LAWRENCE A. LACEY¹, JÜRGEN KROSCHEL², STEVEN P. ARTHURS³ y FRANCISCO DE LA ROSA⁴

¹ Ph. D., Yakima Agricultural Research Laboratory, USDA-ARS, 5230 Konnowac Pass Road, Wapato, Wa. 98951 USA. lerry.lacey@ars.usda.gov Corresponding author.

² Ph. D., Centro Internacional de la Papa, Apartado 1558, Lima 12, Perú.

³ Ph. D., University of Florida, IFAS, Mid-Florida Research and Education Center, Apopka, Florida.

⁴ Ing. Agrómono, Yakima Agricultural Research Laboratory, USDA-ARS, 5230 Konnowac Pass Road, Wapato, Wa. 98951 USA.

La palomilla de la papa, Phthorimaea operculella (Zeller, 1873), es originaria de las regiones productoras de papa de la Cordillera Andina en América del Sur, pero se ha propagado a áreas más tropicales y subtropicales productoras de papa (Sporleder et al. 2004; Sporleder y Kroschel 2008). La palomilla está establecida en el Noroeste del Pacífico de los Estados Unidos y ha provocado serias inquietudes por el daño que causa al cultivo de la papa (Rondon et al. 2008; De Bano et al. 2010). Alternativas para su control antes de la cosecha incluyen el uso de varios insecticidas de amplio espectro (Mansour 1984; Bennett et al. 1999; Schreiber y Jensen 2005). Sin embargo, el intervalo de seguridad precosecha de muchos insecticidas químicos no permite el tratamiento de la papa justo antes de la cosecha y consumo.

Se han reportado varios enemigos naturales de P. operculella, incluyendo insectos parasitoides y predadores (Briese 1981; Horne 1990; Kroschel y Koch 1994; Kroschel 1995; Herman 2008a, 2008b; Horne y Page 2008) y patógenos (Kroschel y Lacey 2008; Lacey y Kroschel 2009). La ocurrencia natural y aplicaciones inundativas de entomopatógenos (biopesticidas) pueden contribuir significativamente al control de P. operculella como una estrategia de manejo integrado de plagas (MIP).

Se han desarrollado diversos plaguicidas microbiales (Lacey et. al. 2001a) y algunos de ellos se utilizan para el control de algunos insectos plaga de la papa, incluyendo P. operculella (Radcliffe 1982; von Arx et al. 1987; Hamilton y Macdonald 1990; Zehnder et al. 1994; Cloutier et al. 1995; Kroschel et al. 1996a, b; Zeddam et al. 2003; Wraight y Ramos 2005; Kroschel y Lacey 2008; Lacey et al. 2009; Wraight et al. 2009). Los insecticidas microbiales no requieren intervalos de seguridad precosecha, son inocuos para los agricultores y consumidores, y no afectan a organismos no específicos como los insectos benéficos.

En varios países alrededor del mundo se han hecho esfuerzos sustanciales para desarrollar agentes microbiales para el control de P. operculella. En contraste, muy poco se ha hecho a este respecto en los Estados Unidos. En esta revisión se presenta información acerca del desarrollo y potencial de virus, bacterias y nematodos para el control de P. operculella, con énfasis en las investigaciones desarrolladas en el estado de Washington.

En muchos de los países en donde se ha establecido la palomilla de la papa se ha encontrado al virus de la granulosis que ataca a P. operculella (PoGV). Su presencia se ha confirmado en la región Andina de América del Sur (Alcazar et al. 1991, 1992a; Sporleder 2003), África (Broodryk y Pretorius 1974; Laarif et al. 2003), el Medio Oriente (Kroschel y Koch 1994), Asia (Zeddam et al. 1999; Setiawati et al. 1999), Australia (Reed 1969; Briese y Mende 1981) y América del Norte (Hunter et al. 1975). El nombre del virus se deriva de su apariencia granular bajo microscopia electrónica (Fig. 1A). Cada gránulo o partícula del virus (OB) contiene una sola barra viral (Fig. 1B). Cuando las partículas (OBs) son consumidas por la larva de P. operculella éstas se disuelven en el medio alcalino del tracto digestivo, liberando a las barras virales que se unen y atraviesan las células epiteliales del intestino medio. De ahí, invaden una variedad de células del huésped y producen cientos de millones de partículas virales (OBs) por larva. Las células del cuerpo graso de la larva son el sitio predominante de producción del virus. Por último, la larva infectada muere y se convierte en una fuente de inóculo para otras larvas. Reed (1971) y (Sporleder et al. 2007, 2008), reportaron los efectos de la concentración del virus, la temperatura y la edad de la larva en la progresión de la enfermedad en P. operculella. La mayoría de las larvas mueren después de 10 - 14 días de ingerir el virus y dosis muy altas del virus PhopGV pueden causar la muerte por toxicosis en 48 horas.

Sporleder (2003) evaluó la actividad de 14 asilamientos geográficos del PhopGV y encontró un rango de actividad que cubre varios órdenes de magnitud. Vickers et al. (1991) analizaron patrones de restricción de ADN y demostraron diferencias genéticas menores entre ocho aislamientos de PhopGV de diverso origen geográfico. Ellos descubrieron tres genotipos que están estrechamente relacionados y el aislado peruano pudo distinguirse fácilmente de otros cinco provenientes de otros insectos hospederos. Bioensayos de tres aislados de virus de la granulosis PhopGV de Indonesia revelaron propiedades biológicas similares (Zeddam et al. 1999). Kroschel et al. (1996a) reportaron semejanza entre un aislado de Yemen y uno de Perú. En contraste, Léry et al. (1998) demostró considerables diferencias genéticas entre un aislado de Túnez y aislados de virus granular PhopGV de otras regiones.

Como muchos virus granulares, PhopGV tiene un reducido rango de hospederos. Solamente infecta a P. operculella y algunas otras especies de la misma familia (Gelechiidae). Por ejemplo, la palomilla de la papa de Guatemala, Tecia solanivora, (Povolny 1930), es susceptible a PhopGV, pero menos que P. operculella (Zeddam et al. 2003; Villamizar et al. 2005). Aunque se ha aislado al PhopGV de Symmetrischema tangolias (Gyen 1913) (Ángeles y Alcázar 1996), éste no parece afectar a dicha especie (J. Kroschel, com. pers.). Pokharkar y Kurhade (1999) reportaron falta de infectividad para otras once especies de lepidópteros.

