JOSÉ ANTONIO GÓMEZ-ANAYA¹, JOSÉ G. PALACIOS-VARGAS² y GABRIELA CASTAÑO-MENESES^2,3

¹ Técnico Departamento de Entomología, Instituto de Ecología, A.C. AP 63, 91000, Xalapa, Veracruz, México. antonio.gomez@inecol.edu.mx.

² Investigador Ecología y Sistemática de Microartrópodos, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México, D.F. troglolaphysa@hotmail.com.

³ Técnico Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Campus Juriquilla, Boulevard Juriquilla 3001, C.P. 76230, Querétaro, Querétaro, México. gcm@hp.fciencias.unam.mx.

Los microartrópodos son un componente importante de la fauna del suelo y de otros medios (Palacios-Vargas et al. 2007). En general, los grupos del suelo mejor representados por su diversidad y abundancia son los ácaros oribátidos y los colémbolos (Johnston 2000). Su importancia radica en que su actividad puede influir en la formación y fertilidad de los suelos afectando de esta manera en el nivel de producción primaria del ecosistema (Najt 1973; Tanaka et al. 1978; Faber 1992) y en el ciclo de los nutrientes (Heneghan y Bolger 1998). Por lo anterior, es importante el estudio de su diversidad, distribución, abundancia, biomasa y el carácter de su actividad.

Se sabe que los microartrópodos están relacionados con diferentes factores del medio tales como pH (Loranger et al. 2001), materia orgánica (Merilä y Ohtonen 1997) disponibilidad de nutrientes (Bird et al. 2000), tipo de humus (Hagvar 1982,1983; Hagvar y Abrahamsen 1984; Ponge et al. 1986; Schaefer y Schauermann 1990; Chagnon et al. 2001; Cassagne et al. 2003) y cubierta vegetal (Paquin y Coderre 1997). Pero se sabe poco acerca de la relación entre los Collembola y las diferentes características químicas del suelo (Hagvar y Abrahamsen 1984; Chagnon et al. 2000a; Loranger et al. 2001). Dentro de la ecología, el tema principal ha sido el de los factores que controlan su abundancia; autores como Takeda (1981), Holt (1985), Arbea y Jordana (1985), Gamma et al. (1991) y Díaz y Najt (1990), entre otros, indican que la reducción en la humedad durante la estación seca es lo que más afecta a las poblaciones edáficas. Por otro lado, el efecto del uso del suelo sobre la fauna de colémbolos se ha documentado en algunas ocasiones, señalando que las prácticas agrícolas producen una ruptura total del equilibrio de las comunidades edáficas (Huhta et al. 1967; Izarra y Boo 1980; Reyes y Breceda 1985; Jordana et al. 1987).

No obstante, hay trabajos que señalan que muchas especies de colémbolos son sensibles a los cambios en las condiciones edáficas y han sido utilizados como bioindicadores de la salud del suelo (Prat y Massoud 1980; Pinto et al. 1997; Kovác y Miklisová 1997; Greenslade 1997; Frampton 1994, 1997). En este sentido, su utilidad ha sido registrada tanto a nivel de especie (Bengtsson et al. 1983, 1985a, b; Dunger 1986) como familia (Waikhom et al. 2006; Baretta et al. 2008).

Los Collembola pueden resultar más abundantes en ciertos tipos de suelo (Olejniczak 2000). Su diversidad supera actualmente las 7.000 especies a nivel mundial (Palacios- Vargas 2000), siendo mayor hacia los trópicos. En México el conocimiento que se tiene de estos organismos es principalmente taxonómico. Relativamente pocos estudios han aportado información ecológica, de ellos podemos mencionar el de Lavèlle et al. (1981); Palacios-Vargas (1985); Villalobos, (1989, 1990); Miranda y Palacios-Vargas (1992); Mendoza (1995); Palacios-Vargas et al. (1998); Mendoza et al. (1999) y Cutz-Pool et al. (2007). La actualización más reciente al catálogo de los Collembola de México registra más de 600 especies (Palacios-Vargas 1997).

