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CES Medicina Veterinaria y Zootecnia

On-line version ISSN 1900-9607

Ces. Med. Vet. Zootec. vol.9 no.2 Medellín July/Dec. 2014

 

Interrelationships of nutrition, metabolic hormones and reproduction of female sheep¤

Interrelações entre nutrição, hormonas metabólicas e reprodução em fêmeas ovinas

Interrelaciones entre nutrición, hormonas metabólicas y reproducción en hembras ovinas

Maria Inês Lenz Souza1*, MV, MSc, PhD; Marcelo Alexandrino Leandro Gressler2, MV; Luis Fernando Uribe-Velásquez2, MVZ, MSc, PhD

¤Para citar este artículo: Lenz Souza MI, Leandro Gressler MA, Uribe-Velásquez LF. Interrelações entre nutrição, hormonas metabólicas e reprodução em fêmeas ovinas. Rev CES Med Zootec. 2014; Vol 9(2): 248-261.

*Autor para correspondencia: Luis Fernando Uribe Velásquez, Departamento de Salud Animal, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas, Manizales, Caldas, Colombia. Email: lfuribe@ucaldas.edu.co

1 Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Laboratório de Biofisiofarmacologia, UFMS, Campo Grande, Matto Grosso do Sul, Brasil,
2 Médico Veterinário Autônomo, Campo Grande, Matto Grosso do Sul, Brasil.

(Recibido: 4 de abril, 2014; aceptado: 24 de octubre, 2014)


Abstract

Regulation of ovarian activity is an integrated process involving extra-ovarian signals and intrafollicular factors. Positive effects of nutrition on reproduction have been described in sheep, particularly as related to ovulation rate. However, interactions between nutrition, metabolic hormones and reproduction have not been sufficiently described. This paper addresses the response of the reproductive axis to nutritional changes and metabolic status in the light of recent studies. The interaction between nutrition and reproduction has important implications for the reproductive development of sheep. Nutrition stimulates folliculogenesis and can also affect mRNA expression of the ovarian IGF system to regulate follicle sensitivity and response to gonadotropins. These changes are associated with intrafollicular alterations of glucose-insulin, IGF, and leptin metabolic system. Intrafollicular activation of these systems allows to suppress follicle estradiol production. Metabolic hormones also regulate steroidogenesis: glucose and insulin infusions decrease it, while IGF-I infusion increases it. Leptin antagonizes the stimulating effect of insulin on steroidogenesis of theca cells, allowing decreased estradiol secretion. In conclusion, these data suggest that local ovarian nutrients play a role in folliculogenesis.

Key words: Hormones, insulin, leptin, nutrition, ovary, progesterone.


Resumen

La regulación de la actividad ovárica es un processo integrado que involucra señales extraováricas y factores intrafoliculares. Los efectos positivos de la nutrición en la reproducción han sido descritos en ovinos, particularmente lo relacionado con la tasa ovulatoria. Sin embargo, las interaciones entre nutrición, hormonas metabólicas y reproducción no han sido lo suficientemente descritas. En este documento, la dinámica de la respuesta del eje reproductivo a los cambios nutricionales y estado metabólico son abordados a la luz de estudios recientes. La interacción entre nutrición y reproducción tiene sus mayores implicaciones en el desarrollo reproductivo en ovinos. A nivel ovárico, el efecto de la nutrición es estimular la foliculogénesis. La nutrición también puede afectar los componentes de la expresión del mRNA del sistema IGF ovárico para regular la respuesta/sensibilidad de los folículos a las gonadotropinas. Estos cambios están asociados con las alteraciones intrafoliculares en el sistema metabólico de la glucosa-insulina, IGF y leptina. La activación de estos sistemas intrafoliculares permite suprimir la producción del estradiol folicular. Las hormonas metabólicas también regulan la esteroidogénesis: la infusión de glucosa e insulina la disminuyen, en cuanto que la infusión del IGF-I es estimulante. La leptina antagoniza el efecto estimulante de la insulina en la esteroidogénesis de las células de la teca, permitiendo la disminución de la secreción del estradiol. En conclusión, estos datos sugieren que las acciones locales ováricas de los nutrientes juegan un papel en la mediación de los efectos nutricionales en la foliculogénesis.

Palabras clave: Hormonas, insulina, leptina, nutrición, ovario, progesterona.