En Australia y Yemen se ha documentado la incidencia natural de PhopGV en poblaciones de P. operculella (Briese 1981; Kroschel y Koch 1994; Kroschel 1995) donde las larvas estaban infectadas en bajos niveles. Kroschel y Koch (1994) observaron que la mayoría de la mortalidad de P. operculella en Yemen fue causada por parasitoides ichneumónidos y bracónidos. Kroschel et al. (1996b) sugieren que los parasitoides resultaron ligeramente inhibidos por la aplicación de 5 x 10¹³ cuerpos de inclusión del virus PhopGV/ha, pero no por la aplicación del virus en una concentración diez veces menor. Las larvas de los parasitoides aparentemente continuaron desarrollándose en las larvas infectadas de P. operculella. El hecho de que PhopGV normalmente infecte larvas recién nacidas mientras que muchos parasitoides de P. operculella atacan huevos y larvas mayores, sugiere que puede emplearse un control combinado. Los registros sobre la incidencia natural del virus granular PhopGV en poblaciones de P. operculella indican que los niveles del virus son muy bajos para reducir el daño de la palomilla de la papa y que se requieren aplicaciones inundativas (fumigar o asperjar) para proveer un control efectivo. Las evaluaciones en campo del virus granular PhopGV para el control de P. operculella son limitadas y los resultados variables. Reed (1971) y Reed y Springett (1971) condujeron los primeros ensayos de campo del virus de la granulosis PhopGV en Australia y encontraron que una aplicación temprana del virus (6275 larvas/ha) puede lograr un control efectivo. Además, ellos observaron que el virus de la granulosis PhopGV se propaga fácilmente en áreas no tratadas.

Reed (1971) concluyó que el virus alcanzó a las larvas que minaban las hojas a través de las estomas, y que el viento y los pájaros fueron responsables de diseminar el virus. Salah y Aalbu (1992) probaron el virus en suspensión y en polvo bajo condiciones de campo en Túnez. La infestación de la papa se redujo hasta en un 73% cuando se aplicó el virus en la superficie del suelo en los cultivos de papa. Kurhade y Pokharkar (1997) reportaron que dosis de PhopGV de 5,5 x 1011 cuerpos de inclusión/ha y Endosulfan al 0,035% proporcionaron un control efectivo de P. operculella que resulta en una infestación de la papa 6,9% más baja comparada con otros tratamientos de insecticidas.

Salah et al. (1994) pusieron a prueba una combinación de Bacillus thuringiensis Berliner, 1911, PhopGV y una doble irrigación para el control integrado de P. operculella en pruebas de campo en Túnez. En algunos casos, el control integrado resultó ser más eficiente que los insecticidas convencionales. Kroschel (1995) y Kroschel et al. (1996b) obtuvieron un control significativo de P. operculella en papa con aplicaciones de 5 x 10¹³ cuerpos de oclusión/ha. Once días después del tratamiento se observaron los síntomas típicos como coloración blanca lechosa y vitalidad reducida de las larvas, y una mortalidad del 70% a los 19 días del tratamiento. Finalmente el tratamiento viral causó hasta un 82,5% de mortalidad de P. operculella.

Estudios en el estado de Washington revelaron el potencial de PhopGV en el Noroeste de Estados Unidos. El Laboratorio de Investigación Agrícola de Yakima del Departamento de Agricultura de Estados Unidos desarrolló y optimizó métodos de producción de la palomilla P. operculella y del virus PhopGV. Actualmente se producen alrededor de 10,000 huevecillos y más de 1,500 pupas de P. operculella por semana. El virus se produce en larvas de P. operculella recién emergidas y expuestas en papas previamente tratadas con suspensiones virales de aproximadamente 1.5 x 10⁸ cuerpos de inclusión/ ml. Los huevecillos se inoculan con suspensiones con 1,5 x 10¹⁰ cuerpos de inclusión/ml. El virus se recolecta de las larvas infectadas que salen de las papas, aproximadamente 14 días después.

En pruebas de campo, aplicaciones semanales de PhopGVde 9,9 x 10¹² cuerpos de inclusión/ha no redujeron el daño inicial (porcentaje de hojas minadas) en la primera generación de P. operculella, a pesar de que más del 90% de larvas tratadas estaban infectadas con virus y no puparon. Sin embargo, aplicaciones semanales de 9,9 x 10¹²/ha resultaron en una reducción de 76,3% de hojas minadas y una reducción de 96,3% de larvas de P. operculella en la segunda generación que es una dosis alta del virus. Una rotación semanal del PhopGV y Bacillus thuringiensis fue más efectiva que las aplicaciones semanales de sólo Bt 1,12 kg/ha con una reducción de larvas de la segunda generación del 97,1%. Una dosis menor del virus de la granulosis PhopGV de 9,9 x 10¹¹ cuerpos de inclusión/ha fue significativamente menos efectiva que las tasas más altas.

Las aplicaciones de dosis de PhopGV que causaron más del 95% de mortalidad en condiciones de campo, no son económicamente factibles. Por ejemplo, Arthurs et al. (2008b) reportaron un buen control por mayor tiempo de altas poblaciones de P. operculella después de varias aplicaciones de PhopGVa la concentración de 10¹³ CO/ha. Las poblaciones fueron reducidas entre 86-96% cuando se aplicaron sobre follajes y 90 a 97% cuando se hicieron aplicaciones sobre los tubérculos depositados en cajas inmediatamente después de cosechados.

Sporleder (2003) investigó el uso de colorantes, abrillantadores ópticos, antioxidantes, materiales derivados de insectos hospederos y tipos de formulación para protección del virus de la granulosis PhopGV de la inactivación de los rayos ultravioleta. El notó que el abrillantador óptico Tinopal y ciertos antioxidantes protegieron la infectividad de virus irradiados. Sin embargo, se logró mayor protección contra luz UV en las preparaciones de larvas infectadas molidas en agua comparado con otras preparaciones (Kroschel y Koch 1996; Sporleder 2003; Chaparro et al. 2010).

El virus de la granulosis PhopGV ha sido reportado por varios investigadores como una muy buena protección a papas tratadas, especialmente en almacenes sin refrigeración. Éxitos en el control de la palomilla de la papa usando el virus de la granulosis PhopGV han sido demostrados en países andinos como Perú, Ecuador, Bolivia y Colombia, de donde P. operculella y la papa se cree que son originarios (Alcazar et al. 1992b; CIP 1992; Zeddam et al. 2003). El virus, además ha sido evaluado en papas almacenadas en varios países en el Medio Oriente, Norte de África y Asia (Amonkar et al. 1979; Hamilton y MacDonald 1990; Islam et al. 1990; Das et al. 1992; Setiawati et al. 1999; Chandel y Chanla 2005; Chandel et al. 2008). Dado que el virus no está expuesto a los rayos ultravioleta en almacenamiento, la protección de las papas puede durar varios meses.

