LEONARDO RIVERA¹, IMGE ARMBRECHT^1-2

Sistemas agroforestales como aquellos constituidos por los cafetales tradicionales, han sido foco de atención científica dada su elevada biodiversidad y su complejidad florística (Perfecto et al. 1996). Este sistema, con diversas capas de sombra y árboles frutales, ha sido reemplazado paulatinamente por varias formas moderadas de manejo que comienzan con una regularizado)! y monotonización del suelo, la eliminación de muchas de las intercosechas, continuando con la eliminación por entero de la sombra. El principal propósito del cambio de manejo descrito es hacer frente tanto a problemas fitosanitarios como buscar un incremento en los rendimientos (lbarra-riuñez 1990). Estos cambios, que se realizan en las plantaciones y en las prácticas agrícolas, no tienen en cuenta que la utilización intensiva de plaguicidas en las modernas plantaciones de café sin sombra o monocultivos, incide de forma directa e indiscriminada sobre la fauna del agroecosistema cafetero (Perfecto y Armbrecht 2003). De la misma forma, al disminuir la complejidad estructural del cultivo cambia el microclima de los cafetales, disminuyendo los nichos ecológicos disponibles para muchos grupos de animales (macro y microfauna) (Moguel y Toledo 1999).

Se ha documentado que las modificaciones de los cafetales han producido cambios significativos tanto en términos de la biodiversidad planeada (ej: las cosechas específicamente planeadas por los granjeros) como de la biodiversidad asociada,incluyendo insectos, otras plantas y animales que están asociadas con las cosechas y el habitat que ellas crean (Perfecto et al. 1996). La fauna asociada es un componente muy importante, no solo en los sistemas forestales sino en los agrícolas, incluyendo los cafetales, por tanto es preocupante saber que con la reducción de la sombra también se reduce las fauna potencialmente benéfica para el agricultor (Beer et al. 1998).

Estudios en Costa Rica y México han encontrado que la diversidad de la comunidad de hormigas asociadas a cafetales disminuye conforme aumenta la intensidad del manejo del cultivo (Perfecto y Vandenneer 1994; Perfecto et al. 1996; 1997; Armbrecht y Perfecto 2003). Diversos trabajos demuestran que las hormigas (Hymenoptera: Formicidae) son un grupo sensible que pueden ser usadas como bioindicadores en ambientes terrestres. Las hormigas presentan una distribución geográfica amplia, son localmente abundantes, funcionalmente importantes en todos los niveles tróficos, fáciles de muestrear y separar en morfoespecíes. Además son susceptibles a cambios climáticos y también permiten una clasificación en grupos funcionales debido a su diversidad, de tal manera que pueden relacionarse con la de otros componentes bióticos del área estudiada. Por otro lado, cuando la estructura de la comunidad de hormigas cambia por disturbios ésta puede reflejar cambios en otros grupos de invertebrados (Majer 1993; Andersen 1997; Osborn eí al. 1998).

En este estudio se pretende evaluar el impacto producido por el cambio en el manejo de los cafetales tradicionales y la eliminación de la sombra arbórea, sobre el comportamiento ecológico de tres gremios de hormigas.

El municipio de Apía, departamento de Risaralda, es por tradición un pueblo cafetero que ocupa el lugar 68 a nivel nacional y el octavo en el departamento de Risaralda de acuerdo con el escalafón de producción anual de café. La reciente constitución de la Sociedad Agropecuaria Orgánica Tatatná, ha hecho de este municipio uno de los más pujantes en cuanto a cultivo y exportación de café. Sus actividades antrópicas en la microcuenca del río Apía se centran principalmente en la exportación de una caficultura que combina manejos tradicionales con manejos convencionales (tecnificados) del cultivo del café (Boletín Sociedad Agropecuaria Tatamá 2002). Además, es posible encontrar algunos parches de bosque (relictos) que permiten hacer comparaciones entre la rnirmecofauna (fauna de hormigas) presente en estos y en los cafetales.

