciales. La cavidad oral está permanentemente colonizada por una microbiota normal residente que se organiza en ecosistemas donde se encuentran especies que, en ocasiones, pueden comportarse como patógenas, dependiendo del estado inmunológico del canino. 12. Los microorganismos pertenecientes a la microbiota bucal normal contribuyen al desarrollo de la respuesta inmunológica; además, ayudan a evitar la colonización de la piel o las mucosas por bacterias que pueden ser patógenas. Los gérmenes para iniciar la infección deben, en general, comenzar por colonizar los epitelios, en donde seguramente compiten con los integrantes de la microbiota por factores tales como receptores celulares y nutrientes.
De esta manera, la microbiota normal juega un papel importante en la producción de efectos directos como la producción de bacteriocinas, metabolitos tóxicos, reducción del potencial redox, consumo de nutrientes esenciales y competencia por receptores. Dentro de los efectos indirectos se encuentra el aumento de la producción de anticuerpos, estímulo de la fagocitosis y aumento de la producción de interferón 13.
La colonización de los microorganismos se da mediante la penetración a los tejidos a través de dos vías: la dentaria y la periodontal; y una vez ingresan, avanzan hasta donde las defensas del cuerpo se lo permitan. Dicho avance se da a través de los tejidos de la región buco-maxilo-facial. Las primeras bacterias en penetrar el tejido son los Streptococcus del grupo viridans, por ser facultativas. La entrada de estas bacterias causará la siguiente secuencia de cambios: consumo total del oxígeno existente, generando un ambiente de anaerobiosis, que facilita el ingreso de bacterias anaeróbicas, lisis tisular y formación de abscesos. Una vez trascurrida esta primera colonización de microorganismos patógenos, el canino se hace más susceptible a la incorporación de cualquier microorganismo que sobrepase las barreras de defensa exacerbadas 14.
En un estudio realizado en España por Cabrera y cols. 11, se encontró un reporte de 10 caninos de la raza Beagle con enfermedad periodontal inducida en hembras y machos, con una edad promedio de 1 a 3 años y un peso vivo entre 9 Kg y 11 kg, potencialmente inmunosuprimidos. Este estudio se realizó a partir de la placa supragingival en donde se identificaron especies como Proteus mirabilis, Neisseria spp, Pseudomonas spp, Escherichia coli, Staphylococcus epidermidis, Staphylococcus coagulasa negativa, Streptococcus α hemolítico, Streptococcus β hemolítico, Streptococcus pneumoniae, Lactobacillus spp, Nocardia spp, Actinomyces spp, Corynebacterium spp, Micrococcus spp, Microbacterium spp., resaltando que Neisseria spp y Streptococcus α hemolítico estuvieron presentes en las 10 muestras. Sin embargo, hay autores que consideran a Neisseria spp como parte de la flora normal de la cavidad oral en el perro.
En Bolivia se han descrito estudios asociados a mordeduras por caninos, en los cuales se clasifican las complicaciones dependiendo del grado de infección, sitio anatómico de la lesión, profundidad, microorganismo que ocasiona la infección y el estado del sistema inmune del humano lesionado. La infección progresa con rapidez y se hace evidente en las primeras 8 a 24 horas, concluyendo que las mordeduras por caninos representan un problema de salud pública y que estas mordeduras representan un riesgo de infección para el humano; cuya gravedad está sujeta a las características de la lesión y a su manejo, siendo Staphylococcus aureus y Pasteurella multocida los gérmenes aerobios más frecuentemente aislados en las heridas por mordeduras de caninos 4,15.
Varios informes describen que tanto en el humano como en el perro se presenta el paso de bacterias orales, como Pasteurella multocida y Tannerella forsythia, las cuales han sido vinculadas a infecciones humanas locales y sistémicas 16. Para la identificación de la flora bacteriana en caninos se han utilizado los mismos métodos, tecnologías y descripción que para la identificación de la flora bacteriana en los humanos, por lo que en la actualidad no están estandarizados los criterios específicos para el estudio de la microbiota oral en esta especie animal. Un ejemplo de ello es el caso de Porphyromonas gingivalis, que en caninos presenta características fenotípicas diferentes a las cepas humanas ocasionando dificultades en el momento de su identificación 17.
