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Introducción
El tráfico ilegal de vida silvestre genera un impacto directo sobre los ecosistemas y su biodiversidad, cuyas consecuencias se ven reflejadas en el importante declive que en los últimos años han registrado las poblaciones de especies de alto valor comercial 31. Aunado a ello, las implicaciones de tipo social y económico son graves, especialmente en regiones en que confluyen biodiversidad y pobreza 16, poniendo en riesgo la seguridad nacional debido a la estrecha relación con otras actividades ilícitas, lo cual retrasa el desarrollo de las comunidades locales, desfavorece los gobiernos y representa serios peligros para la salud mundial 23.
Además de lo anterior, la gravedad de las alteraciones ambientales, la posibilidad de riesgos zoonóticos derivados y el nivel de compromiso sobre el bienestar de los animales silvestre usados, mantenidos ilegalmente en cautiverio o traficados, has servido como fundamento para que el aprovechamiento ilícito de los recursos naturales renovables, el tráfico de fauna, la caza ilegal y el manejo ilícito de especies exóticas entre otros, sean tipificados actualmente, a nivel nacional, como delitos, según lo indica la Ley 2111 de 2021 del Congreso de la República de Colombia “Por medio del cual se sustituye el título XI "de los delitos contra los recursos naturales y el medio ambiente" de la Ley 599 de 2000, se modifica la Ley 906 de 2004 y se dictan otras disposiciones", así como el maltrato animal, según la Ley 1774 de 2016 del Congreso de la República "Por medio de la cual se modifican el Código civil, la Ley 84 de 1989, el Código Penal, el Código de Procedimiento Penal y se dictan otras disposiciones", que surten concursos heterogéneos, es decir, por la misma acción se constituyen dos o más infracciones o delitos de manera diferenciada 7,8.
La aplicación del referente normativo supone un continuo flujo de especímenes vivos hacia centros de manejo posdecomiso, rescate o entrega voluntaria, en los que se debe tener particularmente en cuenta que todo animal silvestre sometido a la tenencia en cautiverio o tráfico ilegal, necesariamente verá comprometido su bienestar, por lo que resulta indispensable el establecimiento de estrategias efectivas de compensación que permitan mejorar su salud física y mental, favorecer su naturalidad y garantizar su sobrevivencia en condiciones adecuadas.
De los grupos taxonómicos traficados con mayor frecuencia en Colombia, los primates se ubican entre los regularmente identificados, a pesar de no contar con datos precisos sobre el número de individuos afectados 19,33. Los especímenes primates de la especie Lagothrix lagotricha representan un alto porcentaje de registro de ingreso en las bases de datos de las entidades ambientales de departamentos de alta diversidad biológica como el Caquetá (11, por lo que resulta frecuente su recepción en la Unidad de Apoyo Hogar de Paso para Fauna Silvestre de la Universidad de la Amazonía, único centro de valoración y albergue de animales silvestres del departamento. En consideración de lo previamente indicado, para el manejo especímenes de especímenes de la especie, se requieren métodos que garanticen su adecuada adaptación mediante la implementación de estrategias como el establecimiento de dietas alimenticias que cubran sus requerimientos, el acondicionamiento de habitas y la inclusión de estímulos que compensen los múltiples factores negativos derivados de su cautividad, así como también, el desapego humano frecuente en muchos casos de tenencia prologada.
La suplementación con alimento vivo ofrecido como enriquecimiento, mediante el uso de invertebrados como grillos y gusanos, favorece evidenciar la jerarquización social y la aparición de conductas propias propias de los primates como la búsqueda de alimento, alterando la monotonía en el proceso y la forma en que se le ofrece las raciones 13. El uso de este tipo de enriquecedores simplifica los procesos de obtención del material biológico requerido (grillos y gusanos), dada la facilidad reproductiva, de manejo y de adquisición de parentales invertebrados para el establecimiento de bioterios 32.
La evaluación del efecto de instauración de los enriquecimientos se puede desarrollar mediante la vía fisiológica, para la que se requiere de prolongados periodos de implementación, manipulación directa de los especímenes e inversión de recursos económicos en análisis de muestras 12; o la conductual, para la que solo es necesario el estudio observacional que permitan la determinación del método etográmico requerido, su implementación, seguimiento y el análisis de los datos 9. Con base a esto, la presente investigación evaluó la respuesta etológica del enriquecimiento con grillos (Acheta domesticus) y gusano rey (Zophobas morio) en especímenes de monos churucos (Lagothrix lagotricha) albergados en la Unidad de Apoyo Hogar de paso para Fauna Silvestre de la Universidad de la Amazonía.