Área de estudio. La Estación de Biología Chamela (EBCh) se localiza en la Costa del Pacífico mexicano (19°30’N, 105°03’W), en una región montañosa de relieves dominados por lomeríos y planicies aluviales (Fig. 1). Comprende una superficie de 3.200 hectáreas y es parte integral de la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala (RBCC), que actualmente, mediante un convenio entre la UNAM y la Fundación Ecológica de Cuixmala, A.C., protege a más de 13.000 hectáreas de selvas y humedales. Su clima es cálido húmedo con una temperatura promedio de 22 a 26°C y precipitación total anual que varía de 400 a 1.300 mm distribuyéndose en un periodo de cuatro a seis meses, por lo que existe una marcada estacionalidad (Trejo y Dirzo 2000). El periodo de lluvias comprende de julio a octubre y el de secas de noviembre a junio (Maass et al. 2002). La precipitación promedio anual es de 748 mm en la zona de lomeríos y de 782 mm en Cuixmala (García-Oliva et al. 1991). La selva se caracteriza por su diversidad de flora y fauna y por su elevado número de especies endémicas (Lott et al. 1987). La tenencia de la tierra en la Reserva corresponde principalmente a dos propiedades privadas: una de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), y otra de la Fundación Ecológica Cuixmala A.C. El nombre del área protegida deriva del pequeño poblado de Chamela, que fue un importante puerto hace varias décadas, y del Río Cuixmala, límite natural del área y el de mayor caudal en esta región (Noguera et al. 2002).

Muestreo. El muestreo de ambos biotopos fue aleatorio, los núcleos de suelo fueron de igual tamaño (95 cm²) y fueron procesados in situ mediante una batería de embudos de Berlese en la Estación de Biología de Chamela (EBCh) durante tres días sin fuente de luz, y los siguientes tres con una bombilla de 25watts por embudo. La fauna extraída se fijó en etanol 75% y fue transportada al Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microatrópodos de la Facultad de Ciencias- UNAM. Los colémbolos fueron separados del resto de la fauna y cuantificados a nivel de familia, para lo cual fue necesario realizar numerosas preparaciones semipermanentes en líquido de Hoyer, de acuerdo con la técnica de Christiansen y Bellinger (1980-81).

Adicionalmente, se cuantificaron 17 variables edáficas que fueron medidas en las mismas muestras de suelo de las cuales se extrajo la fauna. Este trabajo se realizó en el Laboratorio de Edafología “Nicolás Aguilera” de la Facultad de Ciencias de la UNAM. Las variables fueron: los porcentajes de fracción fina < 2 mm (FF) y gruesa > 2 mm (FG) mediante el tamizado en seco con malla de abertura 2 mm; arena (ARE); limo (LIM); arcilla (ARC); carbono (C) y materia orgánica (MO) mediante el método modificado de Walkley y Black (Jackson 1982); humedad (HUM) como porcentaje calculado por regla de tres en relación al peso húmedo y peso seco de cada muestra. Densidad real (DR) con un picnómetro y densidad aparente (DA) por el método de Probeta; el porcentaje de porosidad (POR) se calculó mediante el cociente DA/DR. El pH se determinó en una solución de suelo y agua destilada de 1:2.5 con un potenciómetro Corning Modelo 7; el magnesio (Mg) y calcio (Ca) mediante el método de extracción con acetato de amonio 1N pH7 y valoración con varsenato EDTA 0.02N (Jackson 1982); sodio (Na) y potasio (K) por el método de extracción de acetato de amonio 1N pH 7 y determinación con fotómetro de llama Corning 400 (Jackson 1982), y la capacidad de intercambio catiónico (CICT) por el método de saturación con CaCl2, lavado con etanol al 96% y elusión con NaCl 1N pH7 y valoración con varsenato (EDTA 0.02N) y negro de ericromo T (Jackson 1982).