La identificación de la microbiota bacteriana presente en la cavidad bucal de caninos en condición de abandono de la fundación Razas Únicas ubicada en el municipio de Chía (Cundinamarca - Colombia), permite hacer un acercamiento al tipo de bacterias que se encuentran asociadas a infecciones en la cavidad bucal, así como las infecciones por bacterias que se adquieren en caso de mordeduras, lo cual proporciona información que orientará el tratamiento terapéutico.
El presente estudio se realiza a partir de 29 muestras tomadas aleatoriamente de 23 caninos en estado de abandono de la Fundación Razas Únicas, con el fin de identificar las bacterias presentes en la cavidad oral, así como observar el impacto que éstas puedan tener a nivel de la salud del animal y de la salud pública, ya que muchos de los microorganismos presentes en la boca de los animales pueden ser potenciales infectantes a través de mordeduras. En Colombia no se han realizado estudios sobre la identificación de las bacterias de la cavidad bucal en caninos, por lo cual este estudio busca proporcionar información sobre qué tipo de bacterias se pueden encontrar y de esta forma proporcionar herramientas que permitan realizar un mejor manejo a nivel de la salud veterinaria y del humano.
Es necesario aclarar que en esta investigación no se pretende afirmar que los caninos tienen o fueron diagnosticados con enfermedad periodontal por lo que ese tema quedará abierto para otros estudios.
Materiales y métodos
En el estudio se analizaron las variables de las muestras obtenidas de cada uno de los individuos y se interpretaron los resultados de acuerdo con las bacterias identificadas.
Universo: caninos de la Fundación Razas Únicas que se encuentra ubicada en el municipio de Chía - Cundinamarca.
Población: 180 caninos en condición de abandono
Muestra: 23 caninos seleccionados aleatoriamente
Se realizó la visita a la Fundación Razas Únicas ubicado en el municipio de Chía-Cundinamarca (Colombia), en donde se encontraron 180 caninos en estado de abandono tanto criollos como de raza, cachorros y adultos, todos bajo las mismas condiciones de manejo, alimentación y de ambiente. De estos se escogieron 23 caninos aleatoriamente en donde se consideró como único criterio de exclusión estar en tratamiento en el momento de la toma de muestra o en lapso no inferior a 30 días.
Recolección de información de cada canino
La información se recolectó mediante encuesta diligenciada por la persona encargada de la fundación, con el fin de identificar y caracterizar los caninos mediante los siguientes datos: nombre, género, edad, tamaño, raza, peso, fecha de última desparasitación, vacunación, color y observaciones.
Recolección de la muestra
La toma de la muestra se realizó mediante hisopado bucal con escobillones estériles, que consistió en frotar con un hisopo la cara interna de la boca, las encías y los dientes de cada uno de los caninos; luego se introdujeron en tubos de vidrio con 3 mL de medio líquido tripticasa soya para recuperación de aerobios y anaerobios facultativos. Para microorganismos anaerobios estrictos se tomaron 6 muestras aleatorias a de los 23 - 24 (identificadas como muestra 4, muestra 8, muestra 10, muestra 14, muestra 20, muestra 21) por medio de puntas odontológicas, las cuales se introdujeron en el medio de transporte VMGA-III (Viability Medium Göteborg Anaerobically)
Fuente. Elaboración propia.
Figura 1 Jein - Pitbull. Toma de muestra a los caninos de la Fundación Razas Únicas de Chía- Cundinamarca.
Clasificación por edad
Se utilizó la clasificación descrita por Logan 18 para determinar la existencia de asociación entre ciertos microorganismos con determinados grupos de edades, como se observa en la Tabla 1.
