INTRODUCCIÓN

Los organofosforados son los plaguicidas de más uso para el control de plagas en Colombia, junto con carbamates y bipiridilos (^{Cárdenas et al., 2010}). En el caso del cultivo de crucíferas el Instituto Colombiano Agropecuario (Colombia) permite la aplicación de los siguientes organofosforados: Paration, Metamidofos, Diazinon, Clorpirifos y Malation (^{ICA, 2017}). Estos empezaron a usarse con más frecuencia después de la prohibición de los plaguicidas organoclorados y han resultado ser eficaces y económicos (^{Pérez et al., 2009}); sin embargo, aunque son menos persistentes en el ambiente, representan un riesgo para la salud humana (^{Brotons, 2004}).

La Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica, 2009) en Colombia, informó que los productores de las hortalizas como repollo, brócoli, coliflor y col china, realizan aplicaciones indiscriminadas de organofosforados para evitar el rechazo en los mercados (^{Arévalo et al., 1997}) llegando a efectuarse hasta 16 aplicaciones durante el ciclo vegetativo del cultivo. Situación que deriva en la presencia de residuos de estas sustancias en los productos que pasan a los consumidores. En México por ejemplo, en un estudio que se realizó sobre brócoli al momento de la cosecha, se estableció la presencia de residuos de malatión, diazinón y clorpirifos en el 70, 65 y 43%, respectivamente, para las muestras analizadas (^{Pérez et al., 2009}).

Los organofosforados junto con los carbamatos y los bipiridilos con frecuencia están asociados a casos de intoxicación debido a la fosforilación de su ingrediente activo y la inactivación de la enzima acetilcolinesterasa (AChE) que ayuda a la desactivación de la acetilcolina en el sistema nervioso (^{Cárdenas et al., 2010}). Se ha encontrado que la mayor cantidad de residuos de estas sustancias se encuentran en la grasa y los tejidos musculares y no en el hígado (^{Zrostlíková et al., 2002}).

Algunos estudios han asociado la exposición a organofosforados con dolores de cabeza, alergias, nauseas, efectos psicológicos adversos, incremento en la frecuencia de cáncer, anormalidades cognitivas y neurocomportamentales, teratogenicidad, inmunotoxicidad y alteraciones endocrinas (^{Yu et al., 2016}).

En este sentido resulta importante conocer el tipo de compuestos que son usados, su vía de ingreso al organismo y tiempo de evolución para poder definir medidas de gestión que permitan reducir el riesgo que los residuos de estas sustancias presentes en los alimentos podrían representar para los consumidores. Este trabajo buscó identificar los plaguicidas organofosforados aplicados a brócoli y coliflor en Colombia, para estimar si los niveles de estos residuos representan un riesgo para la población.

MATERIALES Y MÉTODOS

Un perfil de riesgo implica la recopilación de información acertada sobre una cuestión en inocuidad y su objetivo principal es fortalecer la gestión del riesgo ayudando a tomar nuevas medidas.

El proceso para el desarrollo de este documento, siguió el protocolo ^{Codex Alimentarius (2007)} para el análisis de riesgos en inocuidad de alimentos, y consta de tres etapas:

La información que debe contener un perfil de riesgo incluye según el ^{Codex Alimentarius (2007)}: descripción del peligro, descripción del alimento o alimentos implicados, la identificación del peligro en la cadena productiva, la frecuencia, distribución y niveles de presencia del peligro en el alimento objeto de estudio, la identificación de posibles riesgos basada en el análisis de las publicaciones científicas disponibles en los últimos años, la naturaleza de los valores (sanitarios, económicos, culturales, etc.) que se encuentran en riesgo, la distribución del riesgo (quién: lo produce, se beneficia de él, lo padece), las características del producto/peligro que podrían tener consecuencias en la disponibilidad y viabilidad de opciones de gestión del riesgo, las prácticas actuales de gestión de riesgo relacionadas con el peligro, el conocimiento público de los posibles riesgos, información sobre medidas de gestión (control) del riesgos, las preguntas cuya respuestas podría solucionarse con una evaluación de riesgos, la identificación de vacíos de información científica que pueden impedir/limitar una evaluación de riesgos y las repercusiones de la gestión de riesgos en los acuerdos internacionales (ejemplo: Acuerdo de medidas sanitarias y fitosanitarias-MSF).

