INTRODUCCIÓN

La yuca es uno de los productos agrícolas de importancia para la seguridad alimentaria de la mayoría de los países en vías de desarrollo (^{DANE, 2004}; ^{Vila, 2012}). En el 2016 a nivel mundial, se registró un área cultivada de 23,5 millones de hectáreas (^{FAO, 2016}), de las cuales la mitad corresponde a los países en vía de desarrollo, donde la facilidad del cultivo y el gran contenido de energía de la yuca se ha convertido en un valioso producto comercial para millones de agricultores (^{João et al., 2016}). En Latinoamérica, después de Brasil y Paraguay, Colombia es el tercer productor de yuca, con un área cultivada de 210.250 ha, producción de 2,1 millones de toneladas y un rendimiento promedio de 10,01 t ha^-1 (^{FAO, 2016}). En la región Caribe, se concentra el 50% de la producción nacional pero no obstante, los rendimientos son bajos, como consecuencia de la deficiente nivel de integración de tecnologías (MADR, 2006). Es un producto de economía campesina con prácticas tradicionales en su manejo, poco intensivo en el uso de maquinaria agrícola, uso de semillas de calidad, fertilización de suelos e insumos químicos para el control de enfermedades y malezas (^{Aguilera, 2012}), que permitan maximizar la productividad de las plantas.

Si bien es un cultivo rústico, los altos rendimientos del cultivo de yuca requieren de la aplicación de fertilizantes minerales o abonos orgánicos. Dosis óptimas de fertilización permiten alcanzar entre 40 y 60 t ha^-1 de raíces comerciales (^{Howeler, 2014}). Sin embargo, el uso excesivo de fertilizantes edáficos causa graves daños al medio ambiente e incrementa los costos de producción en un cultivo de subsistencia como la yuca. Una de las alternativas promisorias para la disminución del uso de los fertilizantes de tipo mineral lo constituyen los biofertilizantes (^{Grageda et al., 2012}). Estos productos están elaborados a base de microorganismos, los cuales una vez incorporados al suelo pueden establecer relaciones generalmente de tipo benéfico con las plantas favoreciendo positivamente la nutrición, crecimiento y protección (^{Vessey, 2003}). En el suelo existe una diversidad de microorganismos benéficos distribuidos en diferentes grupos. El primero, lo constituyen las bacterias promotoras del crecimiento vegetal (BPCV), definidas así por la capacidad de favorecer el crecimiento vegetal a través de mecanismos como la fijación de nitrógeno, solubilización de minerales, producción de fitohormonas, sideróforos y compuestos antagónicos a los fitopatógenos (^{Lugtenberg y Kamilova, 2009}). En el segundo grupo se encuentran los hongos vesiculo-arbusculares (micorrizas), especialmente las endomicorrizas, las cuales se incorporan al sistema radicular de la planta favoreciendo la nutrición a través de la absorción, regulación de minerales y agua, contribuyendo a la disminución de la erosión en el suelo (^{Sánchez, 1999}; ^{Sylvia et al., 1999}). La incorporación de micorrizas en los sistemas de cultivo incrementa la adaptación del material vegetal al entorno, generando una mayor competitividad y productividad respecto a plantas no micorrizadas (^{Molina et al., 2005}). Con el fin de generar una línea base para el desarrollo y posterior vinculación de nuevas tecnologías asociadas al componente de fertilización dentro del modelo integrado de producción de yuca, este trabajo pretende evaluar la respuesta de acumulación de biomasa en estas plantas a la fertilización NPK en dos tipos de suelos (arenoso-arcilloso) y presencia de tres biofertilizantes.

MATERIALES Y MÉTODOS

La presente investigación se llevó a cabo durante el segundo semestre de 2013, en el Centro de Investigación (CI) Turipaná - Corpoica (ahora Agrosavia), ubicado en el km 13 vía Cereté-Montería (Córdoba, Colombia), con coordenadas geográficas 8°31'16" N y 75°58>11" W El experimento fue desarrollado bajo condiciones controladas en invernadero, a una temperatura promedio de 30±2°C y humedad relativa de 80±5%.

Biofertilizantes y fertilización inorgánica

Se emplearon los inoculantes microbianos disponibles comercialmente Azobac^®, Fosforiz^® y Safer Micorrizas M.A.^®, de manera individual y en mezcla con diferentes niveles de fertilización inorgánica: 100, 75, 50, 25 y 0%, además de un control con los niveles de fertilización inorgánica sin inoculación.

La fertilización inorgánica se realizó con los macronutrientes nitrógeno, fósforo y potasio (NPK) aplicados en forma de urea, fosfato diamónico (DAP) y cloruro de potasio (KCl). Las dosis de cada fertilizante se calcularon teniendo en cuenta los requerimientos del cultivo de yuca por ^{Cadavid (2002)} (Tab. 1).

Tabla 1 Dosis de fertilizantes inorgánicos NPK estimados para cultivo de yuca en el Caribe colombiano. 

Tabla 2 Biofertilizantes incluidos en la fertilización inorgánica de yuca en el Caribe colombiano. 