Tratamientos

Se ubicaron 12 fincas de la zona clasificadas en cuatro manejos (descripción detallada en Armbrecht, en prensa), correspondientes a los tres cultivos representados en la parte inferior de la figura 1, además del bosque, que no aparece en dicho esquema. Los manejos fueron los siguientes en orden de intensificación creciente: (1) Bosque (Bos), consistente de tres parches de bosque cercanos al estudio y que constituyeron el control positivo asumiendo que representan la vegetación natural de la zona; (2) Cafetal orgánico con sombra poligenérica (PS), es decir, con árboles de sombra de diferentes géneros (tres fincas); (3) Cafetal con sombra monogenérica (MS), cafetales con un solo género de árbol de sombra: Inga spp. ó Cordia alliodora (tres fincas) y (4) Cafetal sin sombra de árboles o monocultivo de sol (Sol). En total fueron tres tratamientos (tres fincas por tratamiento) y un control (tres bosques).

En cada una de las fincas se eligió al azar un transecto sobre el cual se ubicaron 20 unidades de muestreo, diez en temporada seca (octubre-noviembre 2001) y diez en temporada de lluvia (enero-febrero 2002), realizándose un total de 240 unidades de muestreo (UM).

Muestreo

Cada UM consistió de una parcela de un metro cuadrado (utilizando un cuadrante de piola sintética o naylon de 1 x 1 m), en la que se realizó el siguiente procedimiento; (1) captura manual de hormigas forrajeando en el área: 20 minutos de colecta y registro de número de obreras; (2) examen en todas las ramitas, troncos y hojarasca para detección de nidos; (3) cernido de toda la hojarasca presente en la UM; (4) toma de temperatura en la superficie de la hojarasca mediante termómetro de suelo; (5) medición del perfil de hojarasca introduciendo una regla, hasta la tierra con lo cual se obtenía la medida del espesor en cm (promedio de 5 puntos tomados al azar); (6) medición de la cobertura del dosel mediante densiómetro esférico de vegetación (Forestry supplies, Inc, modelo C); (7) toma de pH del suelo a 10 cm de profundidad utilizando un Soil Tester Kelway (Kel Instrumente Co., Inc); (8) humedad del suelo a 10 cm de profundidad medida registrada (con el instrumento del punto 7).

Trabajo de laboratorio

Las hormigas se preservaron en viales individuales con alcohol al 70% y se rotularon. Con estas se montó una colección de referencia determinándolas hasta el nivel taxonómico de género con las claves de tlólldobler y Wilson (1990). Bolton (1994). A nivel de especie se utilizaron algunas claves disponibles y la asesoría del taxónomo Fernando Fernández del Instituto Alexander von Humboldt (Villa de Leyva, Boyacá). Se ratificó la identidad de las especies de hormigas por comparación con la colección de referencia del Museo de Entomología de la Universidad del Valle (Cali). Otras especies se identificaron por varios taxónomos en el exterior.

Análisis de datos

Se registró la información en una base de datos elaborada con el programa EXCEL 97 (2002) donde se introdujeron las siguientes variables para cada muestra de hormigas: nombre de la finca donde se colectó, determinación taxonómica, número de individuos de cada morfoespecie por unidad muestral y total de hormigas por parcela. En los análisis se tuvieron en cuenta tanto el número de obreras de cada especie de hormiga colectada (abundancia), como la incidencia de las mismas en cada tratamiento.

Trabajo con los gremios

Selección. Para estudiar la ecología global de la comunidad se requiere de la identificación de grupos funcionales que trasciendan los límites taxonómicos y biogeográficos en respuesta al estrés y a la perturbación (Andersen 2000), por esto se agruparon las especies de hormigas en tres grupos funcionales con base parcialmente en la clasificación que hacen Delabie et al. (2000) de las hormigas de hojarasca en selva lluviosa de Sur América. Esta clasificación está basada en características de forrajeo, alimentación y anidamiento de la mirmecofauna de la zona. Con la base de datos elaborada para todas las fincas se seleccionaron las especies de cada gremio quedando agrupadas de la siguiente forma: especies de hormigas en las plantas de café, especies de hormigas crípticas de hojarasca, y especies de hormigas abundantes (dominantes) de hojarasca.

