The hymenopterans associated with an agroforestry plot of Borojoa patinoi, Cedrela odorata, Apeiba aspera and Inga spectabilis at the farm of the University of Choco, municipality of Lloro, Choco

JHON CESAR NEITA M.¹ HERNAN CORTES V.², ALEJANDRO MADRIGAL C.³

¹ Autor para correspondencia: I. A. F. Universidad Tecnologica del Choco. Grupo de Zoologia. Quibdo. Laboratorio de Zoologia, area de Entomologia, Telefono: 6711478 Ciudadela Universitaria. Barrio Nicolas Medrano. E-mail: jneita@slarmedia.com

² I. A. Universidad Tecnologica del Choco. facultad de Ingenieria - Programa de Ingenieria Agroforestal. Quibdo.

³ I. A. Entomologo. Profesor Asociado. Universidad Nacional de Colombia. Sede Medellin. facultad de Ciencias. E-mail: amadriga@perseus.unalmed.edu.co

Resumen. La investigacion se efectuo en la granja de la Universidad Tecnologica del Choco, municipio de Lloro, a 90 msnm y 24°C Se realizaron muestreos durante 12 meses, mediante recorridos periodicos en cada una de las especies vegetales; se capturaron en forma directa los insectos presentes en las estructuras de las plantas. Se compare la diversidad de himenopteros en el componente agricola y forestal; ademas, se realizo la caracterizacion trofica de himenopteros en la parcela. Se identificaron 40 especies, distribuidas en 8 familias. con 57,5% perteneciente a la familia formicidae, seguida de Apidae con 17,5%, Ichneumonidae con 10% y Vespidae con 5%; el 10% restante compartido por Argidae, Braconidae. Mymaridae y Pompilidae. Borojoa patinoi registrò la mayor diversidad y Apeiba aspera la menor. El 44,4% de las especies son comunes en los cuatro componentes vegetales. En el grupo de los fitofagos, los lamedores de nectar y los polinofagos fueron los mas representativos con 17,5% cada uno. En los entomofagos predominaron los depredadores con 32,5%. La abundancia de los insectos estuvo relacionada con la fenologia de las especies vegetales presentes en la parcela; es asi como B. patinoi, Cedrela odorata e Inga spectabilis comparten los periodos de rebrote y floracion entre abril y mayo cuando la abundancia de himenopteros, asi como la de sus enemigos naturales, es la mas alta. Las especies mas abundantes fueron Eulaema meriana , Lestrimelitta limao (primeros registros para el Chocò) y Sericomyrmex sp. (primer registro del genero para el Chocò). Igualmente, se identificò una especie de interes economico, Atta cephalotes, debido al daño que causa en frutos de B. patinoi.

Palabras clave: Diversidad. Entomofagos. fitofagos. Componentes vegetales. Frecuencia.

Summary. This research was conducted on the farm of the "Universidad Technological del Choco", municipality of Lloro. 90 elev. and 24°C. Surveys were conducted over twelve months by periodically sampling each of the plant species selected; insects were directly captured from plant structures. The diversity of hymenopterans between forest and agricultural components was compared; in addition, the trophic groups for hymenopterans from each parcel were established, forty species were identified, distributed in 8 families, with 57,5% of the species belonging to the family formicidae; followed by Apidae with 17,5%, Ichneumonidae with 10% and Vespidae with 5%; the remaining 10% belonged to Argidae, Braconidae, Mymaridae and Pompilidae. Borojoa patino had the highest diversity of Hymenoptera and Apeiba aspera the lowest. About 44,4% of the insect species were common to all four plant components. Among the phytophagous insects, nectar and pollen feeders were the most representative with 17,5% each. Among the entomophagous insects, predators predominated with 32,5%. Abundance of the insects was associated with the phenology of the plant species in the parcel. B. patinoi, Cedrella odorata and Inga spectabilis shared the same periods of regrowth and flowering between April and May, when the abundance of Hymenoptera and their natural enemies was highest. The most abundant species were Eulaena meriana , Lestrimelitta limao (first reports for Choco) and Sericomyrmex sp. (first report of the genus for Choco). One economically important species, Atta cephalotes, was identified because of its damage to 6. patinoi fruits.

Key words: Diversity. Entomophages. Phytophages. Vegetative components, frequency.