Se estudió la efectividad de una formulación en polvo seco del granulovirus, preparado mezclando 1 kg de talco en un litro de agua con 20 larvas infectadas con el granulovirus, más Triton al 0.2% como agente dispersante (Alcázar y Raman 1992). Esta formulación se utilizó para la proporción de 5 kg/ton de papa para el almacenamiento. En esta investigación se demostró que los tubérculos tratados con el granulovirus presentaron 7, 8, 13 y 31% de tubérculos dañados a los 30, 60, 90 y 120 días de almacenamiento respectivamente; mientras que los tubérculos sin protección presentaron 64, 96, 100 y 100% de daño respectivamente. Estos resultados indican una reducción del daño en 89, 91, 87 y 69% a los 30, 60, 90 y 120 días de almacenamiento.

Pruebas realizadas a 25ºC por Arthurs et al. (2008a) indicaron que las suspensiones de PhopGV en agua o mezclado con diluentes (talco, arena, tierra de diatomeas y arcilla caolín), fueron efectivas para controlar larvas neonatas en tubérculos almacenados. Las suspensiones acuosas de PhopGV y virus formulado con talco provocaron 100% de mortalidad de larvas neonatas en tubérculos pre-infestados a concentraciones bajas como 0,00625 EL (equivalentes larvales) de PhopGV/kg tubérculos. Sin embargo, el tratamiento de tubérculos post-infestados con 0,4 EL de PhopGV/kg de tubérculos provocó solamente 92% de mortalidad. El efecto del PhopGV sobre la mortalidad y dispersión en condiciones de almacén refrigerado fue reportado por Lacey et al. (2010). El virus ocasionó un control efectivo de P. operculella en papas infestadas y también redujo la dispersión de las larvas que salieron de los tubérculos infestados a los tubérculos no infestados.

El potencial para el desarrollo de resistencia al virus de la granulosis PhopGV en larvas de P. operculella ha sido estudiado por Briese y Mende (1981, 1983) y Sporleder (2003). Briese y Mende (1981) notaron diferencias en susceptibilidad al virus PhopGV entre poblaciones de P. operculella en campos de Australia. Usando un bioensayo en laboratorio ellos compararon la susceptibilidad de 16 poblaciones en campo y observaron una diferencia de 11,6 veces entre las poblaciones más y menos susceptibles. Después de exposiciones seriadas de larvas susceptibles de P. operculella al virus PhopGV durante seis generaciones, Briese y Mende (1983) observaron un incremento de 140 veces la dosis letal media (LD50). Observaciones similares fueron hechas por Sporleder (2003). Larvas de P. operculella que sobrevivieron a la exposición de concentraciones de virus que produjeron 50, 75 y 90% de mortalidad de las poblaciones progenitoras susceptibles fueron altamente resistentes al virus después de 12 generaciones. Una retrocruza sencilla con la población susceptible no redujo el nivel de resistencia. Basado en los reportes anteriores, los manejos de resistencia deben ser incorporados en los programas de control que regularmente usan el virus PhopGV.

Métodos para la producción in vivo de PhopGV son presentados en Reed y Springett (1971), CIP (1992), Kroschel et al. (1996b), Sporleder (2003), Zeddam et al. (2003), y Villamizar et al. (2005). Básicamente los métodos empleados para la producción masiva de P. operculella se basan en la infección de larvas recién nacidas expuestas a las papas que han sido tratadas por inmersión en una suspensión acuosa de larvas trituradas e infectadas con PhopGV. Alternativamente, los huevos de P. operculella pueden sumergirse en suspensiones de PhopGV (Sporleder et al. 2005). Las larvas consumen el virus directamente cuando salen del huevo y son colocadas en papas en las cuales se desarrollan. Otro método de producción involucra la aspersión de suspensiones del virus en plantas de papa infestadas en el campo, la colección del follaje infestado después de que la larva muere, y la separación de la larva infectada del follaje exponiéndolo al calor (Matthiessen et al. 1978). Sporleder (2003) presentó información sobre los efectos de la temperatura, concentración inicial del virus, estadio larvario y densidad por gramo de papa en los rendimientos de los cuerpos de oclusión del virus. El número de larvas infectadas con el virus aumentó al aumentar la concentración del virus con una concentración óptima de 10⁹ cuerpos de inclusión/ml de suspensión. La temperatura óptima y la densidad larvaria para la producción del virus fueron de 25°C y dos gramos de papa/larva respectivamente. Pokharkar y Kurhade (1999) reportaron además 25°C como óptima para la producción del virus. Léry et al. (1997) y Sudeep et al. (2005) reportaron el establecimiento de líneas de células de P. operculella y demostraron su utilidad para la producción de virus in vitro. El virus se ha producido comercialmente en Perú, Bolivia, Egipto y Túnez. Aunque el virus PhopGV no está disponible comercialmente en los Estados Unidos, su desarrollo y registro está garantizado basado en la necesidad del control de P. operculella, el potencial del virus PhopGV para retardar el desarrollo de resistencia a insecticidas convencionales. La seguridad del virus PhopGV le permitirá ser usado en los sistemas de manejo integrado de plagas (MIP) con un mínimo impacto sobre los organismos benéficos no específicos (Lacey y Arthurs 2008; Lacey y Kroschel 2009).

Bacterias

Bacillus thuringiensis Berliner, 1915 (Bt) es la única bacteria que ha sido evaluada para el control de P. operculella. Esta bacteria produce en forma natural toxinas cristalinas (venenos estomacales) que causan intoxicación en los insectos por la ruptura de las células epiteliales del intestino medio del tracto digestivo (Beegle y Yamamoto 1992; Garczynski y Siegel 2007). Los insecticidas basados en las toxinas de Bt son los más usados mundialmente como plaguicidas microbiales y se producen comercialmente para su uso contra un amplio rango de plagas incluyendo coleópteros (escarabajos), dípteros (moscas y mosquitos) y lepidópteros (mariposas y polillas) incluidas especies que atacan a la papa (Krieg et al. 1983; Hamilton y Macdonald 1990; Kroschel y Koch 1996; Lacey et al. 1999, 2001b; Wraight y Ramos 2005; Wraight et al. 2007; Arthurs et al. 2008a, 2008b). Bt es considerado ideal para el manejo de plagas porque es específico para plagas e inocuo para humanos y enemigos naturales de muchas plagas de cultivos. Formulaciones agrícolas típicas de Bt incluyen polvos humectables, concentrados líquidos, polvos, cebos y otros, y se comercializan con nombres como Acrobe, Bactospeine, Certan, Dipel, Javelin, Leptox, Novabac, Thuricide y Victory (Navon 2000; Garczynski y Siegel 2007) Para ser efectivos, los cristales de Bt tienen que ser ingeridos por la larva, siendo inefectivo contra insectos adultos. La muerte puede ocurrir dentro de pocas horas o en pocas semanas de la aplicación de Bt, dependiendo de la especie de insecto, edad y de la cantidad de Bt ingerido. Aunque hay muchas razas de Bt, cada una con una toxicidad específica a ciertos tipos de insectos, Bt subespecie kurstaki es la más comúnmente usada contra lepidópteros (Navon 2000). En Bolivia se detectaron incidencias naturales de Bt en poblaciones nativas de P. operculella (Hernández et al. 2005). Se aislaron muchas razas de suelos agrícolas, bodegas y papas infestadas con P. operculella. Aun más, algunas de las cepas mostraron tener igual o incluso mayor toxicidad comparadas con una cepa comercial normal (HD -1), lo que sugiere que se pueden desarrollar cepas nativas más efectivas.