Las especies de cada gremio se seleccionaron principalmente según su identidad, su abundancia total, las observaciones registradas durante y después de la captura (sitios de anidamiento y forrajeo). Posteriormente se tuvieron en cuenta las descripciones de comportamiento que hacen tlólldobler y Wilson (1990).

Comportamiento de los gremios en los tratamientos. Se analizó la sensibilidad de los gremios generando diferentes curvas de acumulación de especies usando el programa ESTIMATES 6 (Colwell 1997). Basándose en datos aleatorizados, las curvas de acumulación permiten comparar el crecimiento de las especies por tratamiento y son un esquema del número acumulativo de especies descubiertas S (n), dentro de un área definida, como función del esfuerzo esperado para encontrar éstas (Colwell y Coddington 1994). Se utilizaron únicamente estimadores no paramétricos basados en la incidencia (presencia o ausencia) de las especies. Las hormigas son sociales y por lo tanto se hallan fuertemente agregadas, lo que hace preferible el empleo de este tipo de datos más que los de abundancia. El análisis con hormigas de cafetos no se realizó en los bosques puesto que el sotobosque de éstos no está compuesto de cafetos.

índices de diversidad. Dos índices fueron calculados con el programa SPDIVERS. BAS (Ludwing y Keynolds 1988): el índice de diversidad de Shannon (IT) el cual es el grado promedio de incertidumbre para predecir a qué especies pertenece un individuo cogido al azar de una colección de S especies y n individuos, y el de Simpson [Vi que indica la probabilidad de que dos individuos extraídos al azar de una población pertenezcan a la misma especie. Estos índices se calcularon para cada gremio en cada finca para poner a prueba la hipótesis de que existe diferencia en los índices de los gremios. El gremio cafetos no fue incluido para bosque puesto que las plantas del sotobosque no eran comparables con los cafetos.

Comparación de los tratamientos. Para comprobar si había diferencias entre fincas o entre tratamientos con el gremio crípticas de hojarasca se usaron pruebas de Kruskal-Wallis para datos no paramétricos.

Se registraron 22.983 individuos de hormigas, pertenecientes a 115 morfoespecies, las cuales fueron agrupadas en 44 géneros de ocho subfamilias existentes en el neotrópico (Bolton 1994), 56 pertenecientes a la subfamilia Myrmicinae, 27 dentro de Ponerinae, 14 en Formicinae, ocho en Dolichoderinae, seis en Pseudomyr-mecinae, tres dentro de Ecitoninae y una sola especie clasificada dentro de la subfamilia Cerapachyinae. Una especie de hormiga cazadora (Ponerinae) perteneciente al género Simopelta resultó nueva para la ciencia y fue encontrada en uno de los cultivos poligenéricos de manejo orgánico (finca la Playita, Gustavo Zabala com. pers. octubre 2003). Adicionalmente, de acuerdo con el taxónomo John Lattke otra especie de hormiga cazadora, Gnampto-genys, probablemente es también nueva para la ciencia y proviene de uno de los bosques. Las especies más abundantes fueron las myrmicinas con 63,6% del total de capturas, y las formicinas con el 22%. A nivel de géneros, Pheidole, Hypoponera, Pachycondyla, Solenopsis, y Gnampto-genys estuvieron mejor representadas con 19, 8, 8, 7 y 7 especies respectivamente. En total, la abundancia de hormigas halladas en la hojarasca fue mayor que aquella en cafetos (16.504 y 6.479 individuos, respectivamente).

Análisis de los gremios

Un total de 51 individuos se agruparon como especies de hormigas crípticas de hojarasca (se presentan generalmente en densidades bajas), 22 abundantes de hojarasca (aquellas en cantidades mayores o iguales a 110 individuos) y 24 como especies de hormigas en las plantas de café. Las especies de hojarasca presentaron altas diferencias en su abundancia, el gremio de las especies abundantes exhiben niveles altos en casi todos los tratamientos, mientras que las especies del grupo crípticas de hojarasca son relativamente pocas por finca.