El hombre del tropico, en su busqueda por aumentar la produccion agropecuaria. ha modificado su entorno, originando con ello ciertos cambios tales como, disminucion en la biodiversidad por la deforestacion, eliminacion de la fauna autoctona, extincion de corrientes de agua, disminucion de la productividad agricola, erosion de los suelos y migraciones indeseadas. Estas actividades antropicas afectan la dinamica de los bosques naturales tropicales; razon por la cual hoy en dia, para mitigar todo el daño que se ha venido haciendo a los ecosistemas naturales, los cientificos han desarrollado y enriquecido un conjunto de practicas y manejo de sistemas mixtos. donde de manera programada se mezclan especies leñosas de uso multiple y se asocian en un mismo terreno de forma secuencial o simultanea, cultivos agricolas y animales. conocido este tipo de practicas como sistemas agroforestales (Montanini 1992). Los sistemas agroforestales surgen como una alternativa para las regiones tropicales de America Latina, que presentan limitaciones para el uso intensivo de la tierra con sistemas avanzados mecanizados, puesto que gran parte de la poblacion esta ubicada en zonas de ladera, las cuales presentan susceptibilidad a la erosion y degradacion de los recursos si se emplean masivamente en sistemas de monocultivo o de ganaderia. Situacion similar ocurre en las tierras bajas tropicales, en donde domina una densa y exuberante capa boscosa, la cual es muy vulnerable y tambien presenta severas limitaciones para el establecimiento intensivo de sistemas tradicionales de produccion agropecuaria. Los sistemas agroforestales tienen su origen en epocas muy remotas, pues antes de la llegada de los espaiioles a America, los indigenas desarrollaron este tipo de practicas basadas en la tumba y quema del bosque y en el posterior establecimiento en una misma parcela de amplia variedad de cultivos anuales y arboles permanentes. Varias de estas asociaciones agroforestales prehispanicas han llegado hasta nuestros dias siendo heredados por las comunidades indigenas actuales, que las conservan como su modo de produccion (Velez 1995).

En Colombia, estos sistemas productivos o agroforestales, son comunes en las selvas de la Amazonia, en areas de bosque de la Orinoquia, en la region Pacifica, en algunas areas boscosas interandinasy la Sierra Nevada de Santa Marta; actualmente, se vienen desarrollando en la costa Atlantica como alternativa para mitigar el impacto sobre los ecosistemas naturales de bosque seco tropical.

Entre los insectos, los himenòpteros constituyen un grupo importante en la dinamica de estos agroecosistemas, pues con una historia evolutiva muy larga y la capacidad de adaptaciòn a diferentes habitats, se ubican como uno de los ordenes hiperdiversos en la clase hexapoda. En la actualidad se conocen entre 120.000 y 200.000 especies de himenopteros, pero recientes estimaciones apuntan a que su diversidad real es probablemente mucho mayor (del orden de 250.000 a 500.000 especies) rivalizando con la de coleopteros el puesto de grupo mas diverso de insectos (Gaston 1991; La Salle y Gauld 1993; Gauld y Hanson 1995a; Gaston et al. 1996; Fernandez 2000). Esta suposicion se apoya en el hecho de que alguna de las superfamilias con mayor numero de especies, integrada por los parasitoides de tamaño muy pequeño, estan aun muy deficientemente estudiadas, especialmente en las zonas tropicales donde se cree que su diversidad potencial es muy alta (Fernandez 2000).

Los himenòpteros no solo se destacan por su gran riqueza de especies, sino tambien por su extraordinaria diversidad de modos de vida que van desde la fitofagia a la depredaciòn y el parasitismo o la induccion de agallas y desde el comportamiento solitario hasta el mutualismo o la formacion de sociedades complejas. En cuanto al aspecto econòmico su importancia para el hombre supera la de cualquier otro grupo de insectos. Algunas facetas de interes en este sentido, son la polinizacion de plantas cultivadas, el control biologico por parte de los himenopteros parasitoides de plagas agricolas y forestales y la produccion de bienes comerciales como la miel y la cera (LaSalle y Gauld 1993), por lo cual, este grupo es fundamental en la dinamica de estos sistemas productivos del pacifico colombiano. Los objetivos del estudio consistieron en identificar la fauna de himenopteros asociada a la parcela agroforestal, conocer las relaciones entre ellos y el componente vegetal y establecer la variacion mensual de los himenopteros en la parcela.

Materiales y Metodos

La granja de la Universidad Tecnologica del Chocò se encuentra ubicada en el municipio de Lloro-Chocò (5°30,52'57"N,76°33.33'15"0); sobre los 90 msnm, con una humedad relativa del 86%, una precipitacion anual de 10.851 mm y una temperatura de 24°C; se ubica en la zona de vida de bosque pluvial tropical "bp-T" (Espinal 1977); es considerada como la region mas lluviosa de la porciòn central de la llanura del Pacifico (Hans 1988).

La parcela esta compuesta por 4 especies vegetales con un total de 202 individuos, distribuidos de la siguiente manera: 77,77% de Borojoa patinoi Cuatrecasas, 6,90% de Cedrela odorata L., 6,13% de Apeiba aspera Aubl y 9,20% de Inga spectabilis Willd, con dos estratos bien diferenciados, uno inferior dominado por B. patinoi y uno superior ocupado por las 3 especies de estructura arborea. Por tales caracteristicas, esta asociacion corresponde a un sistema simultaneo, de tecnologia agrosilvicola y el tipo de arreglo presente es de arboles permanentes sobre cultivos permanentes, con una extension de 7.946,35 m².