Análisis estadístico de datos. Para comparar la constitución edáfica del suelo de ambas cuencas y de las temporadas de lluvias y secas se utilizó una prueba t² de Hotelling, las diferencias, cuando se presentaron, se detectaron mediante los respectivos valores de las pruebas de t incluidos en la rutina. Por otro lado, la abundancia de colémbolos por muestra fue transformada como log (x+1) (Vegter et al. 1988), tanto para los conteos totales, como para aquellos de cada familia, con lo cual se logró normalidad e igualdad de varianzas. Un análisis de varianza de tres vías (ANOVA) fue utilizado para probar el efecto de los factores cuenca, biotopo y mes (tiempo) sobre la abundancia de Collembola. De haber efecto significativo de algún factor o en algún efecto cruzado se procedió a realizar los contrastes de Bonferroni. Asimismo, se calcularon los coeficientes de correlación de Kendall entre las abundancias de las familias y las variables edáficas. Los gráficos y tablas se generaron a partir de los datos sin transformar. Los análisis se realizaron con el paquete STATISTICA ver. 7.1 (StatSoft 2006).

Las relaciones faunísticas de los ensamblajes fueron exploradas mediante la técnica de análisis de conglomerados (AC), para lo cual se construyó una matriz de similitud de Bray-Curtis (similitud cuantitativa), y se utilizó como método de amalgamiento la unión de pares por promedio (UPGMA). Este análisis fue realizado con el programa PC-ORD 5 (McCune y Grace 2002).

Finalmente, analizamos las relaciones que entre las abundancias de Collembola y las variables fisicoquímicas del suelo por medio de un análisis de correspondencia canónica (ACC). La significancia estadística del primer eje y del conjunto de ejes canónicos se comprobó mediante 499 pruebas de permutaciones no restringidas de MonteCarlo. Este análisis fue realizado con el programa CANOCO 4.5 para Windows (ter Braak y Smilauer 1998).

Estructura general de los ensamblajes de Collembola. Se recolectaron 24.243 colémbolos pertenecientes a trece familias (Tabla 2). En el biotopo hojarasca se colectaron 10.920 individuos, que representan el 45% del total, siendo la abundancia de ambos ensamblajes de la hojarasca prácticamente igual: 5.493 individuos para la cuenca 1 y 5.427 individuos para la cuenca 4. En el suelo se recolectaron en total 13.323 (55%) colémbolos, de los cuales 6.918 fueron de la cuenca 1 y 6.405 de la cuenca 4. Las familias dominantes fueron Isotomidae (29,3%) y Entomobryidae (28,9%), los Sminthuridae sólo contabilizaron el 16,8% de la abundancia total (Tabla 2).

En ambos biotopos de la cuenca 1 se registraron 12 familias. Los Paronellidae (Salina spp.) sólo se registraron accidentalmente de la hojarasca de la cuenca 4. En la hojarasca de la cuenca 1 (HC1) las familias dominantes fueron Isotomidae (5,9%), Sminthuridae (5,2%) y Entomobryidae (4,8%); en la hojarasca de la cuenca 4 (HC4) lo fueron Isotomidae (8%), Sminthuridae (6,3%) y Entomobryidae (4%); en el suelo de la cuenca 1 (SC1) Entomobryidae (10,4%), Isotomidae (6,6%) y Sminthuridae (3%) y, finalmente, en el suelo de la cuenca 4 (SC4) fueron Entomobryidae (9,7%), Isotomidae (8,9%) y las familias Hypogastruridae y Sminthuridae que tuvieron un porcentaje similar (2,4% y 2,3%, respectivamente). La composición porcentual de las familias en cada ensamblaje (Fig. 2) mostró mayor similitud entre biotopos que entre cuencas.

La densidad media (DM) de colémbolos en HC1 fue de 4.818 ind/m² y para HC4 fue de 4.761 ind/m². En el SC1 la DM fue de 6.068 ind/m², mientras que en SC4 fue de 5.618 ind/m2. En general, los Isotomidae (6.233 ind/m²), Entomobryidae (6.142 ind/m²), Sminthuridae (3.570 ind/m²), Hypogastruridae (2.107 ind/m²) y Sminthurididae (1.166 ind/m²) presentaron las mayores densidades (Tabla 2).