Resumo

A regulação da atividade ovárica é um processo integrado que envolve sinais extra-ovarianos e intrafoliculares. Os efeitos positivos da nutrição na reprodução tem sido descritos em ovinos, particularmente relacionados com a taxa ovulatória. No entanto, as interações entre nutrição, hormônios metabólicos e reprodução não tem sido suficientemente descritas. Neste artigo, a resposta da dinâmica do eixo reprodutivo às variações nutricionais e estado metabólico são abordados com estudos recentes. A interação entre nutrição e reprodução tem suas maiores implicações no desenvolvimento reprodutivo em ovinos. Ao nível ovariano, o efeito da nutrição é estimular a foliculogênese. A nutrição também pode afetar os componentes da expressão do mRNA do sistema IGF ovariano para regular a resposta/sensibilidade dos folículos às gonadotrofinas. Estas alterações estão associadas com as concentrações intrafoliculares no sistema metabólico de glicose-insulina, IGF e leptina. A ativação destes sistemas intrafoliculares permite suprimir a produção de estradiol folicular. Os hormônios metabólicos também regulam a esteroidogênese, a infusão de glicose e insulina a diminuem, enquanto a infusão de IGF-1 é estimulatória. A leptina antagoniza o efeito estimulante da insulina na esteroidogênese das células da teca, permitindo a diminuição da secreção de estradiol. Em conclusão, estes dados sugerem que as ações locais ovarianas dos nutrientes tem um papel na mediação dos efeitos nutricionais na foliculogênese.

Palavras-chave: Hormônios, insulina, leptina, nutrição, ovário, progesterona.


Introdução

A ovinocultura vem-se desenvolvendo rapidamente em muitos aspectos de produtividade, impulsionada por uma crescente demanda de mercado, o que torna necessária uma reavaliação e modificações dos sistemas tradicionais de exploração, permitindo um maior nível de eficiência e rentabilidade, e o suprimento da demanda potencial existente. A população dos grandes centros consumidores, com sua diversidade racial e de hábitos, promove o crescimento no consumo de carne ovina, expandindo também o mercado para outros produtos oriundos da atividade, como leite, queijo e pele. Em função disto, verifica-se um grande leque de perspectivas para a ovinocultura brasileira, especialmente tipo carne, a qual representa uma opção de diversificação da atividade rural para os pequenos e médios produtores, com amplo plano de expansão.

No Brasil existem cerca de 18 milhões de cabeças de ovinos, distribuídos em maior número nas regiões Sul, Nordeste, Centro-Oeste e Sudeste, abrangendo diferentes raças, lanadas ou deslanadas, com aptidões de lã, carne, duplo propósito, leite e pele. Considerando-se que cada ovelha poderá produzir, durante sua vida útil, entre cinco e 10 cordeiros em média, além de fornecer anualmente a lã e, quando abatida, devolver o seu valor em carne, pele e subprodutos, não se pode admitir que, seguidas as normas técnicas de criação, alguém possa ter prejuízos com ovinos. Este rebanho precisa ser produtivo, especialmente do ponto de vista da reprodução, para que a criação torne-se economicamente viável.

A multiplicação de indivíduos com características genéticas e zootécnicas desejáveis é requisito fundamental para aumentar a produtividade ovina, independentemente dos objetivos da criação. No entanto, a possibilidade de maximizar as taxas de fertilidade em ovelhas reside em melhorar os processos de crescimento e desenvolvimento folicular, assim como o aspecto nutricional 48.

O status metabólico do animal (balanço energético positivo ou negativo) e as alterações concomitantes no apetite e na divisão de nutrientes no corpo são regulados por uma série de complexas interações entre concentrações sanguíneas de hormônios metabólicos e vários fluxos de nutrientes dentro do corpo38. A nutrição é um dos fatores mais importantes que podem ser usados para manipular a performance reprodutiva de ovinos em sistemas de criação baseados em pastejo20, e é um fator chave no sucesso ou na falha reprodutivas 33.

Com necessidade de produção de alimentos em larga escala, a ativação da reprodução através de métodos nutricionais é uma alternativa "limpa, verde e ética", que proporciona alternativas de manejo reprodutivo em sistemas comerciais sem dependência de utilização de hormônios exógenos38.

A nutrição pode afetar vários aspectos do processo reprodutivo, como puberdade, produção de gametas, crescimento placentário, lactação, programação fetal e produção de colostro em relação à sobrevivência dos produtos, e várias respostas nutricionais podem ser incorporadas às práticas de manejo 20,38,43. As influências significativas exercidas pela nutrição sobre a função reprodutiva dão-se através de modificações no peso e na condição corporal, afetando os processos reprodutivos de foliculogênese e esteroidogênese 9,31,57. Isso ocorre com a utilização de dietas com altos níveis de energia ou de proteínas 52, 53,63. Rápidas modificações na composição da dieta podem afetar a homeostase metabólica e oxidativa das fêmeas40. A nutrição é um dos fatores mais importantes que afetam a taxa de ovulação 31,58.

O objetivo deste trabalho foi revisar amplamente as interrelações da nutrição com os hormônios metabólicos e a reprodução em pequenos ruminantes.