Bt ha sido ampliamente probada para controlar infestaciones de P. operculella en laboratorio, campo y en condiciones de almacenamiento. La concentración letal media (LC₅₀) requerida aumenta con la edad de la larva (Salama et al. 1995a). Bt subespecie kurstaki (Turicide HP) aplicada a 200mg/ kg de papa redujo sustancialmente la sobrevivencia de P. operculella del huevo a la emergencia del adulto (0,4%), comparado con PhopGV (0,8-34,7%, dependiendo de la dosis) o el testigo (32,5%) (von Arx y Gebhardt 1990). En otros estudios de laboratorio, formulaciones con polvo de Bt (5000 unidades internacionales/mg) junto con permetrina (0,1%), protiofos (1%) y rotenona (2,4%) dieron buena proteccion a las papas contra infestaciones de P. operculella y fueron mas efectivas controlando infestaciones comparadas con 1% clorpirifos (Hamilton y Macdonald 1990). En estudios de laboratorio e invernadero la potencia de Bt se mantuvo por mas de 60 dias cuando se aplico al suelo para proteger semillas o papas en maceta (Amonkar et al. 1979).

En muchas partes del mundo, tambien se ha evaluado a Bt y otros metodos no quimicos para el control de P. operculella despues de la cosecha en almacenes de papa tradicionales (no refrigerados). En Yemen, Kroschel y Koch (1996) evaluaron varios plaguicidas de bajo riesgo para proteger las papas de P. operculella en el almacen. Aplicaciones sobre las papas de Bt mezclado con arena fina y polvo resulto completamente efectivo contra los huevecillos recien depositados, y controlo ademas al 96% de larvas que ya estaban dentro de la papa. En Egipto, otra preparacion de Bt (Dipel 2X 0.3%) resulto ser muy efectiva en almacen, eliminando la infestacion de P. operculella frente a una infestacion del 100% en los testigos no tratados 60 dias despues del tratamiento (Farrag 1998). En Tunez, el manejo integrado de Bt aplicado en el comienzo del periodo de almacenaje en combinacion con el control cultural (cosecha temprana) elimino la dependencia de fumigaciones con paration (von Ark et al. 1987). En los casos en que la papa tenia una infestacion inicial alta (mayor a 20%), se reemplazo a Bt con un piretroide sintetico (Permetrina). En Indonesia, tratamientos con Bt subespecie kurstaki (Thuricide en 2 g/l) causo 79% de mortalidad en larvas despues de cuatro meses de almacenaje comparado con 58% de mortalidad de larvas sobre el follaje en invernadero (Setiawaiti et al. 1999). En Peru, Raman et al. (1987) encontraron que Bt subespecie kurstaki (Dipel) fue efectiva reduciendo el dano de alimentacion en el almacenamiento cuando se aplico como formulacion en polvo. El aceite vegetal (1-2%) ademas redujo la eclosion de huevos pero fue fitotoxico, resultando en niveles altos de pudricion de papas. Sin embargo, en otros estudios, Bt subespecie thuringiensis (0,2% Bactospeine WP 16000 IU/mg) fue inefectivo en la proteccion de las papas en el almacenamiento, resultando tantas papas danadas como los controles no tratados (Das et al. 1992).

Otra investigacion sugiere que la efectividad de Bt puede mejorarse mediante formulaciones con extractos vegetales con propiedades insecticidas. Por ejemplo, extractos de Atropa belladona L., 1753, Hyoscyamus niger L., 1753 y Solanum nigrum L., 1753 (Solanaceae) redujeron la concentracion letal media (LC₅₀) de Bt contra P. operculella de 82 a 43, 31 y 40 ƒÊg/ml, respectivamente (Sabbour y Ismail 2002).

Nematodos Entomopatogenos

Los nematodos entomopatogenos (NEPs) son parasitos especificos de insectos de los generos Steinernema (Steinernematide) y Heterorhabditis (Heterorhabditidae) que estan asociados obligadamente con bacterias simbioticas (Xenorhabdis spp. y Photorhabdis spp., respectivamente). Estas ultimas son responsables de matar rapidamente a los insectos hospederos. Despues de entrar a un insecto hospedante, los nematodos en su etapa juvenil infectiva liberan una bacteria simbiotica. Ademas de matar al hospedante, la bacteria digiere los tejidos del insecto y produce antibioticos que protegen el cadaver de organismos saprofitos y carroneros (Kaya y Gaugler 1993). Despues de dos o tres ciclos reproductivos, cuando se reducen los nutrientes del hospedante, los estadios juveniles infecciosos se reproducen y abandonan al insecto hospedante. Este estado es capaz de infectar a los nuevos hospedantes o persistir por meses sin ellos (Kaya y Gaugler 1993; Glazer 2002). En las ultimas cinco decadas se ha demostrado el potencial de los NEPs como agentes de control biologico de una gran variedad de insectos plaga (Georgis et al. 2006). Actualmente se producen comercialmente varias especies de NEPs para el control de diversas especies de insectos plaga de importancia economica (Grewal et al. 2005; Koppenhofer 2007). Sin embargo, su uso para el control de P. operculella se ha investigado solo recientemente. Investigaciones sobre el efecto de nematodos entomopatogenos en P. operculella en el Laboratorio de Investigacion Agricola de Yakima, en Wapato, Washington, revelaron un buen potencial para el control de estadios de la palomilla que entran y salen del suelo. Se considera que estos nematodos tienen potencial para el control de P. operculella en pilas de desecho de papas. Se demostro que la L4 de todas las especies del complejo de P. operculella son altamente susceptibles a las cepas de Heterorhabditis sp. procedentes de los altos de los Andes de Ecuador y Peru (J. Alcazar datos no publicados).