Una vez realizado el inventario de las especies vegetales en la asociacion, se seleccionaron al azar 14 individuos y se marcaron. Estos arboles se muestrearon cada 15 dias durante los meses de noviembre de 1988 a octubre de 1999. Las capturas de los himenopteros se llevaron a cabo en cada una de las estructuras, tanto vegetativas como reproductivas de las plantas, a traves de recorridos y coleccion, mediante metodo manual con el fin de establecer la relacion planta-insecto, predador-presa, parasitoide-hospedero. El muestreo se complemento con anotaciones sobre el comportamiento de algunos himenopteros.

Las especies de himenopteros se separaron de acuerdo con la especie vegetal, el individuo y el muestreo realizado, asi como con los datos de captura, con el fin de estandarizar los datos para su analisis estadistico posterior. Los individuos adultos se conservaron en alcohol al 70% y los estados inmaduros se colocaron en cajas de Petri sobre el sustrato en el cual fueron capturados, con el fin de obtener los adultos para su identificaciòn. Estos se transportaron al laboratorio de zoologia de la Universidad Tecnologica del Choco, donde se les realizo el seguimiento.

Para la identificacion taxonomica de los himenopteros se utilizaron claves desarrolladas por los diferentes especialistas de cada grupo como Fernandez (1991, 1993, 2002), Gauld y Hanson (1995a, 1995b, 1995c. I995d), Goulet y Huber (1993), Holldobler y Wilson (1990), Hanson y Gauld (1995), Mackay (1993a). Mackay y Mackay (1986, 1989), Masner y Dessart (1967), Palacio (1999), Richards (1977), Sharkey y Wahl (1992), Serna (1999). Asi mismo, se conto con la colaboracion de especialistas nacionales e internacionales como Francisco Javier Serna, Alan Henry Smith, Paul Hanson y Carolina Godoy.

Para el analisis estadistico se considero la frecuencia de captura de los himenopteros y no el numero absoluto de individuos colectados, debido a que este numero varia segun la especie (Holldobler y Wilson 1990).

Con el fin de comparar la diversidad de himenopteros en cada una de las especies vegetales en la parcela y entre los individuos de una misma especie se utilizo el indice de diversidad de Shanon Weaver (Ludwing y Reinolds 1988).

El tratamiento de la medida de diversidad se realizo mediante un analisis de varianza, donde la variable de respuesta esta en los diferentes componentes vegetales presentes en la parcela objeto de estudio. Se utilizo una prueba de compaccion multiple Tukey (a=0,05). para observar si hay diferencias significativas entre las especies de plantas asociadas (Steel y Torrie 1980).

Para conocer la similitud de los himenopteros asociados a los componentes, se utilizò el indice de Jaccard, el cual esta basado en la presencia de especies, representando este el valor porcentual de las ocurrencias simultaneas respecto al total de especies y su oscilacion respecto a un limite superior (1) e inferior (0), a partir del cual se obtuvo una matriz y posteriormente un dendrograma de afinidad (Ramirez 1999).

En cada mes se tomò la frecuencia de ocurrencia, es decir, la presencia de las especies de himenopteros por muestreo en cada una de las especies e individuos de las plantas asociadas. obteniendo un registro de 12 muestras correspondientes al 100% de la frecuencia. Para determinar si existian diferencias entre los meses se realizò una prueba de Chi Cuadrado.

Resultados

Analisis de la fauna de himenopteros en la parcela agroforestal

Se identificaron 40 especies, distribuidas en 8 familias, asi: familia Formicidae representada por el 57,5%. seguida de Apidae con 17.5%, Ichneumonidae con 10%, Vespidae con 5% y el 10% restante compartido por las familias Argidae, Braconidae, Mymaridae y Pompilidae con una especie cada uno (Tabla 1).

En la familia Formicidae, se identificaron 23 especies, agrupadas en 6 subfamilias y 15 generos. El 30,43% de los generos pertenece a Myrmicinae, seguida de Ponerinae con 26,08% y el 43,49% restante compartido por Ectitoninae, Dolichoderinae. Formicinae y Pseudomyrmecinae (Fig. 1).

La subfamilia Myrmicinae presentò el numero mayor de generos con un total de 6, Acromyrmex, Atta, cephalotes, Crematogaster, Solenopsis y Sericomyrmex, siendo Atta el genero con la mayor cantidad de especies (28,57%). mientras que los demas estuvieron representados por una sola especie. De la subfamilia Ponerinae, la segunda mejor representada en la parcela, se encontraron 4 generos: Ectatomma, Pachycondyia, Odontomachus y Paraponera. siendo Ectatomma y Pachycondyia los de la mayor riqueza con 33,33% de especies cada uno.