Fotoperiodo e nutrição em fêmeas ovinas

Em latitudes entre 35°S e 35°N, com clima considerado mediterrâneo, a estratégia reprodutiva não é baseada somente no foto período, pois são regiões caracterizadas por estacionalidade na disponibilidade alimentar, ocorrendo perda de peso dos animais no outono, considerada a época mais favorável para estação reprodutiva com monta natural. Nestes locais, o fotoperíodo pode ser modulado por outros fatores ambientais (como nutrição) ou sociais (como efeito macho ou contato permanente entre machos e fêmeas), permitindo uma produção mais intensiva e programas de parição acelerados14. É importante o conhecimento dos efeitos provocados por dietas de flushing alimentar, nos animais criados a campo, em termos de perfis bioquímicos e hormonais, dinâmica folicular e índices de produtividade, visando o estabelecimento de técnicas simples de manejo que possam ser difundidas aos produtores e prontamente utilizadas por eles, trazendo retorno econômico na forma de mais cordeiros produzidos em relação à área e ao número de fêmeas utilizadas.

Atualmente, com a intensificação da ovinocultura, há necessidade dos produtores buscarem uma máxima eficiência produtiva para garantir o abastecimento do mercado consumidor interno e, posteriormente, externo. Assim sendo, a otimização da eficiência reprodutiva deve ser uma meta principal dos criadores, no intuito de alcançarem alta produtividade, atingindo as metas de qualidade exigidas pelos frigoríficos, melhorando o desempenho e a lucratividade da atividade.

Para tal, é fundamental o estudo de tecnologias que possam ser implementadas por estes produtores com custo e manejo reduzidos e que, efetivamente, resultem em engrandecimento nos índices produtivos do rebanho. O flushing alimentar é uma técnica de manejo eficiente e de baixo custo, que, ao possibilitar uma maior taxa de ovulação e, consequentemente, uma melhor eficiência reprodutiva, otimiza a produção de mais cordeiros, com carcaças mais uniformes e competitivas no mercado, em termos de preço final. Alguns autores10 citam que em 1934, Clark já trabalhava em experimentos com utilização de flushing no manejo reprodutivo ovino. Por exemplo, trabalhos desenvolvidos por um grupo de pesquisadores (59) por um período de 12 dias de pastejo em pastagem melhorada de trevo aumentou o número de cordeiros nascidos em 12%.

Em regiões próximas ao Equador, o fotoperíodo pode variar imperceptivelmente, onde o ciclo reprodutivo é modificado pelas respostas a outros impulsos ambientais ou sócio-sexuais 14,37. O eixo hipotálamo-hipófise-gônadas está, teoricamente, em equilíbrio, mas o balanço pode ser substituído por fatores exteroceptivos, tais como a nutrição, os sinais sócio-sexuais e o fotoperíodo, e muitas das respostas do sistema hipotálamo-hipófise aos sinais nutricionais e sócio-sexuais dependem do grau no qual o genótipo do animal responde ao fotoperíodo 20,37. Animais estacionais exibem ciclos anuais de peso corporal, conteúdo de gordura, ingestão alimentar e status reprodutivo e hormonal, que são parte de uma complexa adaptação para permitir-lhes ajustar-se às condições ambientais 49.

Os requerimentos nutricionais de fêmeas ovinas jovens e adultas estão correlacionados ao peso e condição corporal, bem como ao estágio e nível de produção, pois borregas estão em crescimento e ainda não alcançaram seu tamanho corporal de maturidade, necessitando de mais nutrientes em relação às ovelhas adultas 27,25. Quando os requerimentos nutricionais do animal são maiores que a ingestão de nutrientes, ele usará seus estoques de energia (glicogênio, triglicerídeos, proteína) para equilibrar o déficit, encontrando-se em balanço energético negativo. Já quando os requerimentos nutricionais são menores que a ingestão, ele armazenará o excesso de nutrientes (como glicogênio e triglicerídeos) e/ou dispersará este excesso como calor metabólico, estando em balanço energético positivo 38. Ovelhas mais jovens, imaturas, podem ter uma sensibilidade mais elevada ou reduzida habilidade para compensar a restrição ou o excesso nutricional, em um período de demanda específica 25.

Nutrição e reprodução

O manejo efetivo da reprodução é essencial para a produtividade de rebanhos ovinos, tendo-se em conta uma visão da população envolvida no custo de produção. As variações nutricionais afetam o metabolismo, diretamente, por determinar o substrato exógeno para os processos celulares e, indiretamente, através da estimulação ou inibição de fatores neuroendócrinos de regulação metabólica. A resposta neuroendócrina é refletida nas concentrações de hormônios e nutrientes circulantes no plasma sanguíneo 29,40,58. Os nutrientes da dieta promovem a programação e expressão das vias metabólicas que habilitam os animais a alcançarem seu potencial genético para a reprodução 4,20,32. Em ruminantes, a nutrição é uma das entradas exógenas de sinais que afetam a função reprodutiva em diferentes níveis do eixo hipotálamo-hipófise-gônadas 5,21,38.