Materiales y métodos
Ubicación
El estudio se desarrolló en las instalaciones de la Unidad de Apoyo Hogar de Paso para Fauna Silvestre - HPFS de la Universidad de la Amazonía - UDLA ubicado en la sede Santo Domingo de la a 5 km del casco urbano de la ciudad de Florencia, Caquetá, Colombia, en el que se albergan especímenes de fauna silvestre producto de decomisos, rescates y entregas voluntarias, en el departamento del Caquetá 9.
Especímenes
Se evaluó el efecto del enriquecimiento con grillos (Acheta domesticus) y gusano rey (Zophobas morio), en 16 especímenes (8 hembras, 3,66 ± 1,42 kg de peso y 8 machos, 2,48 ± 0,79 kg) de monos churucos (Lagothrix lagotricha), albergados en el HPFS.
Establecimiento del bioterio
Para las instalaciones del bioterio para los grillos (Acheta domesticus) se requirió un lugar poco iluminado donde se distribuyeron en cajas de plástico (tupper), que se adecuaron con: hueveras de cartón que sirvieron para aprovechar mejor el espacio y proporcionar refugio a los insectos controlando, en lo posible, el canibalismo; comederos para evitar la dispersión y la mezcla del alimento con las heces, restos de mudas y ejemplares muertos; bebedero pequeño de roedores instalados a una altura baja para facilitar el acceso; recipientes con tierra para el desove de las hembras; y un elemento calefactor como cable o esterilla eléctrica para un mantenimiento de la temperatura en 20 y 35 ºC 14.
Para la cría de gusanos rey (Zophoba morio) se contó con cajas de cultivo de 60 x 40 x 20 cm y tapas con el máximo de aireación que permitieron disipar el calor de manera eficiente, por lo que una mayor porción de esta fue reemplazada por tul o tela de mosquitero 2. Se consideró que la temperatura del sustrato permaneciera entre 27 y 29 °C, dado que temperaturas por encima de 32 °C pueden ser nocivas 28.
Enriquecimiento y seguimiento
El patrón conductual de los primates fue identificado mediante el uso de técnicas etográmicas at libitum, a través de las cuales se identificaron los comportamientos en un tiempo determinado, clasificándolos según el tipo de categoría conductual en: alimentación, locomoción, interacciones sociales, descanso, alerta, cuidado y actividades varias que incluyen las conductas anómalas, como las estereotipias.
Posteriormente, una vez incluidos los enriquecimientos, se evaluó su efecto a través de la confrontación de tiempos de inversión y grado de modulación de conductas anómalas. Para esto, sobre cada espécimen se implementó un registro etográmico mediante la técnica de muestreo del comportamiento, a partir de los comportamientos identificados en el diagnóstico. Los etogramas de seguimiento se desarrollaron por siete semanas, utilizando los lunes, miércoles y viernes para la obtención de los datos. Cada etograma se ejecutó durante 20 minutos, dos veces al día a las 10:00 y 17:00 h, momento en que fueron instaurados los enriquecimientos.
Para la implementación de los enriquecimientos se desarrolló inicialmente un proceso de acostumbramiento en el que se incluyeron invertebrados muertos en la ración alimenticia de los primates; luego se ofrecieron grillos parcialmente inmovilizados a la altura del protórax; para finalmente proceder con su administración sin restricciones.
Las estrategias de enriquecimiento implementadas con insectos fueron establecidas en tres modalidades: 1) Suministrando los insectos previamente inmovilizados, en envases plásticos con hojas secas y frutas ubicados estratégicamente dentro del recinto (Figura 1a); 2). Suministrando los insectos directamente en la comida (Figura 1b), y 3). Instaurando tamales de hoja de plátano, donde los insectos, previamente inmovilizados, se encontraban envueltos en gelatina con trozos de frutas (Figura 1c).
La inclusión de los enriquecimiento y aplicación de etograma se establecieron en el marco de los procesos habituales de seguimiento determinados en los protocolos biológico-veterinarios del centro de albergue.