En la familia Apidae se identificaron 7 especies de 2 subfamilias, ubicandose como la familia con el segundo porcentaje de representacion en la parcela. El 57,14% de las especies pertenecen a la tribu Meliponini y el 42,86% a Euglossini; en los meliponinos el genero Trigona presentò tres especies y Lestrimelitta una especie, mientras en los euglosinos, Eulaema dos especies y Euglossa una.

En la familia Ichneumonidae, la subfamilia Orthocentrinae con 50% de las especies fue la mas representativa, mientras Cryptinae e Ichneumoninae fueron las menos abundantes y poco diversas.

La familia Vespidae estuvo representada sò1o por la subfamilia Polistinae con 2 generos, Polybia y Polistes con una especie cada uno; las demas familias Argidae, Braconidae, Mymaridae y Pompilidae con una especie cada una.

El genero Sericomyrmex Mayr, y las especies Eulaema meriana Oliver y Lestrimelitta limao Smith son nuevos registros para el departamento del Choco. Las especies Camponotus sp., Dolichoderus sp., Euglossa sp., Eulaema cingulata F. y Eciton hamatum F. son nuevos registros para la cuenca fluvial del Atrato (Fernandez 1995).

Comparacion de los himenopteros asociados a las especies vegetales en la parcela agroforestal

Borojoa patinoi presento la mayor diversidad y riqueza de insectos en la parcela, seguida por Inga spectabilis y la menor la tuvo Apeiba aspera. Habiendose calculado el indice de diversidad de Shannon-Weaver y una vez confirmado la distribucion normal de la diversidad y la homogeneidad de las variables, se realizo una ANOVA de doble via (Aldana y Chacòn 1999), donde se encontro diferencia significativa en las especies vegetales de la parcela (F= 0,05, p = 0.95). El analisis de comparacion multiple (Prueba de Tukey), indico que solo las especies Inga spectabilis y Cedrela odorata no muestran entre si diferencia significativa (Tabla 2).

En cuanto a la afinidad de los himenopteros asociados a las especies vegetales, se encontro que C. odorata e I. spectabilis comparten el 77% de los himenopteros, seguida por Ichneumonidae y B. patinoi con 65,8%. La afinidad mas baja se presento entre las especies Ichneumonidae y C. odorata con 33,33% e I. spectabilis y Ichneumonidae con 34,3%; tan sòlo el 44.46% de los himenopteros se encuentran asociados a los cuatro componentes vegetales asociados en la parcela (Fig. 2).

En relacion con la composiciòn tròfica de la fauna de himenopteros, los entomòfagos y fitofagos tuvieron igual representividad, ambos con 45%. En los entomòfagos, los depredadores fue el grupo mejor representado, seguido por los parasitoides; mientras que en los fitofagos, los lamedores de nectar y palinofagos fueron los mas abundantes, seguidos por los cortadores de hojas. Otros grupos de importancia en la parcela fueron los saprofagos, micòfagos, necrofagos y parasitos (fig. 3).

Variacion de la fauna de himenopteros en los meses de muestreo en la parcela agroforestal

La frecuencia de himenòpteros en la parcela agroforestal vario en cada una de las especies vegetales asociadas. Se presentaron algunas variaciones en la ocurrencia de los himenopteros, con diferencia significativa en la especie C. odorata X² = 30.38 (DF= 11 - X20,99>P(X2 = 30.38)>X² = 0.90; y la no existencia de tal diferencia en los otros componentes; es decir, I. spectabilis X² = 15,07 (DF= 11; X² 0.99<P(X² = 15.07) <X² = 0,90, Ichneumonidae X²= 4,17 (DF= II; X20,99<P(X² = 4,17) <X2= 0,90 y B.patinoi X²= 21,64 (DF= 11; X20,99<P(X²= 2I,64)<X² = 0,975.

La mayor frecuencia de himenopteros corresponde a los meses de marzo a junio, epoca en la cual las especies vegetales muestran rebrotes de hojas, produccion de frutos y flores, en especial C. odorata, Ichneumonidae y B. patinoi, mientras que I. spectabilis aunque no presenta floracion ni fructificacion coincide con el rebrote foliar; siendo estos meses los de mayor precipitacion. En este periodo la mayor frecuencia de los himenopteros esta representada por las especies de hormigas como Atta colombica, Dolichoderus complejo bispinosus, Odontomachus sp., Pachycondyla sp., Pachycondyla sp., Paraponera clavata, Solenopsis sp., Sericomyrmex sp., Azteca sp., de igual forma las abejas Eulaema cingulata, Eulaema meriana , Euglossa sp, Trigona sp., Trigona sp., Trigona sp. y las avispas Polybia rejecta y folistes carnifex carnifex y parasitoides de las familias Ichneumonidae. Mymaridae y Braconidae (Fig. 4a).