Clasificación por raza (tamaño)
Se aplicó la clasificación descrita por Logan 18, correspondiente a tres grupos de acuerdo al tamaño relacionado con la raza (peso) del paciente, para determinar la existencia de asociación entre ciertos microorganismos y el tamaño del animal, en términos de raza y peso de éstos, tal como se presenta en la Tabla 2.
Procesamiento de las muestras
Las muestras para el aislamiento e identificación de las bacterias aerobias y anaerobias facultativas se procesaron en los laboratorios de la Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca. Los tubos con el caldo se incubaron 24 horas a 37°C, posteriormente se sembraron en agar sangre de cordero al 5%, para el aislamiento de microorganismos aerobios y determinar la capacidad hemolítica de los mismos, agar chocolate para el aislamiento y recuperación de microorganismos de crecimiento exigente, agar Mac-Conkey para la selección de bacilos Gram negativos no exigentes y su diferenciación de acuerdo con la fermentación de lactosa y agar tripticasa soya para la recuperación de cualquier microorganismo presente, ya que favorece el desarrollo y aislamiento de una gran variedad de microorganismos aerobios y anaerobios facultativos. En el protocolo se realizó control de esterilidad, viabilidad y reproducibilidad con cepas Staphylococcus aureus ATCC 25923 y Escherichia coli ATCC 25922, proporcionadas por el Cepario de la Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca. La siembra se realizó con asa por la técnica de agotamiento.
Después de 24 horas de incubación a 37°C, se visualizó el crecimiento y se realizó coloración de Gram para confirmar morfología y afinidad por la tinción. Los controles del Gram se realizaron con las cepas de Staphylococcus aureus ATCC 25923 y Escherichia coli ATCC 25922 suministradas por el Cepario de la Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca.
Una vez realizada la descripción macro y microscópica se realizaron catalasa y oxidasa y la identificación mediante el sistema BD BBL™ Crystal™ Gram-Positive ID Kit y el BD BBL™ Crystal™ Enteric/Nonfermenter ID Kit.
Las 6 muestras para bacterias anaerobias contenidas en el medio de transporte VM-GA-III, se procesaron en la unidad de investigación básica oral (UIBO) de la Universidad el Bosque. De éste se realizaron tres diluciones en el caldo VMGA-I (Viability Medium Göteborg Anaerobically), y se sembraron las diluciones (-5, -4, -3) en agar Brucella suplementado con hemina y vitamina K1 para favorecer el crecimiento de anaerobios exigentes. Se incubó por 8 días en condición de anaerobiosis con el sistema GasPak. Posterior a la incubación se observó la morfología macroscópica de las colonias por medio del estereoscopio, realizando el recuento de unidades formadoras de colonia (UFC). Las colonias sin identificar se sembraron de nuevo en agar Brucella suplementado por 8 días en condición de anaerobiosis, se realizó tinción de Gram para confirmar afinidad por la tinción y su morfología. Luego se realizaron pruebas presuntivas como Indol, oxidasa y ONPG. Luego se procedió a la identificación mediante el uso de la técnica BD BBL-Crystal Identification Systems- Anaerobe ID Kit.
Resultados
Los caninos estaban siendo alimentados con dietas comerciales (concentrados duros). Los caninos tenían una edad entre 6 meses a 12 años y pertenecían a diferentes razas: Basset hound (n = 1), Fox terrier (n = 1), Bull mastiff (n = 1), Pitbull (n = 3), Beagle (n = 4), Labrador (n = 2), Bull dog (n = 1), Bull terrier (n = 1), y de raza mixta o criolla (n = 9). La raza, la edad y el sexo de cada perro se muestran en la Tabla 3.
Los 23 caninos tenían edades en un rango de 6 meses a 12 años. La mayoría de las muestras correspondieron a caninos de edad adulta (66.7%), seguidos por los jóvenes (20.8%) y finalmente por los viejos (12.5%). Datos que se presentan en la Tabla 4.