El seguimiento de peso se llevó a cabo una vez a la semana, para lo que se dividió la jaula en dos secciones; una sección contenía la báscula, incentivando a cada primate a ingresar con ayuda de alimento, sin tener que llevar a cabo su manipulación directa.
Análisis estadístico
Se ajustó un modelo lineal general y mixto-MLGyM, donde los factores fijos fueron: el tipo de enriquecimiento, el sexo del animal y su interacción. La varianza residual se modeló para contemplar varianzas diferentes según la heterocedasticidad observada en los efectos fijos del modelo, mientras que la correlación residual para las observaciones sucesivas realizadas sobre un mismo enriquecimiento y sexo se contempló mediante un modelo sin estructura. Los criterios de Akaike (AIC), Bayesiano (BIC) y LogLik se utilizaron para la selección de la estructura de varianzas y correlaciones residuales.
El análisis de las interacciones, mediante la comparación de medias para las combinaciones de los niveles de todos los factores, se realizó mediante la prueba LSD de Fisher (α=0,05). Para identificar diferencias entre los factores fijos para cada una de las variables estudiadas, se empleó un análisis de varianza. De igual forma, el Análisis de Componentes Principales (ACP) se realizó utilizando el paquete "FactoMineR" 15 y el paquete "factoextra" en asociación con el paquete "ggplot2" 34.
Todos los análisis se realizaron en el software estadístico R v. 4.0.4 (utilizando el lenguaje de programación RStudio v. 1.3.1, de la mano del programa InfoStat versión profesional 2020 6.
Implicaciones éticas y bioéticas
Teniendo en cuenta el requerimiento de uso de especímenes vivos y lo establecido en la Ley 84 de 1989 del Congreso de la República “Por la cual se adopta el Estatuto Nacional de Protección de los Animales y se crean unas contravenciones y se regula lo referente a su procedimiento y competencia” y según lo señalado por Estrada y Parra 10, en lo referente al análisis de las implicaciones éticas y bioéticas interespecíficas, es decir, para procesos de investigación que incluyan especies diferentes de la humana, previo al desarrollo de la misma, y como condicionante para su ejecución, fue requerido el correspondiente aval del comité de Ética, Bioética y Bienestar animal de la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad de la Amazonía, concedido el 13 de Noviembre del 2020, mediante acta 053.
Resultados y discusión
Patrón conductual diagnóstico
El patrón conductual diagnóstico determinado para el estudio, indicó una inversión de tiempo del 0,83% en la categoría conductual de alimentación, 3,14% en locomoción, 10,08% en interacciones sociales, 49,75% en descanso y 36,2% del tiempo restante en actividades varias como exploración, eliminación, cuidado, vocalización y alerta, entre otros.
El patrón conductual identificado en los especímenes de estudio es contrario al registrado para la especie en condiciones naturales, ya que para esta se ha identificado, en orden decreciente, una inversión de tiempo en conductas alimenticias, seguido del reposo o descanso, la locomoción o desplazamiento, la conducta lúdica y en menor proporción los comportamientos higiénico y social 17.
La inversión de cerca de la mitad de tiempo activo en actividades de descanso podría deberse al tamaño del recinto y a la ausencia de factores estimulantes que impiden desarrollar un repertorio conductual adecuado 1.
La hembra 1 tuvo una inversión significativa de tiempo en conductas estereotipadas, con expresiones como el balanceo, que son catalogadas como anormales, inusuales o aberrantes 29, relacionadas principalmente con estados de estrés en los especímenes 4,18, esto debido posiblemente debido al tamaño del recinto asociado a enriquecimientos inadecuados, además de los altos niveles de estrés derivado de su elevada jerarquía social, presencia de otros animales, sonidos en encierros contiguos, constante presencia de humanos, ruido de vehículos y la forma de obtener el alimento.
Estrategias de enriquecimiento
El enriquecimiento en el que se suministraron los insectos previamente inmovilizados en envases plásticos con hojas secas y frutas, ubicados estratégicamente dentro del recinto, generó más aceptación, con mayores tiempos de dedicación. En general, los monos registraron una mayor predilección para el gusano rey con 100% de aprovechamiento, que para los grillos con porcentajes de aprovechamiento que no superaron el 42%.