En ese sentido, se consultó documentos científicos para determinar el riesgo en salud que implica la presencia de residuos de organofosforados en brócoli y coliflor consumidos en Colombia. Se debe aclarar que se trabajó con el peor escenario posible razón por la cual no se tuvo en cuenta el factor de absorción, además de contemplar el brócoli como único vehículo de exposición.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los organofosforados son ésteres del ácido fosfórico o sus derivados como amidas o tioles. La estructura química (Fig. 1) en forma general se observa un grupo fosfato o derivado fosfato unido a una molécula orgánica.

Figura 1 Fórmulas generales de los compuestos organofosforados (tomado de ^{Wood, 2000}). 

El enlace oxón, presente en la estructura (Fig. 1), es un potente inhibidor de algunas esterasas y de la enzima colinesterasa que es esencial para el funcionamiento normal del sistema nervioso del cuerpo humano, de los animales mamíferos, aves e insectos. Esta estructura química se hidroliza fácilmente en condiciones alcalinas, por lo que se hace necesario el reemplazo del átomo de oxígeno por un átomo de azufre, dando lugar a los tiones que también inhiben la enzima colinesterasa penetrando capas o membranas biológicas más rápidamente que los oxones (^{Wood, 2000}).

En Colombia los plaguicidas organofosforados son usados en agricultura para mejorar la calidad y cantidad de los alimentos, para eliminar insectos (nivel doméstico) y en salud pública, para el control de vectores los cuales son transmisores de enfermedades. Este uso puede conducir a efectos adversos como la contaminación ambiental y la toxicidad para los seres humanos (^{Fernández et al., 2010}). La principal fuente de contaminación por organofosforados proviene de la aplicación de insecticidas a los cultivos durante el desarrollo de actividades agrícolas (^{Nivia, 2000}).

En cuanto al cultivo de crucíferas en Colombia, según Agronet para el año 2014 se registraron 804,80 ha de brócoli y 517,70 ha de coliflor, con una producción de 17.023,10 y 11.266,30 t, respectivamente. Y dado que en los últimos años el consumo de estos vegetales ha experimentado un fuerte aumento al reconocerles importantes efectos benéficos para la salud de las poblaciones que los consumen, se justifica el desarrollo de estudios enfocados a determinar la inocuidad de estos productos (^{Villatoro, 2011}).

Según la Encuesta Nacional de la Situación Nutricional Ensin del 2010 (^{ICBF, 2010}), en Colombia el consumo de verduras cocidas no es usual puesto que solo se consume una vez por semana para el 47,8% de los entrevistados (Tab. 1). Por ejemplo, ^{Galindo (2015)} determinó el número de porciones de brócoli que se consumen semanalmente en la ciudad de Bogotá encontrando un 67,3% de no consumo para el grupo de personas entre edades de 15 a 39 años (Tab. 2). A pesar de lo mencionado por la Ensin 2005 (ICBF, 2006) donde el brócoli se encuentra dentro las hortalizas más consumidas en Colombia (Tab. 3).

Tabla 1 Frecuencia de consumo de verduras cocidas en Colombia (tomado de ICBF, 2010). 

Tabla 2 Distribución semanal de porciones consumidas de brócoli en Bogotá (Colombia) (basado en ^{Galindo, 2015}). 

Tabla 3 Indicadores de consumo de brócoli y coliflor consumidas en Colombia, 2005 (adaptado de ENSIN 2005; ICBF, 2006). 

¹ El brócoli pertenece al grupo de las 10 verduras con consumos más altos en cantidad, medidos en gramos diarios. Las verduras están organizadas de mayor a menor de acuerdo al número de personas que las consumen. IQR: Rango intercuartílico; Personas∞ (%): porcentaje de personas que consumen el alimento; Media∞: media ponderada; DS∞: desviación estándar de la media ponderada.