Tabla 4 Frecuencias con relación a la edad de los caninos incluidos en el estudio.
Fuente. Elaboración propia.
Tabla 5 Frecuencias con relación al tamaño según las razas de los caninos incluidos en el estudio.
Fuente. Elaboración propia.
Tabla 6 Bacterias aerobias y anaerobias facultativas aisladas de la cavidad bucal de los 23 caninos.
Fuente. Elaboración propia.
De los aislamientos obtenidos, se realizó la identificación de bacterias Gram positivas a partir de agar sangre de cordero y para las bacterias Gram negativas a partir de agar MacConkey, resultados que se muestran en la Tabla 7.
Tabla 7 Características de las unidades formadoras de colonias de las bacterias aerobias aisladas en medios de cultivo.
Fuente. Elaboración propia.
En lo relacionado con la identificación de bacterias anaerobias, se encontraron bacterias como Porphyromonas endodontalis, Eikenella corrodens, Prevotella intermedia/ nigrescens reportadas como patógenas comunes en cavidad oral y otras anaerobias relacionadas con microbiota normal, como se observa en la Tabla 8.
Tabla 8 Bacterias anaerobias aisladas de la cavidad bucal de los 6 caninos.
Fuente. Elaboración propia.
Tabla 9 Características macroscópicas de las bacterias anaerobias en medios de cultivo.
Fuente. Elaboración propia.
Tabla 10 Distribución y porcentaje de los aislamientos bacterianos en las muestras estudiadas según el análisis morfológico con la coloración de Gram.
Fuente. Elaboración propia.
Fuente. Elaboración propia.
Figura 3 Distribución de las bacterias aerobias y anaerobias aisladas de la cavidad bucal de los caninos.
Las bacterias aerobias se aislaron en un mayor porcentaje en la población adulta. De estos, como caso particular, Escherichia coli se encontró en alta proporción en los tres rangos de edad; jóvenes (60%), adultos (62.5%) y viejos (100%). Ver Figura 4.
Fuente. Elaboración propia.
Figura 4 Distribución de las bacterias aerobias y anaerobias aisladas de la cavidad bucal de los caninos.
Las bacterias anaerobias aisladas con mayor frecuencia fueron Actinomyces spp y Fusobacterium spp, con mayor número de unidades formadoras de colonia en los caninos Se puede observar que la presencia y proporción de las bacterias anaerobias, en los dos rangos de edad analizados varía; la mayor diversidad de géneros bacterianos se encontró en los caninos viejos (muestras de edad vieja (muestra 4 y muestra 21) presentando 13000 UFC y 20000 UFC respectivamente, como se observa en la tabla 11.
Tabla 11 Recuentos de unidades formadoras de colonias de las bacterias anaerobias estrictas encontradas según edad en los caninos.
Fuente. Elaboración propia.
Se puede observar que la presencia y proporción de las bacterias anaerobias, en los dos rangos de edad analizados varía; la mayor diversidad de géneros bacterianos se encontró en los caninos viejos (muestras 4 y 21) y un canino adulto (muestra 10). El total de géneros bacterianos de bacterias anaerobias fue 7, como se observa en la Figura 5.
Fuente. Elaboración propia.
Figura 5 Frecuencia de bacterias anaerobias estrictas encontradas según edad.
En las bacterias aerobias encontradas, según el tamaño del canino, se observó que Escherichia coli se identificó en los tres tamaños y que en cada uno de los tamaños se identificaron diferentes bacterias. En pequeños: Escherichia coli, Enterococcus durans, Enterobacter sakazakii, Kluyvera ascorbata y Streptococcus uberis. En caninos medianos la bacteria que tuvo mayor frecuencia fue Escherichia coli con 70.5% del total de caninos medianos n=17, además de Enterobac-ter cloacae, Enterococcus hirae y en caninos grandes Kluyvera cryocrencen, Escherichia coli, Escherichia vulneris, y Enterococcus faecalis. Ver Figura 6.