Os efeitos nutricionais sobre a taxa de ovulação são classificados em efeito agudo, no qual há ausência de uma variação detectável no peso corporal, efeito dinâmico ou de curto tempo, associado com peso corporal e condição corporal aumentando, por uma alimentação incrementada durante 3-4 semanas antes da monta e efeito estático ou de longo tempo, em que há, principalmente, elevado peso e condição corporal, no qual ovelhas mais pesadas têm maior taxa de ovulação que ovelhas mais leves (Figura 1) 38.

As gonadotrofinas são, certamente, a principal força regulando o desenvolvimento do folículo antral, mas também interagem com uma variedade de sistemas de fatores de crescimento locais. Fatores extraovarianos, como as modificações nutricionalmente mediadas nos hormônios metabólicos, também afetam diretamente o desenvolvimento folicular e a qualidade dos oócitos 35,60. Dentre os fatores nutricionais responsáveis pelas variáveis reprodutivas em ruminantes, pode-se destacar o efeito da proteína 21, do nível de vitamina A 41, da concentração de gordura 12,16,62, da condição corporal e da densidade energética da dieta 17,27,63, os quais têm efeitos sobre os níveis plasmáticos de substâncias determinantes do perfil metabólico dos animais, tais como glicose, colesterol, ureia, creatinina, proteínas totais e lipoproteínas de alta e baixa densidade. Alterações induzidas nutricionalmente em vários hormônios metabólicos podem estar correlacionadas com modificações na função ovariana, e os esteroides ovarianos podem modular a ação e a produção destes hormônios metabólicos, resultando em curvas de feedback interativas, positivas ou negativas 38,60.

A adição de diferentes ingredientes na dieta resulta em distintos modelos de fermentação ruminal e produtos de digestão pós-ruminal. Ao atingirem o sangue, estes produtos podem ter efeitos marcantes sobre as concentrações sanguíneas de amônia, ureia e glicose, as quais, por sua vez, podem afetar as concentrações de hormônios e o balanço de eixos hormonais, refletindo-se na composição de fluidos foliculares e uterinos 33. Em ovelhas recebendo infusão intravenosa de glicose, a insulina e a leptina plasmáticas aumentam de forma aguda, ao contrário das fêmeas que receberam suplementação de tremoço duas vezes ao dia, por três ou cinco dias, em que os aumentos nestes hormônios foram mais lentos e graduais. Já o IGF-1 não variou, levando à suposição de que os efeitos nutricionais de curto prazo sobre o sistema IGF no folículo envolvam mecanismos ligados aos sistemas insulina-glicose e leptina 38.

Na ovelha, o IGF-1 promove, principalmente, proliferação das células da granulosa de pequenos folículos (de 1-3 mm de diâmetro), por aumentar a expressão de receptores para FSH, enquanto em grandes folículos antrais (>5 mm de diâmetro), estimula a secreção de progesterona (P4) pelas células da granulosa 42,47. Ovelhas em maior escore de condição corporal mostraram níveis séricos de IGF-1 mais elevados, ainda que sem efeitos sobre o número de corpos lúteos e a secreção de P4 21.

A função folicular é conhecida como sendo dependente, não somente dos sinais gonadotróficos mas, também, dos perfis de hormônios metabólicos e fatores de crescimento, todos os quais podem influenciar a esteroidogênese folicular ovariana e a diferenciação celular e, com isto, a capacidade ovulatória 38,59. Modificações na dieta causam uma rápida e imediata alteração em vários agentes metabólicos humorais, incluindo glicose, insulina, leptina e IGF-1, os quais, uma vez estimulados, levam à supressão da produção de estradiol - E2 12,58,59. A consequência dessas ações diretas sobre o folículo é um reduzido feedback negativo no sistema hipotálamo-hipófise e uma secreção aumentada de FSH, que leva à estimulação da foliculogênese 38. Os estágios terminais de desenvolvimento folicular suportam o conceito de que o destino de cada folículo depende do balanço entre fatores estimulatórios e inibitórios que modulam o papel das gonadotrofinas 8,55. Na tabela 1 são apresentadas algumas associações conhecidas entre o balanço energético e a reprodução 38.

Em ovelhas, as populações foliculares são muito sensíveis ao estímulo nutricional, e a foliculogênese e a taxa de ovulação podem ser facilmente incrementadas por manipulações nutricionais. A manipulação da reprodução usando técnicas de manejo geral e de nutrição, para controlar a taxa de ovulação e a prolificidade tem baixo custo e pode ser usada em todas as regiões geográficas 38,62. O status do desenvolvimento folicular no momento das concentrações máximas de glicose e hormônios metabólicos pode ser um dos fatores que determinam se a taxa de ovulação aumentará ou não 58. Um certo nível de reservas de gordura pode ser requerido para o efeito da suplementação sobre a taxa de ovulação 5. No entanto, os resultados de alguns pesquisadores 59 demonstraram que, ovelhas com diferenças de 0,6 ponto em seu escore de condição corporal, podem responder à suplementação de sete dias. Ovelhas subalimentadas com balanço energético negativo, evidenciaram um desvio nos modelos de desenvolvimento final do folículo dominante quando comparados com os animais controle, demonstrando a influência nutricional sobre a foliculogênese 45.