En B. patinoi, las especies mas frecuentes fueron Dolichoderus complejo bispinosus, Paraponera clavata. comunes en todos los mes de muestreo; existen especies exclusivas de este como Eulaema cingulata, Eulaema meriana . Euglossa sp.I, Trigona sp., Trigona sp., Trigona sp., y Atta cephalotes, Camponotus sp., Dolichoderus sp., Dolichoderus sp., Sericomyrmex sp. y otros como Folybia rejects y Polistes camifex carnifex y una especie de icneumonidos y braconidos, respectivamente (Fig. 4b).

En I. spectabilis, las especies mas frecuentes fueron cephalotes atratus, Dolichoderus complejo bispinosus, colectandose en todos los muestreos, poseyendo a su vez especies muy exclusivas como cephalotes atratus y Fepsis sp. (Fig. 4c).

En Ichneumonidae, de las 8 especies de himenopteros asociadas, la mayor frecuencia la presentò Azfeca sp., la cual fue comun durante todo el muestreo (Fig. 4e). De las especies de himenòpteros asociados a la parcela agroforestal, la especie mas dañina fue Atta cephalotes, por cortar el epicarpio y el mesocarpio de B. patinoi.

Discusion

De los himenòpteros asociados a la parcela agroforestal, las hormigas (Formicidae) fueron las mas abundantes y con mayor numero de especies. Se ha estimado que en los tropicos estos organismos representan la mitad o una tercera parte de la biomasa de insectos (Way y Knoo 1992). Debido a esta abundancia, estabilidad en el espacio y en el tiempo, sumado a sus habitos alimentarios. generalmente omnivoros. las hormigas tienen una importante influencia en muchos habitats (Holldobler y Wilson 1990); es por ello la importancia en la dinamica de los agroecosistemas tropicales del pacifico Colombiano.

Se colectaron 6 de las 8 subfamilias de hormigas registradas para el tropico, esto se dcbe a la presencia de una gran diversidad de nichos, originados por la estratificacidn en los policultivos de estructura arborea presente en esta asociaciòn. siendo similar en muchos aspectos ecologicos a los ecosistemas naturales.

Otra familia de importancia en la parcela fue Apidae, la cual estuvo representada por 7 especies. siendo algunas de ellas muy exclusivas de algunos componentes vegetales en la parcela.

La abundancia de Ichneumonidae en la parcela obedecio principalmente a la abundante presencia de hospederos para sus estados inmaduros, los cuales se encontraban asociados a partes reproductivas y vegetativas de los componentes vegetales de la parcela.

B. patinoi, a pesar de ser el tinico componente agricola en la parcela, presentd la mayor diversidad y riqueza de himenopteros, debido a la presencia de estas especies en los estratos medio e inferior de la parcela, los cuales presentan variaciones microclimaticas que favorecen una mayor presencia de nichos y por ende la mayor abundancia de insectos.

Otro aspecto fundamental fue la presencia en el tiempo y el espacio de los organos tanto reproductivos como vegetativos de esta planta. lo que contribuye a mejorar las actividades antes mencionadas, asi la exclusividad de algunos himenopteros como: Euglossa sp., Eulaema cingulata y Eulaema mariana, los cuales se encuentran asociados a la nor macho y hembra de Borojoa patinoi, como tambien las especies pertenecientes al genero Trigona asociadas a receptaculos y caliz de la nor macho de esta misma planta.

Por otro lado, la baja diversidad de Ichneumonidae obedece a la poca apetencia de los fitofagos por esta especie, salvo Atta colombica que consume sus hojas durante, el rebrote, no encontrandose otro tipo de relacion fitofagica con otros himenopteros, pero, sin embargo, sirve como hospedero de otros insectos que son depredados y parasitados por algunas especies de la himenopterofauna, aunque poco abundante y diversa.

En la diversidad trofica de la himenòpteros en la parcela, los entomòfagos fueron los mas representativos sobresaliendo los depredadores conformados especialmente por hormigas pertenecientes a los generos Pseudomyrmex, Pachycondyla, Odontomachus, Ectatomma, Eciton y Paraponera y las avispas Polybia, Polistes y Pepsis; en el caso de los primeros, es decir, las hormigas su depredacion se dio sobre larvas de Pyralidae (Lepidoptera) y Curculionidae (Coleoptera), que se encontraban barrenado el fuste del I. spectabilis. Otra presa la constituyo Nasitutermes sp. (Isoptera: Termitidae), la cual construye su nido en la corteza de Ichneumonidae; el segundo caso corresponde a las avispas, pues su actividad entomofagica se dio sobre larvas de Pyralidae, comedoras de hojas de B. patinoi y estados inmaduros de Cicadellidae (Meteroptera) en fuste de Ichneumonidae y aranas en bifurcaciones del componente arboreo.