En la Figura 6 se puede observar que la mayoría de las bacterias identificadas pertenecen a la microbiota intestinal, los cuales se identificaron tanto en tamaño pequeño, mediano y grande de los caninos; particularmente el microrganismo entérico que se aisló en todos los tamaños fue Escherichia coli.
En la identificación de las bacterias anaerobias según el tamaño se puede evidenciar que de los 5 caninos medianos en 4 se encontró Actinomyces spp; en 3 Fusobacterium spp y en 2 Prevotella intermedia/nigrescens y Porphyromonas endodontalis. En el tamaño pequeño la proporción de aislamientos anaerobios fue menor, solo se identificaron en un canino, con un aislamiento por cada microorganismo: Fusobacterium spp, Actinomyces spp, Veillonela spp y Prevotella intermedia/nigrescens. Ver Tabla 12 y Figura 7.
Tabla 12 Frecuencias de bacterias anaerobias encontradas en los seis caninos según su tamaño.
Fuente. Elaboración propia.
Fuente. Elaboración propia.
Figura 7 Frecuencia de bacterias anaerobias estrictas encontradas según el tamaño.
En relación con la identificación de bacterias de acuerdo con el género se encontró que la bacteria aislada con mayor frecuencia tanto en hembras como en machos fue Escherichia coli, con un porcentaje en hembras del 81.81% del total n= 11 y en machos del 58.33% del total n= 12. También se observa que en hembras se encontraron ciertas bacterias que no se encontraron en los machos como Kluyvera ascorbata, Streptococcus uberis, Enterobacter sakazakii, Escherichia vulneris, Enterococcus durans y Kluyvera cryocrencens. Asímismo, en los machos se encontraron bacterias que en las hembras no, como Enterococcus hirae, Enterococcus faecalis y Citrobacter freundii. Ver Tabla 13 y Figura 8.
Tabla 13 Frecuencias de bacterias aerobias y anaerobias en machos y hembras.
Fuente. Elaboración propia.
Discusión
Los caninos del estudio presentaron diferentes tipos de microorganismos en relación a factores como alimentación, hábitos comportamentales y características propias de cada canino como edad, tamaño y género. Wallis y cols. 19 del Centro Waltham para la nutrición de mascotas en Reino Unido reportan bacterias aerobias y anaerobias facultativas en el estudio que realizaron sobre los cambios en la composición de la comunidad bacteriana asociada al desarrollo de la enfermedad periodontal en caninos. Las bacterias que reportan son: Staphylococcus spp, Micrococcus spp, Bacillus spp, Alcaligenes spp, Pseudomonas spp, Stenotrophomonas spp y anaerobias estrictas como Peptostreptococcus spp, Bacteroides spp, Fusobacterium spp, Porphyromonas spp y Prevotella spp. Comparando los resultados reportados por Corrin y cols. con los del presente estudio se observan semejanzas en la flora identificada como Streptococcus spp, Proteus spp, Escherichia spp, Fusobacterium spp, Porphyromonas spp y Prevotella spp.
En relación con las bacterias entéricas, se observa que el 42% de la población estudiada, presenta E. coli con un 25.4%. Al respecto Vega y Fernández 20 reportan en su estudio que la presencia de microbio-ta entérica en caninos con inicios de periodontitis se relaciona con ciertas condiciones del microambiente oral que facilita el crecimiento exacerbado de patógenos oportunistas sobre todo anaerobios, dado que el ambiente facilita su desarrollo. Entre las condiciones se encuentran las higiénico-sanitarias deficientes de los albergues, y la contaminación oro-fecal derivada de hábitos de coprofagia y el lamido frecuente de la zona anal. Además se plantea la importancia de conocer cuál es el tipo de microorganismo que se encuentra en la cavidad bucal, ya que este influye en la terapia antibiótica que se prescriba para tratar las lesiones orales 21.