Hongos Entomopatogenos

Numerosas especies de hongos entomopatogenos son agentes efectivos para el control microbiano de varias especies de insectos plaga (Goettel et al. 2005; Ekesi y Maniania 2007), incluyendo algunas plagas claves de la papa (Lacey et al. 1999, 2009; Wraight y Ramos 2005, Wraight et al. 2007, 2009). Sin embargo, las investigaciones sobre el uso de hongos para el control de P. operculella aún son limitadas. Estudios de laboratorio con dos Hypocreales comunes, Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorok y Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillmen, indican que tienen potencial para el control de larvas de P. operculella, particularmente larvas jóvenes (Hafez et al. 1997; Sewify et al. 2000). Hafez et al. (1997) también demostraron la actividad de B. bassiana contra prepupas, pupas y adultos de P. operculella. Sewify et al. (2000) reportaron que la combinación de M. anisopliae y PhopGV tuvo un efecto sinérgico para el control de larvas cuando utilizó una concentración alta del hongo con una concentración baja del virus.

El hongo endofítico, Muscodor albus, Worapong et al. 2001, produce varios compuestos volátiles como alcohol, ésteres, cetonas, ácidos y lípidos, que son biocidas para un amplio rango de organismos incluyendo bacterias y hongos fipatogenos, nemátodos e insectos (Strobel et al. 2001; Worapong et al. 2001; Riga et al. 2008; Lacey et al. 2008). La actividad contra adultos y larvas de M. albus fue reportada contra P. operculella por Lacey y Neven (2006) y Lacey et al. (2008). Los adultos y larvas neonatas de P. operculella fueron expuestos a los volátiles de M. albus por 72 horas en cámaras herméticamente cerradas. Los porcentajes promedio de mortalidad de adultos de P. operculella en las cámaras con 15 y 30 g de micelio formulado fueron de 84,65 y 90,6%, respectivamente. El desarrollo del estado de pupa de P. operculella que fueron tratadas como larvas neonatas en tubérculos infestados, con 15 y 30 g de micelio formulado de M. albus se redujo a 61,8% y 72,8%, respectivamente. Lacey et al. (2008) observaron que el tiempo de exposición al hongo M. albus afectó significativamente la mortalidad de larvas cuando están infectando los tubérculos y su desarrollo hacia el estado de adulto. La duración del tiempo de exposición de 3, 7 ó 14 días a 24°C seguido por un periodo de incubación a 27°C hasta la emergencia de adultos provocó una mortalidad de 84,2%, 95,5% y de 99,6%, respectivamente. A 10°C y 15°C, la mortalidad de larvas se redujo significativamente.

Los enemigos naturales como parásitos, depredadores y patógenos pueden ejercer un control substancial de las poblaciones de P. operculella, especialmente cuando se utilizan pocos insecticidas adicionales (Matthiessen y Springett 1973; Briese 1981; Kroschel y Koch 1994; Coll et al. 2000; Kroschel y Lacey 2008; Lacey y Kroschel 2009). Es probable que ninguna especie de enemigo natural provea por si sola un control adecuado, pero juntas pueden complementarse y regular a P. operculella durante toda la temporada de crecimiento, en las diferentes etapas de su ciclo de vida y en varias densidades de poblaciones de la palomilla. Además de su utilidad para controlar P. operculella y otros insectos plaga, los patógenos específicos ofrecen otros beneficios incluyendo seguridad para los aplicadores y consumidores, e inocuidad sobre enemigos naturales y el ambiente (Laird et al. 1990; Hokkanen y Hajek 2003). La integración de patógenos y nemátodos contra insectos específicos en el agroecosistema de la papa dependerá de su compatibilidad con otros agentes de control, incluyendo plaguicidas, así como efecto de las condiciones del ambiente en su infectividad y persistencia. Su utilización adecuada requerirá de la selección de cepas de patógenos efectivas, del desarrollo de formulaciones para mejorar el su vida útil en almacenamiento, aplicación y persistencia, de la selección cuidadosa de la etapa de aplicación óptima, así como del mejor entendimiento de “cómo” se integran a los sistemas de producción de la papa. En última instancia, su implementación dependerá del mejor conocimiento de sus atributos por parte de los productores y el público (Lacey et al. 2001a).

Nina Bárcenas, Jorge Toledo, Don Hostetter y a Jaime Molina, por sus comentarios constructivos a este manuscrito.

ALCÁZAR, J.; CERVANTES, M.; RAMAN, K. V.; SALAS, R. 1991. Un virus como agente de la polilla de la papa Phthorimaea operculella. Revista Peruana Entomología 34: 101-104.        [ Links ]

ALCÁZAR, J.; CERVANTES, M.; RAMAN, K.V. 1992a. Caracterización y patogenicidad de un virus granulosis de la polilla de la papa Phthorimaea operculella. Revista Peruana de Entomología 35: 107-111.        [ Links ]

ALCÁZAR, J.; CERVANTES, M.; RAMAN, K. V. 1992b. Efectividad de un virus granulosis formulado en polvo para controlar Phthorimaea en papa almacenada. Revista Peruana Entomología 35: 113-116.        [ Links ]

ALCÁZAR, J.; RAMAN, K.V. 1992. Control of Phthorimaea operculella en almacenes rústicos, empleando virus granulosis en polvo. Revista Peruana de Entomología 35: 117-120.        [ Links ]

AMONKAR, S. V.; PAL, A. K.; VIJAYALAKSHMI, L.; RAO; A. S. 1979. Microbial control of potato tuber moth (Phthorimaea operculella Zell.). Indian Journal of Experimental Biology 17: 1127-1133.        [ Links ]

ANGELES, I.; Alcazar, J. 1996. Susceptibilidad de la polilla Symmetrischema tangolais al virus de la granulosis de Phthorimaea operculella (PoGV). Revista Peruana Entomología 39: 7-10.        [ Links ]

ARTHURS, S. P.; LACEY, L. A.; DE LA ROSA, F. 2008a. Evaluation of a granulovirus (PoGV) and Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki for control of the potato tuberworm in stored tubers. Journal of Economic Entomology 101: 1540-1546.        [ Links ]

ARTHURS, S. P.; LACEY, L. A.; PRUNEDA, J. N.; RONDON; S. 2008b. Semi-field evaluation of a granulovirus and Bacillus thuringiensis ssp. kurstaki for season-long control of the potato tuber moth, Phthorimaea operculella. Entomologia Experimentalis et Applicata 129: 276-285.        [ Links ]

AWATE, B. G.; NAIK, L. M. 1979. Efficacies of insecticidal dusts applied to soil surface for controlling potato tuberworm (Phthorimaea operculella Zeller) in field. Journal of Maharashtra Agricultural Universities 4: 100.        [ Links ]