El fósforo se aplicó al momento de la siembra mientras que el nitrógeno y el potasio fueron aplicados 30 días después de la siembra (dds).

La aplicación de biofertilizantes se realizó con los productos descritos en la tabla 2. Las micorrizas arbusculares se aplicaron al momento de la siembra en una dosis de 40 g/planta. Azobac^® y Fosforiz^® fueron agregados 38 dds en las dosis recomendadas por el fabricante en dosis de 3 y 5 L ha^-1, respectivamente.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El análisis para cada uno de los suelos indica que el suelo de Ciénaga de Oro (CIO) presentó textura arenosa, pH extremadamente ácido de 4,5, bajo contenido de materia orgánica (0,58%) y minerales representados como fósforo disponible (P) (1,2 mg kg^-1) y potasio intercambiable (K) (0,06 cmol₍₊₎ kg^-1), en general este suelo tiene una baja calidad nutricional (Tab. 3). En contraste, el suelo de Turipaná (TUR) aunque presenta niveles bajos de P (25,44 mg kg^-1) y K (0,67 cmol(₊₎ kg^-1), los valores superan significativamente a los encontrados en CIO, el contenido de materia orgánica es superior (2,57%), el pH se considera como normal (6,55) y la textura es franco-arcilloso, estas características hacen de este tipo de suelo favorable para el establecimiento de sistemas productivos de yuca (^{Suárez y Mederos, 2011}).

Tabla 3 Propiedades fisicoquímicas de los dos tipos de suelos incluidos en la evaluación de factores que afectan la acumulación de biomasa en cultivos de yuca en función de NPK y biofertilizantes. 

NA: no aplica.

Se encontraron efectos significativos del tipo de suelo (SLOC), biofertilizantes (BIOF) y niveles de NPK sobre la acumulación relativa de biomasa (rBioAcc). Adicionalmente, se presentaron interacciones significativas entre los siguientes factores: SLOC*-BIOF (P≤0,01), SLOC*NPK (P≤0,001), BIOF*NPK (P≤0,001) y SLOC*BIOF*NPK (P≤0,01) (Tab. 4).

Tabla 4 Análisis de varianza del efecto de tipo de suelos (SLOC), biofertilizantes (BIOF) y niveles de NPK sobre la acumulación relativa de biomasa (rBioAcc) en yuca. 

Dentro de los 5 niveles de fertilización NPK sugeridos por ^{Cadavid (2002)}, la respuesta de rBioAcc exhibió 2 puntos máximos, a niveles del 25 y 100% (Tab. 5).

Tabla 5 Efecto de tipo de suelos (SLOC), biofertilizantes (BIOF) y niveles de NPK sobre la acumulación relativa de biomasa (rBioAcc) en yuca. 

Promedios con letras distintas indican diferencia significativa según el test de Fisher (P≤0,05).

SE: error estándar; TUR: Turipaná; CIO: Ciénaga de Oro; AZO: Azobac; FOS: Fosforiz; CTRL: control; MIC: Microrrizas.

Una mayor acumulación relativa de biomasa fue observada en los suelos arenosos (CIO) en comparación con los suelos arcillosos (TUR) (Tab. 3) (Fig. 1A). El mayor crecimiento relativo de las plantas de yuca en los suelos CIO en comparación con TUR puede ser explicado por el mayor efecto combinado de la fertilización NPK y BIOF en suelos más pobres (Tab. 4).

Figura 1 Efecto de concentraciones de NPK sobre la acumulación relativa de biomasa (rBioAcc) de yuca en diferentes tipos de suelos (A) y biofertilizantes (B). Interacciones entre tipos de suelos y biofertilizantes fueron observados. La interacción más fuerte se presentó entre micorrizas en el suelo de naturaleza arcillosa (C). Las barras sobre los promedios significan desviación estándar. TUR: Turipaná; CIO: Ciénaga de Oro; AZO: Azobac; FOS: Fosforiz; CTRL: control; MIC: Microrrizas. 

La carga de P y K (g/planta) aplicada en los suelos CIO es dos veces la aplicada a los suelos TUR en consideración a las diferencias intrínsecas en la fertilidad de los suelos evaluados. Por lo tanto, las especies de yuca se consideran muy dependientes de su hongo simbionte en condiciones ambientales menos fértiles (^{Carretero et al., 2009}). En el suelo de CIO el mayor incremento en la acumulación de rBioAcc está motivada por el aumento en la absorción del fósforo a través de hifas extra radicales de la micorriza, que permiten una absorción más eficiente de los nutrientes presentes en el suelo (^{Falcón, 2010}), permitiendo que en condiciones de baja disponibilidad de nutrientes como las presentes en los suelos de CIO, las plantas superen esas deficiencias generando resultados óptimos. En contraste, el hongo simbionte se ve favorecido con el incremento en el metabolismo vegetal ya que utiliza los productos de la planta como exudados y otros compuestos para realizar sus principales funciones (^{Cuesta et al., 2007}).