Comparación de la diversidad de los gremios entre fincas. Según el índice de diversidad de Shannon (H'), el gremio crípticas de hojarasca en el tratamiento control Bosque, es el más diverso, y el grupo de hormigas de cafetales en los cultivos de sol el menos diverso (Tabla 2). La respuesta del índice de Simpson en el gremio crípticas fue muy alta para los bosques pues entre más bajo el valor de la probabilidad, más diverso es el habitat.

Correlación con variables bióticas y abióticas. El gremio de hormigas crípticas de hojarasca es significativamente afectado por dos de las variables tomadas, cobertura de dosel y temperatura del suelo (Fig. 4). Los datos correspondientes a las variables en cada finca representan la media de todas la unidades de muestreo realizadas en el transecto (20 UM).

Temperatura del suelo. Se encontró una relación significativa negativa entre esta variable y la riqueza (r = -0,7587; g.l 10; p<< 0,01) (Fig. 4b). La temperatura más baja va desde 17°C registrada en Monteverde (Bosl), hasta la más alta de 36°C en los cafetales sin sombra La Estrella y La María (Sol 2 y Sol 3).

Comparación de las especies crípticas entre fincas y tratamientos. El análisis Kruskal Wallis mostró diferencias significativas entre las diferentes fincas (Sol 1, Sol 2, Sol 3,..., Bos 3) en cuanto al número de especies (riqueza) (II = 51,67; g.l. 11; p< 0,001); y diferencias altamente significativas al ser analizada la abundancia de individuos del gremio (H = 41,09; g.l. 11; p< 0,001). Igualmente, los tratamientos (es decir, los manejos: Sol, MS, PS y Bos) presentaron diferencias significativas tanto en términos de la riqueza (Kruskal Wallis, H = 2,69; g.l. 3; p< 0,00001) como de la abundancia (Kruskal Wallis, H = 18,27; g.l. 3; p< 0,00001).

Las 115 especies de hormigas, registradas en este estudio, representan aproximadamente el 15% de las 750 especies señaladas para el país. Este porcentaje, sumado al hallazgo de dos especies nuevas para la ciencia, evidencian la importancia biológica del paisEije cafetero colombiano como fuente de fauna asociada de artrópodos.

Trabajar con riqueza (número de especies) es más apropiado que la sola abundancia para evaluar la sensibilidad de los tratamientos (Qotelli y Colwell 2001). Al analizar la diversidad en términos de riqueza, obtenida en los tratamientos, se observa que los cafetales de sombra poligenérica concentran una mayor cantidad de especies que los parches de bosque muestreados. Estos resultados difieren de lo que se espera ocurra con las hormigas ya que éstas tienden a disminuir en diversidad a medida que aumenta la intensidad del manejo (Perfecto y Vanderrneer 1994). En otras palabras, debería haber una más alta diversidad en bosques que en cualquier

cafetal. Se proponen tres explicaciones para este resultado: (1) Los estratos muestreados (suelo hasta 2 m) no hicieron justicia a los bosques, en donde parte de su fauna puede estar concentrada en capas altas de dosel, y por tanto no fueron detectadas en este estudio. Si el objetivo hubiera sido un inventario exhaustivo de cada habitat habría sido necesario abarcar la mayor heterogeneidad posible del sitio (Ramos et al. 2002), pero debido a que el presente estudio trataba de comparar los cuatro habitáis con exactamente el mismo esfuerzo de muestreo, cabe la posibilidad de submuestreo en el dosel y subcapas arbustivas de los bosques. (2) Los bosques seleccionados no son tan diversos como se esperaba, debido a que son parches pequeños de bosque secundario relativamente joven, que anteriormente fueron cafetales y que son preservados porque significan una fuente natural de agua. (3) Los cafetales de sombra, especialmente los de sombra poligenérica, tienen tanta diversidad como el bosque. Los datos de este estudio sugieren fuertemente que éste puede ser el caso, y, aunque también la evidencia muestra que los bosques preservan especies únicas o exclusivas mucho más que cualquiera de los cafetales, este estudio reitera una vez más la inmensa importancia que tienen cafetales manejados con sombra diversa para la conservación de la diversidad biológica. Una matriz de alta calidad como los cafetales poligenéricos de manejo orgánico puede convertirse en un vehículo que favorece la dinámica de metapoblaciones (colonización o recolonización) entre los relictos de bosque que existen en la zona cafetera Colombiana.