En los parasitoides se encontraron especies de braconidos, icneumonidos y mimaridos parasitando las larvas de Noctuidae encontradas en galerias de riasitutermes sp., asi como de algunos Pyralidae barrenadores de frutos de Ichneumonidae.

En el caso de los fitofagos, el grupo de los lamedores de nèctar y palinofagos fueron los mas representativos siendo abundantes para el primer caso, hormigas del genero Camponotus, Dolichoderus, Solenopsis debido a la constante presencia en diferentes estados de desarrollo del fruto de B. patinoi. el cual concentra gran cantidad de nectar en su parte inferior (el receptaculo), por espacio de 7 meses aproximadamente; el segundo grupo estuvo conformado por los generos Eulaema. Euglossa y Trigona los cuales se observaron alimentandose en fiores masculinas y femeninas de B. patinoi.

Las especies cortadoras de hojas tuvieron su mayor representacion en el genero Atta con dos especies, mientras que Acromyrmex y Sericomyrmex tuvieron una especie cada una. Se encontraron preferencias por las estructuras vegetativas y reproductivas de C. odorata. Ichneumonidae e I. spectabilis, asi Atta colombica y A. cephalotes forrajearon los frutos de B. patinoi y hojas en diferentes estados de desarrollo en algunas plantas aisladas, las cuales coincidieron con poco sombrio por parte del componente arboreo. En el caso de Sericomyrmex su forrajeo fue exclusivo en petalos y caliz de B. patinoi.

Otro grupo importante lo constituyen los Arguidos, Azteca sp. y Dolichoderus complejo bispinosus, debido a sus habitos saprofagos, micofagos y necrofagos, respectivamente. Ellos contribuyen en la dinamica de estos agroecosistemas, principalmente en el ciclaje de nutrientes a traves de la descomposicion de animales y partes vegetativas y reproductivas de las especies vegetales. Este proceso se puede ver favorecido por las condiciones de alta humedad, precipitacion y temperatura reinantes en la parcela agroforestal, caracteristica biofisica importante de los sistemas agroforestales (Montanini 1992).

La diferencia significativa que presentò C. odorata. en cuanto a la frecuencia de especies de himenopteros, se debe principalmente a que esta especie, por su caracter caducifolio, permanece seis de los doce meses del año sin follaje, presentando en esta etapa fenologica muy poca presencia de los insectos y aumentando de una manera considerable en los meses donde existen los periodos de rebrote, floraciòn, fructificacion y dispersion de semillas. Estas actividades fisiologicas de las plantas se dieron desde abril a septiembre, coincidiendo con las mayores precipitaciones registradas durante el muestreo. Para las otras especies vegetales, aunque sus etapas fenològicas se presentaron desde finales de marzo hasta octubre, los cambios en dichas actividades no fueron tan notorios como en el caso de C. odorata, ya que las estructuras vegetativas y reproductivas de estas especies permanecieron en el tiempo y los cambios fueron muy paulatinos, razòn por la cual no existieron diferencias entre los meses de muestreo, en cuanto a la frecuencia de himenopteros, ya que habia disponibilidad de alimento durante el año.

La ocurrencia de insectos fitofagos en la parcela mostro una fuerte relacion con aquellos de habitos entomofagos, sobre todo con los depredadores. De esta manera, la especie Nasitutermes sp. era depredada por las especies de hormiga Ectatomma ruidum, Pachycondyla sp., Pachycondyla sp. y Odontomachus sp.; mientras que las larvas de Pyralidae, barrenadores del fuste de I. spectabilis, eran depredadas por la avispa Polistes carnifex carnifex, y las hormigas Pachycondyla sp. y Odontomachus sp., siendo esta epoca la de mayor precipitaciòn.

De otro lado, la frecuencia de ocurrencia de las especies depredadoras Eciton burchelli y Eciton hamatum estuvo relacionada con la presencia de estados inmaduros en colonias de otras hormigas como Atta cephalotes, Camponotus sp., Solenopsis sp. y Odontomachus sp.

Por otra parte, entre los meses de abril y mayo, la especie I. spectabilis presentaba rebrotes de hojas, las cuales eran forrajeadas por Atta colombica y A. cephalotes. Durante este evento la especie Paraponera clavata se observo sacrificando las obreras que forrajeaban este arbol, asumido esto como un comportamiento defensivo y no como una depredacion propiamente dicha, ya que no eran consumidas por estas.