Los plaguicidas organofosforados usados en cultivos de crucíferas en Colombia se presentan en la tabla 4.

Tabla 4 Organofosforados destinados a cruciferas en Colombia (tomado de Pesticide Properties Database (^{PPDB), 2016}). 

En una investigación realizada en el estado de Punjab en la India, se tomaron 50 muestras de coliflores de zonas de cultivo intensivo de hortalizas con el fin de determinar la magnitud y la frecuencia de contaminación con plaguicidas. El 42% de las muestras se encontraron contaminadas con cantidades bajas pero medibles de residuos. Entre los tres principales grupos de químicos, los organofosforados fueron los contaminantes dominantes seguidos por los organoclorados y piretroides. Sin embargo, ninguna de las muestras encontradas, contenían concentraciones que superaran sus respectivos Límite Máximos Residuales (LMR) (^{Mandal y Singh, 2010}).

En otro estudio realizado por ^{Charan et al. (2010)} sobre el monitoreo de residuos de plaguicidas en granjas de vegetales en la región este de la India, de un total de 182 muestras de seis vegetales diferentes, cerca del 40,11% estaban contaminadas de residuos de plaguicidas y un 35,62% de las muestras contaminadas excedían los valores de LMR. Para el caso del coliflor, se encontraron residuos de metilparatión que variaron entre concentraciones no detectables y 0,33 μg g^-1 (cuatro muestras lo superaron) siendo 0,2 /μg g^-1 el valor del LMR. También la concentración de quinolfos varió entre no detectable y 0,44 /μg g^-1, siendo 0,25 /μg g^-1 el valor del LMR superado por dos de las muestras y endosulfano con valores entre 0,04 y 1,25 Μg g^-1 siendo 1,0 /μg g^-1 el valor del LMR (superado por una muestra).

En México, en el 2009, se desarrolló un estudio asociado a la determinación del contenido de residuos de organofosforados en brócoli mediante cromatografía líquida. En total se analizaron 23 sitios de producción, encontrando que en la mayoría de estos se realizan entre una y cuatro aplicaciones de estos productos durante el ciclo de cultivo, que derivan en la presencia de residuos de malatión, dizinón y clorfenvinfos en 70, 65 y 43% de las muestras respectivamente. En cuanto a la concentración de los residuos en el brócoli, ésta fue de 5,78; 2,67 y 1,16 mg kg^-1 para clorfenvinfos, malatión y diazinón, respectivamente, seguidos por fentión y etión que registraron concentraciones de 0,041 y 0,024 mg kg^-1 (^{Pérez et al., 2009}).

Otra información acerca del contenido de residuos de organofosforados en brócoli y coliflor fue obtenida del Programa de Datos sobre Plaguicidas (PDP) del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA) para el año 2008. El estudio se hizo para los vegetales nacionales obtenidos de modo convencional, sin encontrar residuos de estas sustancias (Tab. 5).

Tabla 5 Residuos de organofosforados en brócoli y coliflor producidos de modo convencional en Estados Unidos (tomado del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (^{USDA, 2008}). 

Igualmente, en un estudio realizado en Ecuador, se analizaron 30 muestras de brócoli, de las cuales seis presentaban residuos de plaguicidas no permitidos según la legislación de ese país. Sin embargo, los límites de cuantificación para metomil, carbofuran, carbarilo y profenofos en brócoli son inferiores a los límites máximos permisibles según otras legislaciones (^{Pazmiño et al., 2015}). En otro estudio, desarrollado en este mismo país en brócoli se encontró que de 72 muestras analizadas, 41 presentaban residuos de algún tipo de plaguicidas y específicamente siete de estas muestras contenían residuos de organofosforados, cuatro resultaron positivas para clorpirifos con concentraciones que variaban entre 31,34 y 184,3 ng g^-1 y tres fueron positivas para boscalid con concentraciones entre 20,47 y 69,09 ng g^-1 (^{Pazmiño et al., 2015}).

Para el caso de Colombia, en la revisión realizada no se encontraron estudios relacionados con la cuantificación de residuos de organofosforados en brócoli y coliflor.