La evaluación del efecto de la adición de NPK sin bio-fertilizantes (CTRL), revela que la acumulación de biomasa es directamente proporcional a la concentración de NPK alcanzando el pico más alto con el 100% de fertilización. Para los tratamientos con adición de biofertilizantes se observa un punto máximo de acumulación de biomasa al 25% de fertilización NPK que está relacionado con el efecto de la interacción de estas dos variables (BIOF*NPK) (Fig. 1B).

La explicación más factible para los dos picos de respuesta observados es que la fertilización provoca efectos diferenciales sobre los microorganismos que hacen parte de los biofertilizantes, niveles bajos de fertilización incrementa el efecto de los microorganismos sobre la acumulación de la biomasa, pero niveles altos de fertilización inhiben su actividad. Reportes previos describen este tipo de efecto, donde la fertilización inorgánica tiene impacto negativo sobre la actividad biológica de microorganismos empleados como biofertilizantes (^{Carretero et al., 2009}; ^{Okon et al., 2010}; ^{Straker et al., 2010}; ^{Heberle et al., 2015}; ^{Séry et al., 2016}; ^{Begoude et al., 2016}). En consideración a las limitantes económicas y al efecto inhibidor de elevadas cantidades de fertilización, el punto máximo de respuesta en el que se tiene interés es aquél que se presente con la menor tasa de fertilización y para esta investigación se logró con el 25%. En el caso de los biofertilizantes, una mayor rBioAcc fue observada para micorrizas (MIC) en comparación con los bio-fertilizantes basados en bacterias de vida libre (AZO-FOS) (Tab. 5). El análisis de grupos homogéneos revela que no existen diferencias significativas entre el tratamiento CTRL y el inoculado con micorrizas. La interacción entre los niveles de NPK y BIOF sobre la acumulación de biomasa refleja que la combinación de NPK al 25% y MIC es capaz de igualar el efecto del tratamiento con fertilización completa sin biofertilizantes (NPK 100%) (Fig. 1B).

El cultivo de yuca es considerado micotrófico en razón de su alta dependencia de las micorrizas que tiene efecto bioprotectante y sobre el crecimiento de la planta (^{Okon et al., 2010}; ^{Straker et al., 2010}; ^{Heberle et al., 2015}; ^{Séry et al., 2016}; ^{Begoude et al., 2016}). Esta asociación, le permite al cultivo un mayor crecimiento en la etapa inicial donde el sistema radicular es poco desarrollado (^{Filho y Nogueira, 2007}), mejorar la eficiencia de las raíces para la extracción de nutrientes (^{Carretero et al., 2009}; ^{Okon et al., 2010}; ^{Séry et al., 2016}) y en consecuencia, el incremento en el rendimiento del cultivo (^{Séry et al., 2016}). Una de las especies de micorriza asociada a la yuca es Glomus manihotis, la cual es fuertemente invasiva, competitiva en el suelo y que tolera niveles altos de aplicación de fertilizante mejorando la absorción de nutrientes (^{Straker et al., 2010}). Esta especie hace parte de los componentes de Safer Micorrizas, por lo tanto, el notorio efecto de las micorrizas en este estudio puede estar justificado por el fuerte efecto de la presencia de esta especie en el producto utilizado que tiene en las etapas iniciales del cultivo.

Como resultado de la interacción de todos los factores evaluados (SLOC*BIOF*NPK) el efecto es notoriamente visible a una concentración del 25%, con el uso de micorrizas en suelos arcillosos (TUR) (Fig. 1C). Diferencias significativas fueron observadas para MIC y AZO a esta concentración (25%) en los suelos TUR, pero ninguna tendencia fue observada en los suelos CIO. Se encuentra reportado que en plantas colonizadas por micorrizas los requerimientos nutricionales son reducidos significativamente en comparación con las no micorrizadas (^{Filho y Nogueira, 2007}), los resultados de esta investigación indican que hay un efecto notorio de estos microorganismos en suelos arcillosos. Adicionalmente, el beneficio de la aplicación de micorrizas se encuentra en la absorción de nutrientes resultando principalmente en el aumento del área de superficie de las raíces micorrizadas e incrementando la tasa de absorción del nutriente (Filho y Nogueira, 2007). También ^{Straker et al. (2010)} encontró en suelos arcillosos como el evaluado en esta investigación, la sinergia entre micorrizas y bajos niveles de fertilización (25%) en suelos promisorios para el desarrollo de la yuca (TUR), genera un efecto altamente significativo respecto a otras combinaciones.

CONCLUSIONES

El efecto más significativo del uso de biofertilizantes y fertilización NPK ocurrió en los suelos más pobres de Ciénaga de Oro. La mayor respuesta de rBioAcc fue observada con el uso de micorrizas a bajas concentraciones de NPK. Este resultado sugiere que las actuales recomendaciones de fertilización están sobreestimadas y que entre los inoculantes microbianos disponibles los esfuerzos deben concentrarse en las micorrizas. Sin embargo, los resultados aquí presentados deben validarse en experimentos que incluyen rendimiento en condiciones controladas y de campo.