La identidad de las especies evidencia también la importancia de los bosques. Los parches de bosque muestreados contribuyeron con el mayor número de especies exclusivas, 17 en hojarasca y 11 en sotobosque (Tabla 1). Aunque no presentaron una riqueza alta como se esperaba, hay que tener en cuenta que, para propósitos de conservación, se debe integrar información sobre calidad o vulnerabilidad biológica, que podría ser más importante que cantidad (Ramos et al. 2002). En este aspecto, siguen siendo un banco de especies que posiblemente no se adapten a otro tipo de condiciones como las presentes en los cultivos sin sombra y por tanto la conservación de los bosques debe estar en la primera prioridad y ser concomitante con un apropiado manejo de la matriz agrícola.

Hay dos variables que presentan un alto porcentaje de correlación. La variable abiótica temperatura del suelo es la que mejor explica la riqueza de especies, presentándose una relación inversa, donde a medida que aumenta la temperatura del sitio disminuye el número de especies capturadas (esto solo teniendo en cuenta las especies que se logran capturar con Winkler y que además son diurnas). La variable biótica cobertura vegetal presenta también un buen porcentaje de relación con la riqueza de especies, lo que sugiere que a mayor densidad arbórea en el habitat se espera encontrar más especies crípticas de hormigas. El microhábitat que genera la presencia y diversidad de árboles de sombra está por tanto favoreciendo el establecimiento de hormigas crípticas de hojarasca. El índice de diversidad Simpson, al ser el más bajo en los bosques para el gremio de crípticas analizado, está indicando mayor diversidad (alta equitatibilidad y riqueza) de estos grupos en relación á los demás tratamientos.

• El análisis de las variables bióticas y abióticas medidas en las unidades muéstrales sugieren que tanto la temperatura como la cobertura vegetal, brindan una importante información en cuanto a la riqueza y abundancia de hormigas en los tratamientos, pero no todas las variables tomadas explican la presencia de especies y de individuos al momento de realizar el muestreo. Los tratamientos donde se obtuvieron promedios más bajos de cobertura vegetal y temperaturas más altas, fueron los más perturbados y menos diversos. Los tratamientos más ricos y abundantes en mirmecofauna, poseen altos niveles de cobertura y temperaturas de suelo más bajas en relación con los menos ricos y abundantes.

•   Este estudio encontró que algunos gremios dentro del taxón Formicidae responden ecológicamente de formas opuestas a la modernización o intensificación del cultivo de café. Hay un grado de sensibilidad de los gremios de especies crípticas de hojarasca y las de cafetales, pero las especies abundantes no mostraron preferencia marcada por ningún tipo de tratamiento. Es más, algunas especies de hormigas se pueden ver beneficiadas con la transformación a cafetal de sol, abriendo la posibilidad de surgimiento de plagas por su asociación con homópteros.

•   Para planes de conservación, es importante realizar estudios que permitan visualizar la importancia de las formas de cultivo amigables con la naturaleza. Estos estudios son importantes no sólo en el café sino también en diferentes cultivos que pueden estar sustentando la fauna de organismos tales como las hormigas. De otra manera, la conservación de la biota quedaría restringida a las áreas de reserva, las cuales cada vez son más escasas y vulnerables. Se sugiere, por tanto, implementar políticas para la conservación de áreas naturales de bosque pero complementada al mismo tiempo con un adecuado manejo de la matriz agrícola que usualmente rodea estos relictos naturales.