Un tóxico puede eliminarse sin descomponerse en el organismo, o ser descompuesto en metabolitos, los cuales pueden ser menos tóxicos o más tóxicos que las sustancias originales o pueden depositarse en órganos o tejidos (^{Agrequima, s.f}).

Para determinar los efectos sobre la salud de un plaguicida es importante conocer el tipo de compuesto usado, la vía de ingreso del tóxico y el tiempo de evolución. En los casos de intoxicación aguda el cuadro clínico está conformado por una serie de síntomas característicos que deben ser reconocidos por el profesional de medicina en el servicio de urgencias, para poder brindar un manejo conveniente y oportuno al paciente (^{Fernández et al., 2010}).

La población más susceptible a estos componentes es la infantil, los estudios realizados manifiestan que dosis bajas de plaguicidas organofosforados, afectan el desarrollo del sistema nervioso y las características cerebrales de niños en crecimiento. Los organofosforados que representan mayores riesgos son: metil paratión, dimetoato, clorpirifos, metil pirimifos, y metil azinfos; los cuales representan más del 90% del riesgo total de los insecticidas organofosforados en la dieta de niños e infantes.

En el noreste de la República de China se determinó la concentración de organofosforados en vegetales frescos y se estimó el riesgo potencial que ésta representaba para la salud de los habitantes de la provincia de Jilin. En total se analizaron 214 muestras de siete tipos de vegetales en las áreas productivas de la provincia. Según los resultados el 23,4% de las muestras contenían residuos de organofosforados que superaban los LMR, 68,7% de las muestras contenían organofosforados por debajo de los LMR y solo el 7,9% de las muestras estaban libres de estos contaminantes. Dentro de los residuos de organofosforados identificados estuvieron diazinón, dimetoato, paratión, diclorvos, malatión, entre otros. Se observó que las concentraciones de estas sustancias eran más elevadas para los vegetales de hoja. Encontrando cocientes de riesgo promedio (THQ promedio) menores a uno e índices promedio de peligro (HI prom) para adultos y niños de 0,448 y 0,343, respectivamente, concluyendo que el consumo de estos productos no representaba un riesgo para los habitantes de esta provincia (^{Yu et al., 2016}). En la tabla 6 se encuentran referencias correspondientes a los LMR.

Tabla 6 Límites máximos de residuos de plaguicidas organofosforados a nivel internacional (basado en Pazmiño et al., 2016 y ^{Pérez et al., 2009}). 

Con la información aportada por ^{Pérez et al. (2009)} sobre las concentraciones de clorfenvinfos, malatión y diazinón en brócoli para México, en donde un 87% de las muestras de brócoli analizadas presentaron residuos de por lo menos un plaguicida organofosforado; se estableció que las concentraciones estaban por debajo de los límites recomendados, razón por la cual no se consideraron un riesgo para la población, aunque se advierte la necesidad de mantener un control sobre estos residuos para evitar inconvenientes a futuro.

En un estudio realizado en Costa Rica, se determinó la presencia de residuos de diferentes plaguicidas en brócoli y coliflor. En el caso del brócoli se encontró presencia de residuos de carbendazina, clorfenapir, trazas de fenpiroximate, piridaben, espirodiclofen, demeton-o-sufoxide y clorpirifos y concentraciones de clorotalonil; pentacloroanilina; hexaclorobencenoy clorotalonil de 0,3; 0,08; 0,02; 0,03 mg kg^-1, respectivamente. Mientras en el coliflor se encontraron residuos de clorotalonil de 0,03 mg kg^-1 y presencia de metamidofos, carbendazina, carbofuran y triadimenol. Advirtiendo la necesidad de realizar estudios más detallados para determinar el efecto que estos residuos podrían tener sobre la salud de la población expuesta (^{Fournier et al., 2010}).