Abundancia. La abundancia de colémbolos muestra efecto significativo de la cuenca (F1, 432 = 7,9, P = 0,005), del biotopo (F_{1, 432} = 120,6, P < 0,05), del mes de captura (F_{11, 432} = 59,15, P < 0,05) y del efecto cruzado biotopo*mes (F_{11, 432} = 6,62, P < 0,05), pero no de los efectos cruzados biotopo*cuenca (F_{1, 432} = 1,1, P = 0,30), cuenca*mes (F_{11, 432} = 0,97, P = 0,47) y cuenca*biotopo*mes (F_11,432 = 1,14 , P = 0,33). De esta forma, es mayor la abundancia, y por ende la densidad, de colémbolos en la cuenca 1 (12.411 colémbolos, 5.443 ind/m²) que en la cuenca 4 (11.832 colémbolos, 5.190 ind/m²). También es estadísticamente mayor la densidad de colémbolos en suelo (5.843 ind/m²) que en hojarasca (4.789 ind/m²). La significancia en el efecto cruzado biotopo*mes implica que existe diferencia en la abundancia registrada entre los biotopos hojarasca y suelo en algunos meses, independientemente de la cuenca que se trate. Este efecto presentó un patrón bien definido, donde la abundancia promedio en el suelo es mayor a lo largo del año (excepto en enero). Las diferencias evidenciadas por los contrastes de Bonferroni corroboraron que la abundancia promedio mensual en suelo es superior a la abundancia promedio mensual de la hojarasca de cualquier mes. Por otro lado, no hubo diferencia en la abundancia de ninguna familia entre las cuencas (P = 0,68, sin considerar a los Paronellidae en esta comparación), mientras que entre los biotopos, los Hypogastruridae, Brachystomellidae, Anurididae, Neanuridae y Entomobryidae fueron más abundantes en el suelo.

Fluctuación de la abundancia de las familias. Los patrones de abundancia de los Hypogastruridae fueron erráticos en los cuatro ensamblajes y sólo mostraron picos de mayor abundancia en el suelo de ambas cuencas después de las lluvias atípicas de enero (Fig. 3A). Los patrones de los Entomobryidae fueron similares y mostraron mayor abundancia en ambos ensamblajes del suelo; también similares a lo largo del año y mostraron menor abundancia en hojarasca. En diciembre y enero ocurrieron las menores abundancias de manera simultánea en los cuatro ensamblajes (Fig. 3B). Los Isotomidae mostraron patrones similares en los cuatro biotopos; en diciembre todos los ensamblajes mostraron disminución en la abundancia, pero luego en enero se incrementó notablemente (Fig. 3C). Los Onychiuridae también incrementaron su abundancia durante enero principalmente (Fig. 3D). Otras familias como los Brachystomellidae fueron más abundantes en enero y febrero y sus menores abundancias ocurrieron de marzo a junio; los Odontellidae tuvieron su mayor abundancia entre septiembre y febrero, exceptuando diciembre, el resto de los meses presentaron abundancias mínimas; los registros de los Anurididae fueron mayores entre julio y febrero, de marzo a junio no hubo representantes de esta familia; los Neanuridae fueron más abundantes durante julio y febrero, exceptuando diciembre, y con menores registros entre marzo y junio; los Neelidae (Megalothorax minimus Willem, 1900) tuvieron mayores registros entre octubre y febrero, exceptuando diciembre, de marzo a junio su abundancia fue nula; los Dicyrtomidae incrementaron notablemente su abundancia en enero y febrero, también existió registro en septiembre y octubre, el resto de los meses no hubo representantes de esta familia; los Sminthurididae se registraron principalmente en enero, los muestreos restantes no los registraron. Finalmente, los Sminthuridae mostraron su mayor incremento en noviembre y enero, su registro fue mínimo de julio a octubre.

Dominancia temporal. Varias familias están bien representadas en los ensamblajes de hojarasca durante los meses de recolección (Figs. 4A, B) especialmente los Entomobryidae e Isotomidae dominan ampliamente en el suelo a través del año. Los ensamblajes de suelo (Figs. 4C, D) guardan una mayor similitud en su dominancia temporal.

Análisis de conglomerados. Se conforman dos grupos a la mayor distancia (Fig. 5). Sin embargo, los ensamblajes mensuales son mixtos, esto es, los conforman hojarasca y suelo de diferentes meses. Esto supone que no existe un patrón de relaciones faunísticas definido en esta dimensión. El establecimiento de ensamblajes tan diferentes de ambas cuencas y ambos biotopos a través del tiempo no permite establecer claramente los grupos. Sin embargo, de manera general es posible apreciar que son más parecidos los ensamblajes entre biotopos iguales (Fig. 6). Resultan más similares ambos ensamblajes de suelo que los de hojarasca, sin duda, el suelo es más estable, mientras que la hojarasca puede acumularse de manera diferencial en ambas cuencas y permitir la conformación de ensamblajes un poco más diferenciados.