En relación con Kluyvera spp se describe con poca frecuencia en asociación con infecciones clínicamente significativas en humanos. Kluyvera ascorbata y Kluyvera cryocrecens identificadas en el presente estudio no se reportan en la literatura consultada con microbiota bucal en caninos o infecciones orales en los mismos, aunque se ha descrito que es una bacteria oportunista y patógena y se encuentra en diferentes ambientes 22.
Porphyromonas spp. se ha reportado en enfermedad periodontal y su crecimiento es estimulado por la placa dentobacteriana, en la cual coexiste con otros microorganismos que consumen el oxígeno del medio y generan el potencial redox adecuado para su proliferación, tal como lo reportan Vega y Fernández 20, en su estudio realizado en 30 caninos de diferentes albergues. El género Actinomyces se reporta en enfermedad periodontal y fue aislado en el 8.4% de las muestras. Al respecto Takada y Hirasawa, 23 sugieren que esta bacteria puede desempeñar el mismo papel en la periodontitis canina que Porphyromonas gingivalis en la periodontitis del humano. Otras bacterias encontradas que comparten los dos estudios fueron Fusobacterium, Prevotella, y Streptococcus spp.
Los géneros bacterianos aislados de las cavidades orales de los perros, son similares a las que se encuentran en la placa dental humana. En un estudio similar Gavin y cols. 24 identificaron Fusobacterium spp, el cual es un microorganismo capaz de adherirse y formar biofilms. Se reporta en la cavidad oral de humanos y fue encontrado en algunos caninos del estudio. Sin embargo, otros patógenos periodontales del humano, como Porphyromonas gingivalis y Tannerella forsythensis, no fueron encontrados en ninguna de las muestras analizadas.
En relación con la edad, se observa que el género Enterococcus spp., se encuentra en caninos adultos; al respecto Semedo y cols. 25, encontraron en 32 caninos con edades de los 7 a los 16 años E. faecalis y E. faecium.
En el caso de los microorganismos encontrados de acuerdo con el tamaño de los caninos; se obtuvo que en los medianos hay mayor prevalencia de enterobacterias, entre las cuales está Proteus mirabilis. A propósito de esta característica, Cabrera y cols. 11, en un estudio realizado en Beagles, considerados una población de tamaño mediano, encontraron Proteus mirabilis, pero además Staphylococcus aureus y Neisserias spp., las cuales no fueron encontradas en ninguno de los caninos de raza Beagle del presente estudio.
En relación con la microbiota encontrada según el género se encontró en las hembras bacterias como Kluyvera ascorbata, Streptococcus uberis, Enterobacter sakazakii, Es-cherichia vulneris, Enterococcus durans y Kluyvera cryocrencens las cuales no se encontraron en los machos. Así mismo, en los machos se encontraron bacterias que en las hembra no, como Enterococcus hirae, Enterococcus faecalis y Citrobacter freundii. En relación con la microbiota oral y el género en caninos no se encontró información en la literatura indagada. Sin embargo, Rotemberg y Smaisik 26 plantean que en el humano la presencia de bacterias en enfermedad periodontal es influyente y está relacionada con los cambios hormonales en la mujer más que en el hombre. Jofré y cols. Capnocytophaga canimorsus27 de la Sociedad Chilena de Infectología, describen que la mayoría de las infecciones producidas por mordedura como celulitis, artritis séptica, osteomielitis, septicemia, meningitis y endocarditis, tienen una etiología polimicrobiana encontrando agentes aerobios como Pasteurella multocida y Staphylococcus aureus, Streptococcus spp, Moraxella spp, Neisseria spp, Corynebacterium spp, Eikenella corrodens, Capnocytophaga canimorsus, entre los agentes anaerobios estrictos se encuentran Bacteroides fragilis, Fusobacterium spp y Veillonella párvula. Por lo tanto, se encuentra similitud entre las bacterias descritas y las halladas en el presente estudio. En este sentido, las mordeduras pueden causar grandes infecciones, de tal forma que es importante conocer la caracterización de la microbiota bucal de los caninos, para así lograr un manejo y tratamiento adecuado de las infecciones 15.