Evaluación de la exposición a organofosforados a través de brócoli y coliflor en Colombia

Estimación de la ingesta diaria

De acuerdo a los reportes de la ENSIN 2010, realizados por el ^{ICBF (2010)}, el 64,9% de la población colombianos encuestada mencionaron consumir verduras cocidas y 76,9% para el caso de verduras crudas. En ambos casos, la frecuencia de consumo se concentra en las categorías de una a cuatro veces por semana. En contraposición, este reporte reitera el bajo consumo de hortalizas cocidas y crudas en general, para todos los grupos de edades encuestados. Razón por la cual, esta población puede presentar altos riesgos de ingesta de residuos de plaguicidas como los organofosforados.

De acuerdo a lo anterior, para este trabajo se consideraron dos escenarios para aproximarse a la evaluación del riesgo por ingesta de residuos organofosforados presentes en crucíferas, que la población expuesta consume brócoli o coliflor en el caso 1, una vez por semana, y para el escenario 2, cuatro veces por semana.

Se asumió como cantidad de la porción consumida 140 g (^{ICBF, 2010}).

Adicionalmente, la falta de información referente a la concentración de residuos de organofosforados presentes en brócoli y coliflor en Colombia, se asumió el valor reportado por ^{Pérez et al. (2009)} en cultivos de brócoli establecidos en San Andrés Míxquic (México) y ^{Pazmiño et al. (2015)}. Además, las aplicaciones de organofosforados en San Andrés Míxquic llegaron hasta cuatro en comparación a la cifra manejada en Colombia con 16 aplicaciones en el Oriente Antioqueño (^{Arévalo et al., 1997}), en el control de la polilla dorso de diamante (Plutella xylostella).

Con estos supuestos, la ingesta diaria estimada de este residuo se podría calcular con la ecuación:

Donde:

EDI: ingesta diaria estimada de residuos de diazinón (mg kg^-1 d^-1 de BW)

C: concentración promedio del organofosforado en el alimento (mg kg^-1), equivalente a 1,16 mg kg^-1 de residuos de diazinón medido por ^{Pérez et al. (2009)} para brócoli en México y 0,1843 mg kg^-1 de residuos de clorpirifos medidos para brócoli en Ecuador por ^{Pazmiño et al. (2015)}. En el caso del diazinón se observa que esta concentración supera el LMR propuesto por FAO/OMS para estos residuos generando una primera advertencia sobre los productos estudiados (2006).

Co: consumo promedio del alimento por persona y por día (kg d^-1). Este valor se calculó haciendo dos consideraciones, caso 1: consumo de una porción semanal, caso 2: consumo de cuatro porciones semanales.

Para el caso 1:

Co = 140 (g/porción) * 1 (porción/semana) * 52 (se-mana/año)*1 (año/365) * 1 (kg/1.000 g) = 0,02 kg d^-1.

Para el caso 2,

Co = 140 (g/porción) * 4 (porción/semana) * 52 (semana/año) *1 (año/365) * 1 (kg/1.000 g) = 0,08 kg d^-1.

BW: peso corporal medio (kg), para Colombia se tomará un valor de 65,4 kg.

De esa forma se tienen cuatro valores de EDI, correspondientes al cálculo para los dos pesticidas con las dos condiciones de consumo evaluadas:

Para el caso 1:

EDI1diazinón = 0,02 (kg d^-1) * (1,16 mg kg^-1) / 65,4 kg PC = 0,00035 mg/(kg d^-1 de BW)

EDI1clorpirifos= 0,02 (kg d^-1) * (0,1843 mg kg^-1) / 65,4 kg PC = 0,000056 mg/(kg d^-1 de BW)

Par el caso 2:

EDI2diazinón = 0,08 (kg d^-1) * (1,16 mg kg^-1) / 65,4 kg PC = 0,00144 mg/(kg d^-1 de BW)

EDI2clorpirifos = 0,08 (kg d^-1) * (0,1843 mg kg^-1) / 65,4 kg PC = 0,00023 mg/(kg d^-1 de BW)

Luego se puede proceder a realizar el cálculo del cociente de peligro (THQ), que permite determinar el efecto no-carcinogénico en salud asociado a la exposición al agente químico estudiado y se expresa como la relación de la dosis resultante de la exposición en el sitio (EDI), con la dosis que se cree no causa ningún riesgo o ingesta diaria admisible (IDA) (^{Darko y Akoto, 2008}).