BEEGLE, C. C.; YAMAMOTO, T. 1992. History of Bacillus thuringensis Berliner research and development. Canadian Entomologist 124: 587-616.        [ Links ]

BENNETT, A.; BENNETT, A.L.; TOIT, C.L.N DU. 1999. Chemical control of potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Zeller), in tobacco seedlings. African Plant Protection 5: 83-88.        [ Links ]

BRIESE, D. T. 1981. The incidence of parasitism and disease in field populations of the potato moth Phthorimaea operculella (Zeller) in Australia. Journal of the Australian Entomological Society 20 (4): 319-326.        [ Links ]

BRIESE, D. T.; MENDE, H.A. 1981 Differences in susceptibility to a granulosis virus between field populations of the potato moth, Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae). Bulletin of Entomological Research 71: 11-18.        [ Links ]

BRIESE, D. T.; MENDE, H. A. 1983. Selection for increased resistance to a granulosis virus in the potato moth, Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae). Bulletin of Entomological Research 73: 1-9.        [ Links ]

BROODRYK, S. W.; PRETORIUS, L. M. 1974. Occurrence in South Africa of a granulosis virus attacking potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae). Journal of the Entomological Society of South Africa 37: 125- 128.        [ Links ]

BROZA, M.; SNEH, B. 1994. Bacillus thuringiensis spp. kurstaki as an effective control agent of lepidopteran pests in tomato fields in Israel. Journal of Economic Entomology 87: 923-928.        [ Links ]

BURGES, H. D.; JONES, K. A. 1998. Formulation of bacteria, viruses and protozoa to control insects. p. 34-127. En: Burges, H. D. (ed.). Formulation of Microbial Biopesticides. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, The Netherlands. 496 p.        [ Links ]

CHANDEL, R. S.; CHANDLA, V. K. 2005. Integrated control of potato tuber moth (Phthorimaea operculella) in Himachal Pradesh. Indian Journal of Agricultural Sciences. 75: 837-839.        [ Links ]

CHANDEL, R. V.; CHANDLA, V. K.; GARG, I. D. 2008. Integrated Pest Management of potato tuber moth in India. p. 127-138. En: Kroschel, J.; Lacey, L.A. (eds.). Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany.        [ Links ]

CHAPARRO, M.; L. VILLAMIZAR; C. ESPINEL; A. M. COTES. 2010. Fotoestabilidad y actividad insecticida sobre larvas de Tecia solanivora de dos formulaciones de granulovirus. Revista Colombiana de Entomología. 36 (1): 25-30.        [ Links ]

CIP (Centro Internacional de la Papa). 1992. Biological control of potato tuber moth using Phthorimaea baculovirus. CIP Training Bulletin 2, International Potato Center, Lima, Peru. 27 pp.        [ Links ]

CLOUTIER, C.; JEAN, C.; BAUDIN, F.; LAVAL, U. 1995. More biological control for a sustainable potato pest management strategy. pp. 15-52. En: Duchesne, R. M. ; Boiteau, G. (eds.). Symposium 1995, Lutte aux Insectes Nuisibles de la Pomme de Terre. Proceedings of a Symposium held in Quebec City. Ministere de l´Agriculturre, des Pecheries et de l´Alimentation du Quebec, Sainte-Foy, Quebec, Canada. 204 p.        [ Links ]

COLL, M.; GAVISH, S.; DORI, I. 2000. Population biology of the potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Lepidoptera: Gelechiidae), in two potato cropping systems in Israel. Bulletin of Entomological Research 90: 309-315.        [ Links ]

DAS, G. P.; MAGALLONA, E. D.; RAMAN, K. V.; ADALLA, C. B. 1992. Effects of different components of IPM in the management of the potato tuber moth in storage. Agriculture, Ecosystems and Environment 41, 321-325.        [ Links ]

DE BANO, S. J.; HAMM, P. B.; JENSEN, A.; RONDON, S. I.; LANDOLT, P. J. 2010. Spatial and temporal dynamics of potato tuberworm (Lepidoptera: Gelechiidae) in the Columbia Basin of the Pacific Northwest. Environmental Entomology 39: 1-14.        [ Links ]

EKESI, S.; MANIANIA, N. K. 2007. Use of Entomopathogenic Fungi in Biological Pest Management. Research Signpost, Kerala, India. 333 p.        [ Links ]

FARRAG, R. M. 1998. Control of the potato tuber moth, Phthorimaea operculella Zeller (Lepidoptera Gelechiidae) at storage. Egyptian Journal of Agricultural Research 76: 947-952.        [ Links ]

GARCZYNSKI, S. F.; SIEGEL, J. P. 2007. Bacteria. p. 175-97. En: Lacey, L. A.; Kaya, H. K. (eds.). Field Manual of Techniques in Invertebrate Pathology: Application and evaluation of pathogens for control of insects and other invertebrate pests, 2nd edn. Springer, Dordrecht, The Netherlands.        [ Links ]

GEORGIS, R.; KOPPENHÖFER, A. M.; LACEY, L. A.; BÉLAIR, G.; DUNCAN, L. W.; GREWAL, P. S.; SAMISH, M.; TAN, L.; TORR, P.; VAN TOL, R. W. H. M. 2006. Successes and failures in the use of parasitic nematodes for pest control. Biological Control 38: 103-123.        [ Links ]

GLAZER, I. 2002. Survival biology. P. 169-187. En: Gaugler, R. (ed.). Entomopathogenic Nematology. CABI Publishing. Wallingford, Oxon, UK.        [ Links ]

GOETTEL, M. S.; ELLENBERG, J.; GLARE, T. 2005. Entomopathogenic fungi and their role in regulation of insect populations. p. 361-405. En: Gilbert, L. I.; Iatrou, K.; Gill, S. S. (eds.). Comprehensive Molecular Insect Science. Elsevier, Amsterdam, The Netherlands.        [ Links ]

GREWAL, P. S.; EHLERS, R.-U.; SHAPIRO-ILAN, D. I. 2005. Nematodes as Biocontrol Agents. CABI Publishing, Wallingford, Oxon, UK. 505 pp.        [ Links ]

HAFEZ, M.; ZAKI, F. N.; MOURSY, A.; SABBOUR, M. 1997. Biological effects of the entomopathogenic fungus, Beauveria bassiana on the potato tuber moth Phthorimaea operculella (Zeller). Anzeiger Schadlingskunde Pflanzenschutz Umweltschutz 70: 158-159.        [ Links ]

HAMILTON, J. T.; MACDONALD, J. A. 1990. Control of potato moth, Phthorimaea operculella (Zeller) in stored seed potatoes. General Applied Entomology 22: 3-6.        [ Links ]