Conclusiones

- La riqueza y diversidad de los himenopteros asociados a la parcela da soporte a una de las caracteristicas mas importantes de los sistemas agroforestales, como es la alta diversidad organismica que albergan. Debido a esto presentan gran similitud con los ecosistemas naturales, por ello hoy en dia se intensifica su aplicabilidad en el tropico humedo como una alternativa para mitigar el impacto ecologico ocasionado por los monocultivos en estas zonas.

- El conocimiento de la diversidad trofica de los himenopteros como estudio basico en sistemas agroforestales es fundamental para el manejo adecuado de aquellos grupos de insectos fitofagos potencialmente importantes desde el punto de vista economico.

- La afinidad de los himenopteros entre las especies vegetales de la parcela agroforestal, esta dada por estratificacion de los policultivos de estructura arborea y la distribuciòn horizontal del componente agricola en la misma.

- La presencia de los himenopteros en la parcela agroforestal esta relacionada con los periodos fenològicos propios de cada especie vegetal, y no con la precipitacion. Por tal razon, y debido a su caracter caducifolio, la especie C. odorata fue la unica que presentò una diferencia estadisticamente significativa en la frecuencia de himenopteros durante el muestreo.

Agradecimientos

Los autores agradecen a Francisco Javier Serna por la colaboracion en la identificacion de las hormigas, Allan Henrry Smith en la identificacion de las abejas, Paul Hanson en la identificacion de Vespidae y Pompilidae. Carolina Godoy en la identificacion de Cidadellidae, Jhon A. Quiroz en la identificacion de algunos grupos de insectos. A Oscar E. Ortega por la asesoria en la parte ecologica. A los profesores Rodrigo Escobar Duran y Alicia Rios H. de la Universidad Tecnologica del Choco por su apoyo durante el desarrollo de la investigacion. A Julia del C, Palacios, Nasser Cuesta, Rosalba Bonilla y Maria Lucila Renteria R. por su colaboracion en el campo. Al grupo de Zoologia - Universidad Tecnologica del Choco MEFLG Universidad Nacional de Colombia - Sede Medellin por el apoyo logistico en el desarrollo de la investigaciòn.

Literatura citada

ALDANA, R. C; CHACÒN, P. 1999. Megadiversidad de Hormigas (Hymenoptera: Formicidae) de la cuenca media del rio Calima. Revista Colombiana de Entomologia 25: 37-47.        [ Links ]

BORROR, D.; DE LONG, D; TRIPLEHORN, C. 1981. A introduction to the study of insects. USA: Philadelphia. CBS College Publishing. 827 p.        [ Links ]

ESPINAL. S. 1977. Zonas de vida y formaciones vegetales de Colombia. Instituto Geografico Agustin Codazzi. IGAC. Vol. XIII No. 11. Bogota. 337 p.        [ Links ]

FERNANDEZ, F. 1991. Las hormigas cazadoras del genero Ectatomma (Formicidae: Ponerinae) en Colombia. Caldasia 16: 551-564.        [ Links ]

FERNANDEZ., F. 1993. Hormigas de Colombia III: Los generos Acanthoponera Mayr, Heteroponera Mayr y Paraponera Fr. Smith (Formicidae: Ponerinae: Ectatomini). Caldasia 17: 249-258. FERNANDEZ, F. 1995. La diversidad de los himenopteros en Colombia, p. 373-424. En J. O. Rangel (ed.) Colombia Diversidad Biòtical. Universidad Nacional de Colombia & INDERENA, Santafe de Bogota D. C.        [ Links ]         [ Links ]

FERNANDEZ. F. 2000. Sistematica de los Himenopteros de Colombia: Estado de Conocimiento y Perspectivas. p. 233-243. En: PriBES. Proyecto Iberoamericano de Biogeografia y Entomologia Sistematica. Vol. 1. Martin-Piera, F.; Morrone J. J.; Melic A. (eds.). CYTED Para el Inventario y Estimacion de la Diversidad Entomologica en ibero America.        [ Links ]

FERNANDEZ, F. 2002. Revision de las Hormigas Camponotus subgenero Dendromyrmex (Hymenoptera: Formicidae) Papeis Avulsos de Zoologia 42 (4): 47-101.        [ Links ]

GASTON, K. J. 1991. The magnitude of Global Insect Richness. Conservation Biology 5 (3): 283-296.        [ Links ]

GASTON. K. J.; GAULD. I. D; HANSON, P. 1996. The size and composition of the hymenopteran fauna of Costa Rica. Journal of Biogeography 23: 105-113.        [ Links ]

GAULD, I; HANSON, P. E. 1995a. The order Hymenoptera. p. 4-6. En: Hanson, RE. y Gauld, I., (eds.). The Hymenoptera of Costa Rica. The Natural History Museum. London.        [ Links ]