Modulaciones conductuales
Con la implementación de los enriquecimientos se pudieron identificar respuestas conductuales positivas con incremento en los tiempos de inversión para las categorías conductuales de alimentación con 10,70% (+9,87%), locomoción con un 6,79% (+3,66%), interacciones sociales con 16,45% (+6,37%) y 41,51% del tiempo restante en actividades de exploración, eliminación, cuidado, vocalización y alerta, entre otros (+5,31%); y una disminución en las conductas de descanso con 24,54% (-25,21%) (Tabla 1).
Tabla 1 Tiempo invertido por los primates en conductas específicas, antes y después de los enriquecimientos.
A partir del patrón de actividades para L. lagotricha identificado por Defler 5 que indica que los monos invierten 29,9% del tiempo al descanso, 38,3% moviéndose, 25,5% alimentándose y 5,8% en otras actividades (sociales y no sociales); se pudo identificar una mayor aproximación al repertorio conducta natural de la especie derivada de la implementación de los enriquecimientos.
En el caso de la hembra 1, identificada en el diagnóstico con alteraciones conductuales de estereotipia, se observó una notable disminución de las mismas e incremento de otras actividades tales como como acicalamiento, descanso y alimentación, con lo que se corrobora lo planteado por diversos autores al indicar que la instauración de enriquecimientos permite contrarrestar algunas de las patologías conductuales asociadas al cautiverio y aumentan las posibilidades de aparición de comportamientos naturales 9,20.
En las categorías de exploración, descanso y locomoción, las hembras se mostraron más activas que los machos, lo que indica que los enriquecimientos proporcionaron un entorno estimulante para los individuos reduciendo los niveles de estrés y propiciando la presentación de invesrisones de tiempo más relacionadas con el catálogo conductual de la especie 24 (Figura 2).
Figura 2 Tiempo invertido en exploración (a), descanso (b) y locomoción (c) después de la implementación de los enriquecimientos.
La categoría de eliminación, que hace referencia a la excreción y micción, se mantuvo estable, pero las hembras invirtieron una mayor cantidad de tiempo en la categoría de cuidado (Figura 3), en correspondencia con Rimachi y Pérez 30, quienes registraron una mayor frecuencia de presentación de esta conducta en hembras de L. lagotricha como expresión del instinto materno. Por otro lado, la categoría de vocalización se presentó en forma más activa en los machos, lo cual, según Defler 5, se registra en varias modalidades que pueden corresponder a una súplica, propio de animales inmaduros; o a la risa, como conducta amistosa, y que podría relacionarse con el estado de desarrollo juvenil de los especímenes de estudio, que los hace más activos y en interacción social.
Figura 3 Tiempo invertido en eliminación (a), vocalización (b) y cuidado (c) después de la implementación de los enriquecimientos.
Las hembras dominantes del grupo registraron una mayor frecuencia de presentación de la categoría comportamental “alerta”, lo cual resulta normal dada su jerarquía y posición social, y a que la ubicación del recinto permite un alto grado de interferencia con el exterior, pues la función de esta categoría conductual es la generación de alarmas hacia posibles amenazas al grupo 27. En cuanto a la categoría alimentación se puede observar que las hembras dedican mayor tiempo al desarrollo de dicha actividad en comparación con los machos, debido a que, por su mayor desarrollo, tendían a distraerse menos con los vectores externos (Figura 4).
Figura 4 Tiempo invertido en alerta (a) y alimentación (b), después de la implementación de los enriquecimientos.
El análisis de componentes principales (ACP), efectuado para las categorías conductuales, frente al enriquecimiento con grillos (Acheta domesticus) y gusanos rey (Zophobas Mario), en especímenes de mono churuco (Lagothrix lagotricha), identificó, para las hembras, que con las primeras dos componentes se agrupa el 49,6% de los datos, lo que garantiza la correlación entre los mismos. El componente 1 explica el 29,7% de la varianza, agrupando las variables descanso, alerta, exploración y social; y el componente 2, el 19,9 % de la varianza y agrupó las variables cuidado, locomoción y alimentación.
Las variables locomoción, cuidado, alerta, social, exploración y alimentación, se encontraron relacionadas con el factor enriquecimiento, lo cual indica que la presentación de comportamientos que conforman estas conductas se estimula con la instauración de estos. Adicionalmente, estas mismas conductas presentaron correlación negativa con la variable descanso que asocia los valores más altos en relación con el factor sin enriquecimiento (Figura 5), por lo que se deduce que la ausencia de enriquecimientos motiva la inactividad en las hembras.