La IDA aceptable para diazinón es de 0,03 mg / (kg d^-1 de BW) y para clorpirifos es 0,01 mg/ (kg d^-1 de BW) según se menciona en Jiménez y Quiroga (2016), entonces THQ se calcula como:

Para el caso 1:

THQ1diazinón = (0,00035 mg/(kg d^-1 de BW)) / (0,03 mg/ (kg d^-1 de BW)) = 0,012

THQ1clorpirifos = (0,000056 mg/(kg d^-1 de BW)) / (0,01 mg/ (kg d^-1 de BW)) = 0,006

Para el caso 2:

THQ1diazinón = (0,00144 mg/(kg d^-1 de BW) ) / (0,03 mg/ (kg d^-1 de BW)) = 0,048

THQ2clorpirifos = (0,00023 mg/(kg d^-1 de BW) ) / (0,01 mg/ (kg d^-1 de BW)) =0 ,023

Como los valores de THQ son menores a uno, es poco probable que la exposición de las personas a los residuos de diazinón y a las condiciones evaluadas derive en un riesgo para su salud (^{Yu et al., 2016}). Sin embargo, es necesario aclarar que esto correspondería al efecto de dos plaguicidas, pero en muchas ocasiones en los cultivos se aplica una mayor cantidad de estas sustancias, haciendo necesario determinar el efecto acumulado. Además para esta estimación se consideró únicamente el aporte por consumo de brócoli y coliflor. Este efecto se podría establecer a partir del cálculo del índice de peligro (HI) como se explica a continuación.

El HI determina el riesgo potencial de experimentar un efecto adverso para la salud desde una mezcla de constituyentes químicos dentro de los vegetales (^{Zheng et al., 2007}) y se calcula como:

En este caso, HI para los dos escenarios considerados sería:

Caso 1:

HI1 = THQ1diazinón + THQ1clorpirifos

HI = 0,018

Caso 2:

HI2 = THQ2diazinón + THQ2clorpirifos HI2 = 0,071

Cuando HI es menor a uno, es poco probable que la exposición genere efectos adversos para la salud de la población expuesta, pero si el HI excede uno, hay una posibilidad de que se presente un efecto adverso para la salud de la población expuesta y la probabilidad incrementa a medida que HI incrementa (^{Yu et al., 2016}).

Para el caso de la exposición a residuos de plaguicidas organofosforados en Colombia a través del consumo de brócoli y coliflor, el índice de peligro HI se calculó considerando únicamente la exposición a dos plaguicidas debido a la ausencia de datos asociados a las concentraciones de dichos residuos en brócoli y coliflor.

CONCLUSIONES

En Colombia se utilizan en cultivos de brócoli y coliflor diferentes plaguicidas organofosforados, siendo los de uso más frecuente el paratión, metamidofos, diazinón, clorpirifos y malatión, razón por la cual estos podrían estar presentes como residuos en las crucíferas estudiadas.

Dentro de la revisión realizada no se encontró información asociada específicamente a la concentración de residuos de plaguicidas organofosforados en brócoli y coliflor y al consumo de estas crucíferas para Colombia. En ese sentido, el riesgo para la población se determinó utilizando datos de concentración de estos residuos en brócoli que fueron obtenidos de estudios realizados en México y Ecuador. La información sobre el consumo se extrajo de la ENSIN 2005 (^{ICBF, 2006}), tomando los datos relacionados con hortalizas de modo general. En este escenario el riesgo determinado fue bajo, sin embargo, se aclara que la estimación realizada considera únicamente la presencia de residuos de diazinón y clorpirifos en las matrices estudiadas, quedando por fuera el efecto de los residuos de los otros plaguicidas organofosforados que también pudieran estar en dichas matrices como residuos.

Como recomendación es necesario realizar más estudios que involucren la concentración de organofosforados en otros alimentos, así como un análisis de la dieta total de los colombianos además se hace necesario conocer la concentración de estos plaguicidas a partir de investigaciones nacionales.