Ao nível hipotalâmico, influências nutricionais sobre a reprodução são qualitativas na fertilidade, por definir se o animal ovula ou não. Contudo, uma vez que este limiar é alcançado e os ciclos ovarianos estejam ocorrendo, a regulação nutricional torna-se quantitativa, atuando no folículo, para determinar a taxa de ovulação 37.

O estado nutricional dos animais, refletido em sua condição corporal, é determinante para manter uma adequada função reprodutiva 9,57. Alguns autores 63 registraram melhoria na eficiência alimentar, como resultado dos maiores teores de energia metabolizável nos lipídios em relação aos carboidratos e proteína, com o que também corroboram outros pesquisadores 16, utilizando dietas com gordura protegida comercial. Ovelhas em moderada condição corporal, mas alimentadas acima de seus requerimentos para manutenção (flushing), durante as semanas antes da ovulação e da cobertura, têm taxas de ovulação e parição mais altas que aquelas fêmeas em condição corporal similar, alimentadas com ração para manutenção do peso vivo 31.

A subnutrição tem efeitos sobre as características foliculares, evidenciados nos estágios tardios do desenvolvimento folicular, pois ovelhas alimentadas para balanço energético negativo demonstraram um desvio nos modelos de desenvolvimento do final da onda folicular, quando comparadas aos animais controle 46. A pobre condição corporal é associada com reduzida fertilidade, caracterizada por atraso na manifestação estral e menor taxa de prenhez, além de consequências em longo prazo, refletidas na performance de seus produtos 10.

A modificação da estacionalidade reprodutiva em ovelhas que tenham um moderado nível de reservas de gordura usando a nutrição como única ferramenta de manejo, parece ser difícil. No entanto, citam ainda que, em ambiente mediterrâneo, é possível vencer o efeito regulatório do fotoperíodo sobre a estacionalidade reprodutiva em ovelhas que tenham um nível de reservas de gordura moderadamente alto 14. O peso corporal e o escore de condição corporal de ovelhas não foram alterados com a suplementação de curto prazo, mas aquelas fêmeas em baixa ou moderada condição corporal tiveram um aumento na taxa de ovulação após um período de suplementação de sete dias 59. Para o controle da taxa ovulatória, as ações dos sinais nutricionais chegando ao folículo ovariano são mais importantes que as modificações induzidas pela nutrição na atividade dos centros no cérebro que controlam a secreção de GnRH 20.

Desta forma, o mecanismo pelo qual incrementos nutricionais de curto tempo afetam o desenvolvimento folicular não envolve um aumento nas concentrações de FSH, mas pode envolver respostas às concentrações elevadas de insulina, glicose e leptina, atuando diretamente em nível ovariano, produzindo respostas agudas 38,58. A supressão nutricional da secreção de E2 leva a aumentos compensatórios indiretos na secreção de FSH, rápidos e transitórios, o que estimula a foliculogênese e restaura a homeostase feedback negativa 38. Outros pesquisadores 50 levantaram a hipótese de que, em ovelhas submetidas à restrição alimentar e, em seguida, alimentadas à vontade, os pulsos de LH são interrompidos pela restrição e reiniciados por modificações na utilização de combustíveis metabólicos oxidáveis e pela insulina. O pool de folículos disponíveis para a ação da glicose e dos hormônios metabólicos pode ter um papel chave em estimular um aumento na taxa ovulatória 58.

A insulina

A insulina é um importante regulador da foliculogênese por causa de seu controle geral no fornecimento de glicose às células da teca e da granulosa, modulando a função folicular.

Assim, um incremento no fornecimento de glicose, mediado pela insulina nas células foliculares, pode ser crítico para o crescimento de folículos e a prevenção da atresia, aumentando o pool de folículos ovulatórios 43. O aumento do E2 ativa receptores de membrana nas células b pancreáticas, levando a uma liberação aguda de insulina 34. Sendo a glicose a maior fonte de energia para o ovário, e os folículos tendo transportadores de glicose, um incremento no fornecimento de glicose e nos hormônios metabólicos aumentará a energia utilizável pelos folículos, bem como sua habilidade para crescer 26,59. O componente da dieta mais importante com respeito à função ovariana é a energia, particularmente derivada da glicose 28,37. As concentrações de glicose alcançam valores de pico cerca de três dias após o início da suplementação e, então, declinam 58,59.