GAULD, I.; HANSON. R E. 1995b. The evolution, classification and identification of the Hymenoptera. p. 138-156. En: Hanson, PE. y Gauld. I., (eds.). The Hymenoptera of Costa Rica. The Natural History Museum, London.        [ Links ]

GAULD, I.; HANSON. P. E. 1995c. important biological features in the evolution of the order, p. 28-32. En Hanson, P. E y Gauld, I. (eds.) The Hymenoptera of Costa Rica. The Natural History Museum. London.        [ Links ]

GAULD, I.; HANSON, P. E. 1995d. Introduction to the chrysidoid families, p. 464-465. En: Hanson, P. E. y Gauld, I., (eds.). The Hymenoptera of Costa Rica. The Natural History Museum, London.        [ Links ]

GOULET, H; HUBER, J.T. 1993. Hymenoptera of the world: An identification guide to families. Centre for Land and Biological Resources Research Ottawa, Ontario. 668 p.        [ Links ]

HANS, C. A. 1988. Evaluacion Preliminar del Crecimiento de 20 Especies Maderables en la Region de Lloro-Carretera Panamericana. Choco, Colombia. Serie Tecnica No. 29. Corporacion Nacional de Investigacion y Fomento Forestal. Bogota. 31 p.        [ Links ]

HANSON, P. E.; GAULD, I. D (eds.). 1995. The Hymenoptera of Costa Rica. Oxford University Press. 893 p.        [ Links ]

HOLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. 1990. The ants. Harvard University, Cambridge. 732 p.        [ Links ]

LASALL.E. J.: GAULD. I. D. (eds.). 1993. Hymenoptera and Biodiversity. C.A.B. International, UK. 348 p.         [ Links ]

LUDWING. J. A.; REYNOLDS, J. F. 1988. Statistical Ecology. John Wiley and Sons. New York. 337 p.        [ Links ]

MACKAY, W. R 1993. A review of the new world ants of the genus Dolichoderus (Hymenoptera: Formicidae). Sociobiology 22 (1): 1-143.        [ Links ]

MACKAY, W.; MACKAY, E. 1989. Clave de los generos de hormigas de Mexico (Hymenoptera: Formicidae). Memoria I. II Simposio de lnsectos Sociales. Oaxtepex. Morlos. 142 p.        [ Links ]

MACKAY. W.; MACKAY, E. 1986. Las Hormigas de Colombia: Arrieras del genero Atta (Hymenoptera: Formicidae). Revista Colombiana de Entomologia 12 (1): 23-30.        [ Links ]

MASNER, L.; DESSART, P. 1967. La classificacion des categories taxonomiques superieures des Ceraphronoidea (Hymenoptera). Bulletin Institute Recurs Science Natural Belgica. 43: 1-43.        [ Links ]

MONTANINI, F. 1992. Sistemas Agroforestales: Principios y Aplicaciones en el Tropico. 2da. Edic. Organizacion para Estudios Tropicales. San Jose. Costa Rica. 622 p.        [ Links ]

PALACIO. E. 1999. Hormigas Legionarias (Hymenoptera: Formicidae: Eciton inae) de Colombia, p. 117-189. En: lnsectos de Colombia Estudios Volumen II: Andrade. G. Amat, G. & Fernandez, F. (eds.). Academia Colombiana de Ciencias Exactas Fisicas y Naturales y Centro Editorial Javeriano. Bogota. 434 p.        [ Links ]

RAMIREZ. A. 1999. Ecologia aplicada "Diseño y Analisis Estadistico. Fundaciòn Universitaria Jorge Tadeo Lozano. Bogota. 325 p.        [ Links ]

RICHARDS. O. W. 1977. Hymenoptera.: Introduction and key to families (2nd Edition). Handbook for the Identification of British Insects. 6(1): 1-100.        [ Links ]

SHARKEY. M. J.; WAHL. D. B. 1992. Cladistics of the Ichneumonoidea (Hymenoptera). Journal Hymenoptera Research 1: 15-24.        [ Links ]

SERNA, F. 1999. Diversidad de hormigas del area de influencia del proyecto hidroelectrico Porce II. Tesis de Maestria en Entomologia. Posgrado de Entomologia Universidad Nacional de Colombia. Medellin. 248 p.        [ Links ]

STEEL, R.; TORRIE, J. 1980. Principles and procedures of statistics a Biometrial Approach. McGraw-Hill Inc. Mexico. 622 p.        [ Links ]

VELEZ, G. A. 1995. Sistemas agroforestales I. Universidad Sur Colombiana. Bogota. 139 p.        [ Links ]

WAY, M. J.; KHOO. K. C. 1992. Role of ants in pest management. Annual Review of Entomology 37: 479-503.        [ Links ]

Recibido:may 15/2002 - Aceptado: Feb 23/2004