Figura 5 Análisis de componentes principales (ACP) efectuado para las modulaciones conductuales de las hembras de Lagothrix lagotricha sobre el enriquecimiento.
El ACP realizado para el comportamiento de machos, explicó un 43,5% de la varianza total de todas las variables, distribuidos de la siguiente manera: el componente 1 con el 24,2%, agrupó las variables descanso, alerta, locomoción y social; y el componente 2 con el 19,3%, agrupó las variables cuidado, exploración y alimentación. Las variables descanso, social y alerta presentaron correlación positiva entre sí y tienen sus valores más altos en relación con el factor sin enriquecimiento. De igual forma, las variables locomoción, cuidado, exploración y alimentación se encontraron relacionadas con el factor con enriquecimiento, estas últimas a su vez registrando correlación negativa con la variable descanso, que presenta valores más altos en relación con el factor sin enriquecimiento (Figura 6).
Figura 6 Análisis de componentes principales (ACP) efectuado para las modulaciones conductuales de los machos de Lagothrix lagotricha sobre el enriquecimiento. Prueba de Monte Carlo (p-valor: 0,01).
Lo anterior demuestra que, a diferencia de las hembras, los machos en condiciones de ausencia de enriquecimientos permanecen, no solo inactivos o descansando, sino, además, realizando comportamientos de conductas sociales y alerta, probablemente derivado a que como se ha reportado para la especie, las hembras registran una alta dispersión, mientras los machos un mayor grado de filopatría, por lo que se espera que estén más estrechamente relacionados entre sí que las hembras entre ellas 26.
Los enriquecimientos estimularon, en ambos géneros, los comportamientos de alimentación, cuidado y exploración, propiciando en las hembras una mayor presentación de comportamientos de alerta y social, que podría explicarse por su más avanzado estadio de desarrollo. Si bien los matriarcados no son frecuentes en entre las especies primates del nuevo mundo 24, dada la naturaleza propia del grupo, se registró una tendencia a este tipo de patrón social, derivado necesariamente de la disponibilidad de especímenes para su conformación, y sus estadios de desarrollo.
El peso registró un incremento gradual a lo largo del estudio (Figura 7), que podría explicarse por la implementación de los enriquecimientos, que no sólo influye sobre sus condiciones de bienestar, y por ende, distribución energética entre las funciones corporales, sino además, porque los invertebrados utilizados para la investigación, aportan elevados niveles de proteína, vitamina C y otros nutrientes, por lo que han sido utilizados frecuentemente para la alimentación de animales en cautiverio 21,28,3,22.
Según Patiño 25, es de vital importancia todo lo relacionado con la alimentación de primates en cautiverio, y dado que la especie L. lagotricha se considera omnívora, la dieta debe incluir un 45% de proteína animal para mejorar las funciones de metabolismo, crecimiento y desarrollo, siendo los invertebrados (gusano rey y grillo), apropiados para suplir esta necesidad.
En general, los especímenes objeto de estudio, tuvieron una mayor predilección y palatabilidad para el gusano rey (Zophoba morio), con un 100% de aprovechamiento, que para los grillos (Acheta domesticus), con porcentajes de aprovechamiento que no superaron el 42%.
Conclusiones
Para los de Lagotrhix lagotricha albergados en la Unidad de Apoyo Hogar de Paso para Fauna Silvestre de la Universidad de la Amazonía, la implementación de los enriquecimientos con grillos (Acheta domesticus) y gusano rey (Zophoba morio), generó un estímulo para el tiempo de inversión en las categoría conductuales de alimentación con 10,70% (con un incremento del 9,87%), locomoción con un 6,79% (con un incremento del 3,66%), interacciones sociales con 16,45 % (con un incremento del 6,37%) y 41,51% restante en actividades varias (con un incremento del 5,31%); y la reducción en el tiempo de inversión en la categoría de descanso con un 24, 54% (con una disminución del 25,21%), generando así, una efectiva motivación para aparición de conductas naturales de la especie.
Los especímenes de ambos sexos registraron una mayor predilección y palatabilidad para el gusano rey (Zophoba morio), con un 100% de aprovechamiento, que para los grillos (Acheta domesticus), con porcentajes de aprovechamiento que no superaron el 42%.