Ao estro, ovelhas estudadas manifestaram 44, tanto em animais recebendo a dieta normal quanto naqueles subnutridos, picos nas concentrações de glicose, insulina e IGF-1, o que poderia estar relacionado a uma resposta aguda às práticas de detecção de estro (estresse), desencadeantes de uma reduzida utilização de glicose, assim como a um aumento na sensibilidade pancreática ao E2. O aumento visto no IGF-1 poderia estar relacionado ao coincidente pico de insulina, que levaria maior secreção hepática de IGF-1. Aumentos nas concentrações de insulina engrandecem a receptividade dos folículos ovarianos às gonadotrofinas e garantem a produção de IGF-1 hepático 33.

Num experimento 61, o estímulo nutricional intermitente (dias 12 a 15 e 18 a 21 do ciclo estral) em cabras causou dois aumentos em forma de ondas nas concentrações de glicose e insulina, em resposta a cada tratamento de quatro dias com dieta de alta energia, demonstrando que a dieta intermitente pode ser mais efetiva que o tratamento constante para aumentar os níveis sanguíneos de glicose e insulina em estímulo nutricional de curto prazo. Ainda segundo estes autores, os primeiros quatro dias de suplementação nutricional influenciam, principalmente, a emergência de folículos ovulatórios por modular muito mais os níveis intrafoliculares de insulina e glicose do que a ação endócrina.

Já em outro trabalho58, um grupo de ovelhas recebeu o dobro da dieta de manutenção, entre os dias 9 e 14 de um ciclo sincronizado com duas injeções de PGF2α, o que resultou em aumento das concentrações plasmáticas de insulina do primeiro ao sexto dia de suplementação, em relação ao grupo controle, enquanto as concentrações de IGF-1 não apresentaram variações. No entanto, a ausência de aumento na taxa ovulatória observada neste experimento pode dever-se, segundo os autores, à baixa condição corporal dos animais, visto que sinais metabólicos atuando sobre um pool de maiores folículos pode ter melhores chances de salvá-los da atresia, aumentando a taxa ovulatória.

Nutrição e progesterona (P4)

A P4 parece ser um sinal endócrino chave governando o controle de aumentos periódicos nas concentrações séricas de FSH e o número de ondas foliculares em ovelhas cíclicas 3. Há uma concentração mínima de P4 necessária para a sobrevivência embrionária, e os resultados demonstraram que, mesmo nos estágios iniciais de prenhez, quando os requerimentos diretos de nutrientes para o crescimento do concepto são pequenas, a ingestão materna de nutrientes exerce influência direta 25.

Em borregas, a permanência em pastejo ad libitum de boa qualidade, pré-cobertura, deve ser reduzida no período pós-cobertura para maximizar sua performance reprodutiva, devido à relação inversa existente entre P4 e nutrição 24. No entanto, ovelhas deslanadas que receberam flushing com leucena desde duas semanas pré-cobertura até duas semanas durante a cobertura não demonstraram diferenças significativas nas taxas de ovulação com aquelas não suplementadas 39. Por outro lado, os resultados obtidos por un grupo de pesquisa36 demonstram o potencial do flushing para melhorar as taxas de parição de ovelhas suplementadas com diferentes concentrações de casca de soja, visando aumentar a ingestão de energia e proteína bruta, antes e durante a estação de cobertura. Ovelhas submetidas à pastagem melhorada por 12 dias apresentaram uma maior taxa de parição em relação aos animais controle, mesmo aquelas que perderam peso durante este período59.

A produção metabólica de uma suplementação nutricional de tempo curto (3-7 dias) difere muito daquela de um período de seis a oito semanas de suplementação. Da mesma forma, as consequências metabólicas da suplementação alimentar de animais em balanço energético negativo serão muito diferentes daquelas de animais em balanço energético positivo. Os efeitos sobre a foliculogênese ovariana também dependerão do estado metabólico do animal e da natureza da suplementação 37.

Diferenças na taxa de clearance, mais do que nos níveis de secreção, podem explicar a aparente relação inversa entre nutrição e concentrações periféricas de esteroides14,30. Variações na função hepática podem, também, afetar a taxa de clearance metabólico dos hormônios esteroides por diminuir a produção ou clearance das proteínas de união a estes hormônios 30.

Hormônios metabólicos no sangue

Modificações nas concentrações de hormônios metabólicos no sangue são importantes sinais que informam o status nutricional de mamíferos 21,22,35. Metabólitos e hormônios metabólicos podem ser absorvidos do sangue e provocar respostas no útero e na glândula mamária com um maior grau de independência do controle central20. Altos níveis de fornecimento de energia na dieta podem reduzir a performance reprodutiva, por aumentar a taxa de clearance da P4 e do E2 21,30.