Variables del suelo y colémbolos. Casi todas las familias se correlacionaron positivamente con la humedad del suelo, excepto Hypogastruridae (Tabla 3); sin embargo, la abundancia de esta familia se correlacionó positivamente con la porosidad, materia orgánica, carbono, magnesio y potasio, y negativamente con las densidades aparente y real y con el pH. Los coeficientes de correlación significativos entre abundancia y humedad oscilaron entre 0,16 (Neanuridae) y 0,84 (Isotomidae). La abundancia de los Entomobryidae se correlacionó significativamente (P < 0,05) con la mayoría de las variables edáficas. Siendo los más marcados, además de la humedad, la densidad aparente, arcilla, capacidad de intercambios catiónico, porosidad, materia orgánica, carbono y calcio.

En general, en el ACC las variables humedad y sodio (Na) parecen tener mayor importancia en cuanto a la distribución de las familias de Collembola (Fig. 7). Sin embargo, las familias de Symphypleona, así como Odontellidae, Onychiuridae y Brachystomellidae, tienden a asociarse bien con la humedad y la fracción fina. Por su parte los Hypogastruridae se asocian más con la fracción gruesa del suelo. Finalmente, otras familias como Isotomidae y Neanuridae se asocian más con el pH.

Aspectos generales. Los Collembola son un grupo dominante de la fauna edáfica en Chamela, y junto con los ácaros pueden conformar más del 90% de la abundancia de los artrópodos (Palacios-Vargas et al. 2007); igualmente, en el dosel de la misma selva pueden representar hasta el 95% de la abundancia (Palacios-Vargas et al. 1998) donde conforman un ensamblaje contrastante en cuanto a riqueza y composición con los que se establecen en suelo y hojarasca (Palacios- Vargas y Gómez-Anaya 1993).

Las familias dominantes y más constantes a través del año, tanto en hojarasca como en suelo, fueron Entomobryidae e Isotomidae. Mientras que otras, como los Paronellidae, tuvieron registros esporádicos y bien puede ser considerada como una familia rara en suelo y hojarasca de esta región, a pesar de que en el dosel de la misma selva puede conformar más del 90% de la abundancia de los Collembola (Palacios- Vargas et al. 1998).

Las familias Sminthurididae, Sminthuridae, Onychiuridae y Brachystomellidae, presentaron sus mayores registros en periodos definidos y al parecer como una respuesta positiva a la precipitación atípica registrada en enero. A diferencia de ello, los Entomobryidae disminuyeron notablemente su abundancia durante enero. Probablemente como la mayoría de ellos son formas epiedáficas, fueron removidos del suelo con las lluvias, y su registro se incrementó nuevamente en febrero (Fig. 3B). Finalmente, los Hypogastruridae no tuvieron relación alguna con los cambios hídricos.

Densidad. La densidad registrada en este estudio es superior a la que reportan Lavèlle et al. (1981) de 7.025 ind/m² para el suelo de la selva baja caducifolia de la región de Laguna Verde, Veracruz durante la época de lluvias, y también fue superior a la reportada por Waikhom et al. (2006) de 180x10² ind/m² en los 10 primeros centímetros del suelo de un bosque subtropical en Phayeng, Manipur (India). En el caso de las familias, las de mayor densidad para Chamela fueron Isotomidae, Entomobryidae, Sminthuridae, Hypogastruridae y Sminthurididae (Tabla 2). La densidad de los Isotomidae de Chamela es similar a la registrada por Lavèlle et al. (1981) de 5.453 ind/m². Sin embargo, en el caso de los Entomobryidae la densidad de Chamela es mucho mayor que la de Laguna Verde (1.754 ind/m²) y también mayor que la de los Onychiuridae (333 ind/m²) de la misma localidad. Como contraste, la densidad de los Isotomidae de Chamela es mucho menor a la reportada por Waikhom et al. (2006) de 389x10² ind/m², también menor a la de Hypogastruridae (222x10² ind/m²) y Brachystomellidae (16x10² ind/m²), pero es parecida a la de los Sminthuridae (46x10² ind/m²).