AGOSTI, D.; MAJER, J. D.; ALONSO, L. E.; SCMULTS, T. R. 2000. Ants: Standard methods for measuring and monitoring biodiversity: Preface. Smithsonian Institution. Washington, D. C.         [ Links ]

ANDERSEN, A. 1997. Using ants bioindicators: Multiscale issues ¡n ant community ecology. Conservation Ecology 1 (1): 8.         [ Links ]

ANDERSEN, A. N. 2000. Global Ecology of rain forest ants, functional groups ¡n relation to environmental stress and disturbance. p. 25-34. En: D. Agosti, J. D. Majer, I. E. Alonso, & T. R. Shults (eds.). Ants: Standard methods for measuring and monitoring biodiversity: Smithsonian Institution. Washington, D. C.         [ Links ]

ARMBRECHT, I.; PERFECTO I. 2003. Litter-twig dwelling ant species richness and predation potential within a forest fragment and neighboring coffee plantations of contrasting habitat quality in México. Agriculture, Ecosystems and Environment 97: 107-115.         [ Links ]

BEER, J. 1987. Advantages, disadvantages and desirable characteristics of shade trees for coffee, cocoa and tea. Agroforestry Systems 5: 3-13.         [ Links ]

BEER, J.; MUSCHELER, R.; KASS, D.; SOMARRIBA, E. 1998. Shade management in coffee and cacao plantations. Agroforestry Systems 38: 139-164.         [ Links ]

BOLETÍN DE LA SOCIEDAD AGROPECUARIA TATAMÁ. 2002. E.mail: cafeapia@pereira.multi.net.co        [ Links ]

BOLTON, B. 1994. Identification guide to the ant genera of the word. Harvard University press. Cambridge, Massachusetts. 222 p.         [ Links ]

COLWELL, R. K. 1997. User's guide to EstimateS 6. Statistical estimation of species richness and shared species from samples. http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates.         [ Links ]

COLWELL, R. R.; CODDINGTON, J. A. 1994. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolaron. Philosophical Transactions of the Royal Society of London (serie B). 345: 101.         [ Links ]

MOLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. 1990. The ants. Harvard University Press. Cambridge, Massachussets. 732 p.         [ Links ]

MAJER, J. D. 1993. Comparison of the arboreal ant mosaic in Ghana, Brazil, Papua riew Guinea and Australia -its structure and influence on arthropod diversity. p. 115-141. En: J. LaSalle & I. D. Gauld (eds.). Hymenoptera and Biodiversity, CAB international. Wallingford, United Kingdom.         [ Links ]

OSBORN, F; GOITIA. W.; CABRERA, M.; JAFFÉ, K. 1998. Ants, plants and butterflies as diversity indicators: Companson between strata at six forest sites in Venezuela. Fauna and Environment 1: 59-64.         [ Links ]

PAOLETTI, M. G.; PIMENTEL, D.; STINNER, B. R.; STINNER, D. 1992. Agroecosystem biodiversity: matching production and conservation biology. Agriculture, Ecosystems and Environment 40: 3-23.         [ Links ]

PERFECTO, I.; VANDERMEER. J. 1994. Unders-tanding biodiversity loss in agroecosystems: Reduction of ant diversity resulting from transformation of the coffee ecosystem in Costa Rica. Entomological trends in agricultural science. 2: 7-13.         [ Links ]

PERFECTO, I.; ARMBRECHT, I. 2003. Tecnological change and biodiversity in the coffee agroecosystem of Mothern Latin América (Chapter 6). p. 159-194. En: J. Vandermeer (ed.). Tropical agroecosystems CRC Press LLC. Boca Ratón, Florida.         [ Links ]

PERFECTO, I.; RICE, R. A.; GREENBERG, R.; VAN DER VOORT, M. E. 1996. Shade coffee: a disappearing refuge for biodiversity. Bioscience 46: 598-608.         [ Links ]

PERFECTO, I.; VANDERMEER, J.; HANSON, P; CARTIN, V. 1997. Arthropod biodiversity loss and the transformation of a tropical agroecosystem. Biodiversity and Conservation 6: 935-945.         [ Links ]

RICE, A.; DRENNING, J. 2003. Manual de café bajo sombra. Smithsonian Migratory Bird center (bird friendly). National Zoological Park, Washington, D.C. www.si.edu/srnbc. 62 p.         [ Links ]

Recibido: Nov. 23 / 2003 Aceptado: Mar. 27/2004