Parece que o efeito do estímulo nutricional de curto prazo, em termos de indução de aumentos na taxa de ovulação é mais fraco do que o estímulo nutricional de longo prazo em pequenos ruminantes. Um certo período de status metabólico aumentado, estimulando a emergência e crescimento de folículos ovulatórios é requerido em uma estratégia para promover a performance ovariana por estímulo nutricional de curto prazo61. Num experimento 21 houve um predomínio do componente estático da nutrição das ovelhas sobre o status metabólico, demonstrando que este fator atua mais em nível local do que por modificar a secreção de hormônios periféricos. Em ovelhas alimentadas com dieta de cinco dias contendo alta energia e proteína (grão de tremoço) houve uma tendência a um maior número de folículos de todos os tamanhos, sem variação no peso corporal dos animais, sugerindo que as respostas gonadais à nutrição estão mais associadas aos sinais metabólicos e nutricionais específicos do que com peso ou condição corporal 43.

Uma alta ingestão de alimentos ou um alto conteúdo de gordura corporal podem estar associados com reduzida atividade estrogênica no plasma, a qual leva a menor sensibilidade hipotalâmica ao feedback negativo do E214. Porém, a efetividade da manipulação nutricional sobre a taxa ovulatória não é consistente, o que sugere que um aumento nesta taxa dependa do status folicular no começo do tratamento nutricional, entre outros fatores 58.

O cortisol interfere negativamente com os momentos de expressão dos eventos da fase folicular em várias vias, em ambos os níveis, ovariano e neuroendócrino 6. A ativação do eixo hipotálamo-hipófise-adrenal suprime as funções reprodutivas através da ativação de neurônios CRH no núcleo paraventricular hipotalâmico, inibindo a secreção pulsátil de LH, resultando em reduzida atividade gonadal 23. Os estressores afetam a secreção de pico de GnRH/LH por interferirem com um mecanismo opioidérgico no hipotálamo10. Por suprimir a secreção pulsátil de LH, o cortisol pode prevenir ou atrasar o pico pré-ovulatório de E2 e, por fim, o pico pré-ovulatório de LH 6. No entanto, os efeitos do cortisol sobre a ingestão alimentar e a função metabólica são dependentes de um set-point metabólico do hipotálamo, determinado pela estação do ano, cujas variações inatas parecem influenciar a via pela qual as concentrações elevadas de cortisol alteram a ingestão e outras variáveis metabólicas 18.

Em ovinos, o eixo hipotálamo-hipófise-adrenal do feto tem sido mostrado como susceptível à ingestão materna de nutrientes, principalmente em termos de restrição alimentar, e esta susceptibilidade mantém-se após o nascimento 19. Aumentos fisiológicos no cortisol plasmático suprimem agudamente a secreção de gonadotrofinas (1-2 h pós-elevação no cortisol), em ovelhas ovariectomizadas, em amplitude e frequência de pulsos, por uma ação maior sobre a responsividade hipofisária aos pulsos de GnRH, via receptores de glicocorticoides tipo II; por outro lado, o ambiente esteroide ovariano dentro da fase folicular, habilita o cortisol a suprimir a secreção pulsátil de GnRH, também via receptores de glicocorticoides tipo II 6.

O cortisol

O cortisol também tem um importante papel na manutenção da função do corpo lúteo, por inibir diretamente a secreção uterina de PGF2α para suportar a implantação embrionária e o desenvolvimento inicial do embrião 11,56. A sensibilidade do endométrio aos hormônios esteroides é crítica para prevenir a luteólise e para o reconhecimento materno da prenhez e sua manutenção e, desta forma, o destino do embrião 44. O cortisol pode, ainda, suprimir a receptividade ovariana ao FSH e ao LH, levando a uma redução na secreção de E2 e, consequentemente, interferindo com o pico pré-ovulatório de LH, além de uma possível ação de comprometimento da resposta neuroendócrina ao feedback positivo do E2 6,54. Concentrações elevadas de cortisol tiveram efeitos mínimos sobre os níveis circulantes de FSH e LH nas estações reprodutiva e não reprodutiva de ovelhas ovariectomizadas, enquanto levaram a um aumento na glicose plasmática nos dois períodos 18.

Os hormônios tireoideanos e o status metabólico

Os hormônios tireoideanos são considerados indicadores do status metabólico e nutricional dos animais, quando a ingestão de alimentos é marcadamente estacional, e isto torna-se o maior fator na modificação do modelo estacional dos perfis sanguíneos de hormônios tireoideanos 51. As concentrações dos hormônios tireiodeanos foram semelhantes entre cabras alimentadas com 100% ou 150% de seus requerimentos nutricionais 35. Pesquisadores1 encontraram concentrações de triiodoironina (T3) maiores na raça Santa Inês em relação às raças Texel e Ile de France, levando a uma maior ação termogênica para manter a homeotermia. Os hormônios tireoideanos permitem o aumento na receptividade ao feedback negativo de estradiol, mas são também requeridos para ciclos estacionais independentes de esteroides na frequência de pulso de LH 2,51. O T3, cujas concentrações plasmáticas correlacionam-se, significativamente, com balanços de energia e nitrogênio, pode estimular, diretamente, a ingestão alimentar ao nível hipotalâmico, enquanto a quantidade e a qualidade do alimento ingerido são o maior determinante das concentrações plasmáticas de hormônios tireoideanos 51.