Análisis de conglomerados. Cuando se incluyen los ensamblajes mensuales por biotopo y cuenca en el análisis de conglomerados (AC), los grupos que se forman son mixtos tanto en localidad como en mes (Fig. 5). Lo anterior supone que no existe un patrón bien definido de relaciones faunísticas. Por otro lado, cuando no se utilizan los ensamblajes mensuales y se usan sólo los cuatro ensamblajes generales de las cuencas y biotopos (Fig. 6), se aprecia que los ensamblajes de suelo son un poco más similares (BC = 87,47%) que los de hojarasca (BC = 82,54%), mientras que la menor similitud se localiza entre hojarasca de la cuenca 1 y suelo de la cuenca 4 (BC = 68,17%). La similitud entre cuencas parece mayor que la similitud entre biotopos.

Variables del suelo y colémbolos. Casi todas las familias respondieron positivamente a la humedad del suelo, excepto Hypogastruridae (Tabla 3). La correlación positiva con la humedad sugiere que a mayor humedad edáfica mayor será la abundancia. La respuesta de los Isotomidae fue la más fuerte (Fig. 3C) ya que tuvieron el mayor coeficiente de correlación. Respecto a la relación de la abundancia con otras variables edáficas, algunas familias parecen relacionarse negativa o positivamente con diferentes variables y aunque los coeficientes de correlación provienen de un número relativamente grande de observaciones (N= 240), los valores en general son débiles, por lo que su relación no es clara. También existe la posibilidad de que el efecto de estas variables pudiera ser indirecto, afectando esencialmente la producción de hifas (hongos) que es la fuente principal de su alimento. La inclusión de otras variables, como la cantidad y contenido de esporas e hifas en el tracto digestivo de los colémbolos y en el suelo, es recomendable en futuros estudios para esclarecer estas hipótesis.

Estacionalidad. Como caso excepcional, la familia Hypogastruridae, donde las especies más abundantes fueron Xenylla humicola Fabricius, 1780 y Tafallia insulares Bonet, 1947, no mostró asociación ni correlación significativa con la humedad (Fig. 7, Tabla 4). Se sabe que algunas especies de Xenylla son formas tolerantes a los ambientes secos (Hagvar 1982). En contraste, otras familias, como Sminthurididae tienen su única incidencia, y por ende su mayor abundancia, localizada en los periodos de mayor precipitación. Otras, como Isotomidae, con mayor riqueza que Sminthurididae, Sminthuridae y Onychiuridae, presentaron también su mayor abundancia en los picos de mayor precipitación (Fig. 3).

Los Entomobryidae, generalmente conformados por formas epígeas parecen tener un patrón definido entre julio y noviembre y una respuesta negativa en enero, cuando hubo un caso atípico de precipitación, y luego una recuperación en febrero, principalmente en suelo (Fig. 3B). A diferencia de otras familias, la respuesta de los Entomobryidae a la precipitación es múltiple, debido a que en su composición se incluyen nueve especies. La mayoría de los entomóbridos suelen trepar a la vegetación arbustiva, como lo demuestran las capturas de Entomobrya (Drepanura) ca. californica, Seira bipunctata (Packard, 1873), S. dubia Christiansen et Bellinger, 1980, Lepidocyrtus finus Christiansen et Bellinger, 1980 en trampas Malaise (Palacios-Vargas y Gómez-Anaya 1993), mientras que Megalothorax minimus (Neelidae) tiene poco movimiento vertical.

El estudio muestra la estrecha funcionalidad de las dos cuencas con mayor similitud en producción de hojarasca en Chamela y puede ser utilizado como patrón conservado en estudios de contraste con localidades con diferente tiempo y uso de suelo.

Los autores agradecen a la Dirección General de Asuntos del Personal Académico, UNAM, su apoyo al proyecto: “Efectos del Uso de una Selva Baja Caducifolia sobre la Fauna de Artrópodos” (IN2078/91) y a la M.Sc. Alicia Rodríguez Palafox, por su gran ayuda y compañerismo durante el trabajo de campo.

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