La microbiota bucal está estrechamente relacionada con procesos infecciosos y enfermedades orales, ha sido estudiada e investigada de manera experimental en caninos en diferentes países, pero no en Colombia, razón por la cual, es importante realizar estudios que permitan conocer qué bacterias hacen parte de ese ecosistema en los caninos de nuestro medio, ya que las condiciones específicas de cada animal y sus hábitos influyen en la conformación de esta micro-biota, así como en la aparición de infección o enfermedad oral, condiciones que no necesariamente son las mismas que se encuentran en otros países.
Conocer los microorganismos implicados en lesiones orales, así como los que se pueden trasmitir al humano por el contacto físico cercano o a través de las mordeduras, contribuye a un mejor diagnóstico y orienta el tratamiento tanto en la infección en el animal como en el humano, y por ende, aporta a la salud pública 16,20.
Conclusiones
La microbiota oral encontrada en los caninos en condición de abandono de la Fundación Razas Únicas, del municipio Chía (Cundinamarca - Colombia), evidencia que ésta se encuentra estrechamente relacionada con el estilo de vida de los caninos y que de acuerdo a sus hábitos, factores ambientales y comportamentales se pueden aislar diversas bacterias como parte de la microbiota natural oral y/o como causantes de lesiones orales e infecciones oportunistas.
Según la literatura y los resultados obtenidos en el presente estudio, se demuestra que las bacterias patógenas implicadas en lesiones periodontales en los caninos son bacterias anaerobias como Eikenella corrodens, Porphyromonas endodontalis y Fusobacterium spp. Además, se han encontrado estudios donde reportan bacterias no implicadas directamente en la infección periodontal pero que pueden participar en la generación de un ambiente propicio para su desarrollo, de tal forma que facilitan el crecimiento exacerbado de patógenos oportunistas sobre todo anaerobios facultativos entéricos: Escherichia coli, Proteus mirabilis, Citrobacter freundii, Enterobacter sakazakii, Enterobacter cloacae, bacterias Gram positivas como Enterococcus durans y, Enterococcus faecalis, asociadas a la flora intestinal del animal como consecuencia de sus condiciones higiénico-sanitarias y hábitos que conllevan a contaminación oro-fecal.
El estudio realizado evidenció la presencia de microorganismos en la flora bucal de hembras que no se encuentran en los machos y viceversa, y se constituye en el primer reporte referente a la flora presente en cavidad oral en caninos con relación al género. Las bacterias halladas se encuentran asociadas a infecciones en la cavidad bucal, en donde se resalta la presencia de Kluyvera ascorbata, Streptococcus uberis, Enterobacter sakazakii, Escherichia vulneris, Enterococcus durans y Kluyvera cryocrencens sólo en hembras y Enterococcus hirae, Enterococcus faecalis, Citrobacter freundii únicamente en machos.
La transmisión de bacterias patógenas de la boca por mordeduras de caninos a los humanos es una situación de salud pública, sobre la cual existen pocos estudios en Colombia. La identificación de los microorganismos en las lesiones por mordeduras o en la cavidad bucal de caninos permite orientar el tratamiento antimicrobiano específico tanto para el humano como para el animal y evitar el desarrollo de enfermedades secundarias.
La presencia de microorganismos en la cavidad bucal de los caninos está influenciada por el medio ambiente que lo rodea y los hábitos y costumbres del animal. Los microorganismos pueden transmitirse entre caninos por la convivencia, así como a los humanos donde se pueden convertir en verdaderos agentes infecciosos, principalmente a personas con un sistema inmune susceptible como el de los niños y personas de la tercera edad.