Metabólitos sanguíneos e o status nutricional

A avaliação do status nutricional de um rebanho pode ser realizada através da determinação de alguns metabólitos sanguíneos (28). Para diagnóstico e estudo de respostas nutricionais no organismo, o perfil metabólico demonstra as principais vias bioquímicas do organismo, nas quais a glicose e o colesterol representam o metabolismo energético, enquanto a ureia, a albumina e as proteínas totais o metabolismo proteico 15.

O E2 diminui o LDL-colesterol e aumenta o HDL-colesterol plasmáticos, sendo o decréscimo no LDL-colesterol resultado do incremento da expressão hepática de receptor-LDL, o que aumenta o clearance da LDL plasmática e a secreção de colesterol na bile 13. Além disso, os estrógenos podem regular a quantidade de tecido adiposo branco em machos e fêmeas, uma vez que seu receptor a está envolvido no metabolismo de glicose mediado pela insulina no tecido adiposo e músculo esquelético 34.

O aumento na concentração de colesterol total no sangue ocorre em razão da elevação da demanda necessária para digestão, absorção e transporte de ácidos graxos de cadeia longa ingeridos e que estavam presentes nas fontes de gordura 15,52. As concentrações séricas de colesterol, triacilglicerol, HDL e P4 (entre os dias 10-14 do ciclo estral), mas não de LDL, foram significativamente aumentadas em ovelhas alimentadas com gordura protegida 16, durante um ciclo estral, quando comparadas com fêmeas sem esta suplementação. De forma similar, quando as dietas de ovelhas Pelibuey tinham baixa proporção de gordura protegida ou de gordura bovina, as concentrações de metabólitos lipídicos, de P4 e o ganho de peso não apresentaram variações entre tratamentos 12. O sobrepeso e o evidente aumento da condição corporal relacionam-se com variações no perfil lipídico e na consequente fertilidade da fêmea 57.

As concentrações de triglicerídeos de cabras alimentadas com 100% e 150% de seus requerimentos nutricionais diferiram significativamente entre o início e o final do período experimental de seis meses35. Vacas em lactação suplementadas com diferentes fontes de gordura (óleo de soja, grãos de soja, sais de cálcio de ácidos graxos) não demonstraram influências nas concentrações sanguíneas de glicose, triglicerídeos, colesterol-VLDL, proteínas totais, albumina, aspartato aminotransferase (AST), gama glutamil transferase (GGT) e fosfatase alcalina (FA). Por outro lado, houve aumento nas concentrações sanguíneas de colesterol total e colesterol-LDL, quando comparadas aos animais mantidos com ração controle 15.

Aumentos nos níveis sanguíneos de glicose e insulina regulam a disponibilidade de glicose em nível folicular e a foliculogênese em ovelhas61. A homeostasia da glicose é um processo complexo que envolve comunicação intertecidual para manter os níveis sanguíneos de glicose em uma variação precisa ao longo do dia, independentemente da ingestão de nutrientes da dieta 24. Um aumento no fornecimento de glicose mediado pela insulina para as células foliculares pode ser crítico para o crescimento de folículos e a prevenção da atresia, o que aumenta o pool de folículos ovulatórios 38,61.

Dietas com alto conteúdo de proteína bruta ou proteína degradável no rúmen têm maiores níveis de ureia plasmática, devido ao baixo conteúdo de carboidratos degradáveis no rúmen ou a uma assincronia entre a degradação de proteína e a disponibilidade de energia no rúmen 28. Ovelhas com diferentes escores de condição corporal demonstraram estas diferenças também no status metabólico. Ovelhas com escore de condição corporal três exibiram um status metabólico mais balanceado, revelando bem estar nutricional e metabólico, refletido pelas concentrações sanguíneas intermediárias de glicose, glucagon, insulina, albumina e globulinas e baixos níveis de creatinina e ureia séricas7. Altas concentrações de ureia são deletérias à função reprodutiva, por motivos ainda não totalmente conhecidos, mas que podem envolver a redução nos níveis de P4, a presença de subprodutos do metabolismo proteico que podem afetar o ambiente uterino e alterar a sobrevivência espermática, do óocito ou do embrião, bem como potencializar a secreção de PGF2α no útero 28.

As avaliações de glicose, ácidos graxos não esterificados e insulina proporcionaram uma informação confiável para o diagnóstico do status energético de ovelhas, além de albumina e ureia para status proteico e hormônios tiroideanos para status metabólico 7,51.

Conclusões

Estes dados sugerem que as ações locais ováricas dos nutrientes tem um rol importante na mediação dos efeitos nutricionais na foliculogênese. Contudo, mais estudos são necessários para a produção de ovinos em larga escala, do tipo "verde, ético e limpo", a ativação da reprodução por meio de métodos nutricionais, de manejo ou do uso de menos hormônios exógenos.


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