INTRODUCCIÓN

El cultivo de fresa en Suramérica es dominado por Brasil, Argentina y Chile, los cuales concentran su producción en el consumo local y en un modesto nivel a la exportación (^{Gambardella y Pertuzé, 2006}; ^{Corrêa y Peres, 2013}). En otros países de la región como Venezuela, Perú, Paraguay, Uruguay, Bolivia y Ecuador, la producción se encuentra en desarrollo (Corrêa y Peres, 2013), mientras que Colombia ha tenido un crecimiento importante, en superficie y rendimiento, en los últimos años (^{Grijalba et al., 2015}; ^{López-Valencia et al., 2018}).

En Venezuela, el área sembrada se estima en 1.840 ha y para el año 2010 su producción alcanzó 24,95 t (^{FAO, 2016}), con los estados Aragua, Mérida, Miranda, Monagas, Táchira, Trujillo y Lara, como los principales productores de fresa, y con las variedades Camino Real, Camarosa, Ventana, Festival, Chandler, Oso Grande, Sabrosa, Cristal, Diamante, Seascape y Aroma como las más cultivadas en el país (^{Pérez de Camacaro et al., 2013}; ^{Pérez de Camacaro et al., 2014}).

El cultivo de la fresa puede ser atacado por diversos grupos de insectos incluyendo áfidos, chinches, curculiónidos y gusanos cortadores. No obstante, diversas investigaciones han indicado que los trips y ácaros constituyen los dos grupos de artrópodos más dañinos en el cultivo (^{Steiner y Goodwin 2005}; ^{Villegas et al., 2010}; ^{Atakan, 2011}; ^{Vásquez et al., 2016}; ^{Sampson y Kirk 2016}). En el caso de los trips, el raspado que producen durante su alimentación ocasiona manchas en pétalos, caída de flores y frutos, producción de frutos necróticos y/o distorsionados por daños en ovarios, anteras, estigmas y receptáculos florales (^{Colls et al., 2006}; ^{Cluever et al., 2015}; Sampson y Kirk, 2016). Por su parte, los ácaros succionan los fotosintatos en hojas, pistilos florales y frutos de fresa, lo cual reduce el rendimiento del cultivo cuando el nivel poblacional es alto (^{Klamkowski et al., 2006}; ^{Cerna et al., 2009}; Villegas et al., 2010).

Entre los trips registrados en plantaciones de fresa se encuentran Frankliniella occidentalis (Pergande), F. shultzei (Trybom), F. bispinosa (Morgan), F. intosa (Trybom), F. tritici (Fitch) y Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae) (^{Atakan 2011}; ^{Albendin et al., 2012}; ^{Cluever et al., 2015}), mientras que entre los ácaros se indica a Tetranychus urticae Koch, T. telarius L, T. lobustus Boudreau, T. turkestani (Ugarov y Nikolski), T. cinnabarinus (Boisduval), Eotetranychus lewisi (McGregor) (Acari: Tetranychidae) y Phytonemus pallidus (Banks) (Acari: Tarsonemidae) (^{Hancock, 1999}; ^{Handley y Price 2003}; ^{Vásquez et al., 2016}). La amenaza tanto de los trips como de los ácaros se acrecienta cuando son capaces de favorecer el ataque de fitopatógenos, como ha sido señalado por ^{Gonzáles-Bustamante (1996)} para P. pallidus cuyo daño produce agrietamientos que permiten el ingreso de Botrytis cinerea (Helotiales: Sclerotiniaceae) y Rhizopus sp. (Mucorales: Mucoraceae), hongos que también han sido asociados a la presencia de F. occidentalis (^{Colls et al., 2006}). Adicionalmente, ^{Dara (2015)} indicó que la enfermedad de la pallidosis de la fresa, puede ser ocasionada por un complejo de virus transmitidos por mosca blanca, áfidos y F. occidentalis.