HERMAN, J.B. 2008a. Biological control of potato tuber moth, by Apanteles subandinus Blanchard in New Zealand. p. 73-80. En: Kroschel, J.; Lacey, L. A. (eds.). Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany.        [ Links ]

HERMAN, J. B. 2008b. Integrated Pest Management of potato tuber moth in New Zealand. p. 119-126. En: Kroschel, J.; Lacey, L. A. (eds.). Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany.        [ Links ]

HERNANDEZ, C. S.; ANDREW, R.; BEL, Y.; FERRÉ, J. 2005. Isolation and toxicity of Bacillus thuringiensis from potatogrowing areas in Bolivia. Journal of Invertebrate Pathology 88: 8-16.        [ Links ]

HOKKANEN, H. M. T.; HAJEK, A. E. (eds.). 2003. Environmental Impacts of Microbial Insecticides: need and methods for risk assessment. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, The Netherlands. 269 p.        [ Links ]

HORNE, P. A. 1990. The influence of introduced parasitoids on the potato moth, Phthorimaea operculella (Lepidoptera: Gelechiidae) in Victoria, Australia. Bulletin of Entomological Research 80: 159-163.        [ Links ]

HORNE, P. A.; PAGE, J. 2008. IPM dealing with potato tuber moth (PTW) and all other pests in Australian potato crops. p. 111-117. En: Kroschel, J.; Lacey, L. A. (eds.). Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany.        [ Links ]

HUNTER, D. K.; HOFFMANN, D. F.; COLLIER, S. J. 1975. Observations on a granulosis virus of the potato tuberworm, Phthorimaea operculella. Journal of Invertebrate Pathology 26: 397-400.        [ Links ]

ISLAM, M. N.; KARIM, M. A.; NESSA, Z. 1990. Control of the potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae) in the storehouses for seed and ware potatoes in Bangladesh. Bangladesh Journal of Zoology 18: 41-52.        [ Links ]

KAYA, H. K.; GAUGLER, R. 1993. Entomopathogenic nematodes. Annual Review of Entomology 38: 181-206.        [ Links ]

KOPPENHÖFER, A. M. 2007.Nematodes. p. 248-264. En: Lacey, L. A.; Kaya, H. K. (eds.). Field Manual of Techniques in Invertebrate Pathology: Application and evaluation of pathogens for control of insects and other invertebrate pests, 2nd edn. Springer, Dordrecht, The Netherlands.        [ Links ]

KRIEG, A.; HUGER, A. M.; LANGENBRUCH, G. A.; SCHNETTER, W. 1983. Bacillus thuringiensis var. tenebrionis: Ein neuer, gegenüber larven von coleopteren wirksamer pathotyp. Zeitschrift fur Angewandte Entomologie 96: 500-508.        [ Links ]

KROSCHEL, J.; KOCH, W. 1994. Studies on the population dynamics of the potato tuber moth (Phthorimaea operculella Zell. (Lep., Gelechiidae)) in the Republic of Yemen. Journal of Applied Entomology 118: 327-341.        [ Links ]

KROSCHEL, J. 1995. Integrated pest management in potato production in Yemen with special reference to the integrated biological control of the potato tuber moth (Phthorimaea operculella Zeller). Tropical Agriculture, 8. Margraf Verlag, Weikersheim, Germany. 227 p.         [ Links ]

KROSCHEL, J.; KOCH, W. 1996. Studies on the use of chemicals, botanicals and Bacillus thuringiensis in the management of the potato tuber moth in potato stores. Crop Protection 15: 197- 203.        [ Links ]

KROSCHEL, J.; FRITSCH, E.; HUBER, J. 1996a. Biological control of the potato tuber moth (Phthorimaea operculella Zeller) in the Republic of Yemen using granulosis virus: biochemical characterization, pathogenicity and stability of the virus. Biocontrol Science Technology 6: 207-216.        [ Links ]

KROSCHEL, J.; KAACK, H. J.; FRITSCH, E.; HUBER, J. 1996b. Biological control of the potato tuber moth (Phthorimaea operculella Zeller) in the Republic of Yemen using granulosis virus: propagation and effectiveness of the virus in field trials. Biocontrol Science Technology 6: 217-226.        [ Links ]

KROSCHEL, J.; LACEY, L. A. (eds.). 2008. Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth, Phthorimaea operculella (Zeller) - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany. 147 pp.        [ Links ]

KURHADE, V. P.; POKHARKAR, D. S. 1997. Biological control of potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Zeller) on potato. Journal of the Maharashtra Agricultural University 22: 187-189.        [ Links ]

LAARIF, A.; FATTOUCH, S.; ESSID, W.; MARZOUKI, N.; SALAH, H. B.; HAMMOUDA, M. H. B. 2003. Epidemiological survey of Phthorimaea operculella granulosis virus in Tunisia. Bulletin European and Mediterranean Plant Protection Organization 33: 335-338.        [ Links ]

LACEY, L. A.; HORTON, D. R.; CHAUVIN, R. L.; STOCKER, J. M. 1999. Comparative efficacy of Beauveria bassiana, Bacillus thuringiensis, and aldicarb for control of Colorado potato beetle in an irrigated desert agroecosystem and their effects on biodiversity. Entomologia Experimentalis et Applicata 93: 189-200.        [ Links ]

LACEY, L. A.; FRUTOS, R.; KAYA, H. K.; VAIL, P. 2001a. Insect pathogens as biological control agents: Do they have a future? Biological Control 21: 230-248.        [ Links ]

LACEY, L. A.; HORTON, D. R.; UNRUH, T. R.; PIKE, K.; MARQUES, M. 2001b. Control biológico de plagas de papas en Norte América. Proceedings of the Washington State Potato Conference and Trade Fair. Taller en Español sobre la producción de papas. pp. 103-117.        [ Links ]

LACEY, L. A.; NEVEN, L. G. 2006. The potential of the fungus, Muscodor albus as a microbial control agent of potato tuber moth (Lepidoptera: Gelechiidae) in stored potatoes. Journal of Invertebrate Pathology 91: 195-198.        [ Links ]

LACEY, L. A.; ARTHURS, S. P. 2008. An overview of microbial control of the potato tuber moth. p. 33-48. En: Kroschel, J.; Lacey, L. A. (eds.). Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany.        [ Links ]

LACEY, L. A.; HORTON, D. R.; JONES, D. C. 2008. The effect of temperature and duration of exposure of potato tuber moth (Lepidoptera: Gelechiidae) in infested tubers to the biofumigant fungus Muscodor albus. Journal of Invertebrate Pathology 97: 159-164.        [ Links ]