En Venezuela, investigaciones sobre las plagas que atacan el cultivo de fresa han reportado la presencia de los áfidos Aphis forbesi Weed., Capitophorus minor (Forbes) y Chaetosiphon fragaefolli (Cockerell) (Hemiptera: Aphididae), la escama Orthezia insignis Browne (Hemiptera: Ortheziidae), el cicadélido Erythrogonia quadriguttata (Fabricius) (Hemiptera: Cicadellidae), el chinche Largus cinctus Herrich-Schaeffer (Hemiptera: Largidae) y el ácaro P. pallidus (^{Doreste, 1984}; ^{UCV, 2003}), los cuales son capaces de causar daños económicos al cultivo, al reducir el rendimiento y la calidad de los frutos. Recientemente, ^{Solano et al. (2015)} señalaron los noctuidos Spodoptera cosmioides (Walker), S. dolichos (Fabricius), S. frugiperda (J.E. Smith) y Peridroma saucia (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae) como plagas potenciales en plantaciones de fresa en el occidente del país. En este sentido, la presente investigación se realizó con el propósito de obtener nueva información sobre la distribución y especies de trips y ácaros asociados al cultivo de la fresa en Venezuela.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizaron muestreos bimensuales en plantaciones comerciales de fresa, ubicadas en las localidades de Bailadores (estado Mérida), Cabimbú (estado Trujillo), La Colonia Tovar (estado Aragua), Cubiro, Paso Real, Páramo Abajo y Tarabana (estado Lara), desde Noviembre de 2013 a Noviembre de 2016. En el campo, los lotes cultivados fueron recorridos siguiendo un patrón tipo Z y se examinaron los brotes foliares, hojas, botones florales, flores y frutos de plantas de fresa visiblemente afectadas, con la finalidad de detectar la presencia de inmaduros y/o adultos de trips y/o ácaros. Las observaciones se realizaron con ayuda de una lupa de mano (10x).

Los órganos vegetales afectados fueron cortados y colocados en bolsas plásticas de cierre hermético, internamente recubiertas con papel absorbente y externamente etiquetadas con lugar de colecta, fecha, variedad de fresa, datos geográficos y colector. Una vez finalizada la colecta, las muestras fueron llevadas al laboratorio de Biología y Fisiología Poscosecha del Decanato de Agronomía, Universidad Centroccidental "Lisandro Alvarado" (UCLA) en cavas refrigeradas.

En el laboratorio, los trips y/o ácaros en estado inmaduro fueron colocados en envases de vidrio de 3,8 L de capacidad, en cuyo fondo se colocó papel absorbente humedecido con agua destilada y se tapó con tela organdí. Estas muestras fueron observadas diariamente hasta la emergencia de adultos. Los envases se mantuvieron en cuarto climatizado a 25±2°C, 70±10% HR y 12:12 (D:N) horas de fotoperiodo. Los trips y ácaros fueron montados en láminas microscópicas, etiquetados y depositados en el Museo de Entomología José Manuel Osorio (MJMO) de la UCLA. El Dr. Laurence Mound, Commonwealth Scientific and Industrial Research Organization (CSIRO), Camberra, Australia, identificó el género de los trips, mientras que la especie fue determinada por comparación con ejemplares de referencias depositados en el Museo de Entomología MJMO. Los ácaros fueron determinados por el Dr. Carlos Vásquez, Universidad Técnica de Ambato, Ecuador.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se registra la presencia del trips Frankliniella occidentalis y del ácaro bimaculado Tetranychus urticae, alimentándose de diferentes variedades de fresa, cultivadas en casas de cultivo y en campo abierto, en las principales zonas productoras en Venezuela (Tab. 1).

Tabla 1 Localidades y variedades de fresa con presencia de F. occidentalis (T) y T. urticae (A), en las principales zonas productoras de Venezuela. 

+ : presente; -: ausente

Las larvas y adultos del trips se encontraron alimentándose en el interior de los botones florales, en flores y sobre frutos en formación. En las flores, el daño ocasionado por F. occidentalis se caracterizó por manchas marrones en la base de los pétalos, necrosis de los estilos y raspado de la superficie del ovario, mientras que en frutos en formación, se evidenciaron pequeñas cicatrices y manchas de color marrón y/o bronceado, lo cual deforma los frutos (Fig. 1A) y reduce su calidad. En el caso de T. urticae, sus huevos, ninfas y adultos fueron conseguidos en el envés de las hojas de fresa, las cuales se tornaban de color amarillo o rojizo (Fig. 1B) cuando la densidad poblacional fue alta o baja, respectivamente.

Figura 1 A. Fruto de fresa con daño por F. occidentalis; B. Hoja con daño ocasionado por T. urticae. 

F. occidentalis no se encontró sobre la variedad Chandler cultivada en las localidades de Tarabana y El Páramo Abajo, estado Lara, tanto en casa de cultivo como en campo abierto (Tab. 1), respectivamente. Esta situación sugiere posible resistencia de esta variedad a los ataques del trips, toda vez que esta plaga estuvo presente en el resto de los cultivares producidos a diferentes altitudes y condiciones de manejo del cultivo.

Las características morfológicas y composición química (fenoles, taninos, entre otros) presentes en las diferentes estructuras de las plantas de fresa de los distintos cultivares, pueden asociarse con la susceptibilidad y/o resistencia a los ataques de F. occidentalis y T. urticae. Al respecto, ^{Rahman et al. (2010)} observaron que F. occidentalis mostró mayor preferencia alimenticia, tasa de oviposición y supervivencia, sobre Camarosa que sobre Albión' y 'Camino Real'.

Estudios conducidos por ^{Afifi et al. (2010)} confirmaron que 'Camarosa' resultó más susceptible a T. urticae que la variedad Sweet Charlie, argumentando que tal diferencia se debió a la menor cantidad de fenoles y aminoácidos, mayor cantidad de azúcar, y menor cantidad de tricomas en las hojas de Camarosa que en las de 'Sweet Charlie'. No obstante, ^{Monteiro et al. (2014)} señalaron que las variedades Camarosa, Diamante y Seascape fueron más resistentes a los ataques de T. urticae que Camino Real, Aroma, Festival, Diamante 10 y Diamante 50, ya que las primeras ofrecieron al ácaro un mayor costo adaptativo, lo cual se interpretó como un efecto de antibiosis. Por su parte, ^{Livinali et al. (2014)} indicaron que T. urticae afectó las propiedades fisicoquímicas y nutricionales de la variedad Camarosa, debido a que las plantas infestadas presentaron fresas con altos niveles de acidez y bajos niveles de antocianinas y fenoles, con lo cual la calidad de los frutos disminuyó.

En relación a la modalidad de cultivo y su incidencia sobre plagas en fresa, ^{Rubio et al. (2014)} indicaron que la frecuencia de aplicación de insecticidas fue mayor en fresas cultivadas en macrotúneles que aquellas producidas a campo abierto. Al respecto, ^{Flórez y Mora (2010)} señalaron que estructuras como macrotúneles o casas de cultivo, ofrecen resguardo a factores climáticos adversos a ácaros y/o trips, lo cual estimula el crecimiento poblacional de estas plagas.

Con base en estos argumentos, resulta necesario dirigir más investigaciones con el fin de evaluar la resistencia y/o susceptibilidad de las variedades de fresa cultivadas en el país, a los ataques de F. occidentalis y T. urticae, bajo condiciones climáticas y modalidad de cultivo de las diferentes zonas productoras. Adicionalmente, también debe investigarse el nivel de daño económico de estas especies sobre el cultivo de fresa, así como la interrelación con sus enemigos naturales.

CONCLUSIONES

El trips F. occidentalis y el ácaro T. urticae son reportados por primera vez causando daños en algunas de las principales variedades de fresa cultivadas en Venezuela. F. occidentalis no se encontró sobre la variedad Chandler, lo que sugirió posible resistencia a los ataques del trips. Por su parte, T. urticae fue encontrado causando daños en las hojas de todas las variedades de fresa estudiadas.