LACEY, L. A.; KROSCHEL, J. 2009. Microbial Control of the Potato Tuber Moth (Lepidoptera: Gelechiidae). Fruit, Vegetable, and Cereal, Science and Biotechnology, 3 (Special Year of the Potato Issue 1): 46-54.        [ Links ]

LACEY, L. A.; KROSCHEL, J.; WRAIGHT, S. P.; GOETTEL, M. S. 2009. An Introduction to Microbial Control of Insect Pests of Potato. Fruit, Vegetable, and Cereal, Science and Biotechnology, 3 (Special Year of the Potato Issue 1), 20-24.        [ Links ]

LACEY, L. A.; HEADRICK, H. L.; HORTON, D. R.; SCHREIBER, A. 2010. Effect of a Granulovirus on Mortality and Dispersal of Potato Tuber Worm (Lepidoptera: Gelechiidae) in Refrigerated Storage Warehouse Conditions. Biocontrol, Science and Technology 20: 437-447.        [ Links ]

LAIRD, M.; LACEY, L. A.; DAVIDSON, E. W. (eds.). 1990. Safety of Microbial Insecticides. CRC Press, Boca Raton, Florida, USA. 259 pp.        [ Links ]

LÉRY, X.; ABOL-ELA, S.; GIANNOTTI, J. 1998. Genetic heterogeneity of Phthorimaea operculella granulovirus: restriction analysis of wild-type isolates and clones obtained in vitro. Acta Virologica 42: 13-21.        [ Links ]

MANSOUR,S. A. 1984. Protection of stored potatoes from the larvae of potato tuber moth by coating tubers with a thin layer of insecticide. Pesticides 18:40-42.        [ Links ]

MATTHIESSEN, J. N.; CHRISTIAN, R. L.; GRACE, T. D. C.; FILSHIE, B. K. 1978. Large-scale field propagation and the purification of the granulosis virus of the potato moth, Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae). Bulletin of Entomological Research 68: 385-391.        [ Links ]

MATTHIESSEN, J. N.; SPRINGETT, B. P. 1973. The food of the silvereye, Zosterops gouldi (Aves: Zosteropidae), in relation to its role as a vector of a granulosis virus of the potato moth, Phthorimaea operculella (Lepidoptera: Gelechiidae). Australian Journal of Zoology 21: 533-540.        [ Links ]

NAVON, N. 2000. Bacillus thuringiensis application in agriculture. p. 355-369. En: Charles, J.-F.; Delecluse, A.; Nielsen-LeRoux, C. (eds.). Entomopathogenic Bacteria: from laboratory to field application. Kluwer Acadmic Publishers, Dordrecht, The Netherlands. POKHARKAR, D. S.; KURHADE, V. P. 1999. Cross infectivity and effect of environmental factors on the infectivity of granulosis virus of Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae). Journal of Biological Control 13: 79-84.        [ Links ]         [ Links ]

RADCLIFFE, E.B. 1982. Insect pests of potato. Annual Review of Entomology 27: 173-204.        [ Links ]

RAMAN, K. V.; BOOTH, R. H.; Palacios, M. 1987. Control of potato tuber moth Phthorimaea operculella (Zeller) in rustic potato stores. Tropical Science 27: 175-194.        [ Links ]

REED, E. M. 1969. A granulosis virus of potato moth. Australian Journal of Science 31: 300-301.        [ Links ]

REED, E. M. 1971. Factors affecting the status of a virus as a control agent of the potato moth (Phthorimaea operculella (Zell.) (Lep., Gelechiidae)). Bulletin of Entomological Research 61: 223-233.        [ Links ]

REED, E. M.; SPRINGETT, B. P. 1971. Large-scale field testing of a granulosis virus for the control of the potato moth (Phthorimaea operculella (Zell.) (Lep., Gelechiidae)). Bulletin of Entomological Research 61: 207-222.        [ Links ]

RIGA, K.; LACEY, L.A.; GUERRA, N. 2008. The potential of the endophytic fungus, Muscodor albus, as a biocontrol agent against economically important plant parasitic nematodes of vegetable crops in Washington State. Biological Control 45: 380-385.        [ Links ]

RONDON, S. I.; DEBANO, S. J.; CLOUGH, G. H.; HAMM, P. B.; JENSEN, A. 2008. Ocurrence of the potato tuber moth, in the Columbia Basin of Oregon and Washington. p. 9-13. En: Kroschel, J.; Lacey, L. A. (eds.). Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany.        [ Links ]

SABBOUR, M.; ISMAIL, I. A. 2002. The combined effect of microbial control agents and plant extracts against potato tuber moth Phthorimaea operculella Zeller. Bulletin of the National Research Centre Cairo 27: 459-467.        [ Links ]

SALAH, H. B.; AALBU, R. 1992. Field use of granulosis virus to reduce initial storage infestation of the potato tuber moth, Phthorimaea operculella (Zeller), in North Africa. Agriculture, Ecosystems and Environment 38: 119-126.        [ Links ]

SALAH, H. B.; FUGLIE, K.; TEMIME, A. B.; RAHMOUNI, A.; CHEIKH, M. 1994. Utilisation du virus de la granulose de la teigne de la pomme de terre et du Bacillus thuringiensis dans la lutte intégrée contre Phthorimaea operculella Zell. (Lepid., Gelechiidae) en Tunisie. Annales de l´Institut National de la Recherche Agronomique de Tunisie 67: 1-20.        [ Links ]

SALAMA, H. S.; RAGAEI, M.; SABBOUR, M. 1995a. Larvae of Phthorimaea operculella (Zell.) as affected by various strains of Bacillus thuringiensis. Journal of Applied Entomology 119: 241-243.        [ Links ]

SALAMA, H. S.; ZAKI, F. N.; RAGAEI, M.; SABBOUR, M. 1995b. Persistence and potency of Bacillus thuringiensis against Phthorimaea operculella (Zell.) (Lep. Gelechiidae) in potato stores. Journal of Applied Entomology 119: 493-494.        [ Links ]

SCHREIBER, A.; JENSEN, A. 2005. What to do about potato tuber moth. Potato Progress 5 (7): 1-2.        [ Links ]

SETIAWATI, W.; SOERIAATMADJA, R. E.; RUBIATI, T.; CHUJOY, E. 1999. Control of potato tubermoth (Phthorimaea operculella) using an indigenous granulosis virus in Indonesia. Indonesian Journal of Crop Science 14: 10-16.        [ Links ]

SEWIFY, G. H.; ABOL-ELA, S.; ELDIN, M. S. 2000. Effects of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae (Metsch.) and granulosis virus (GV) combinations on the potato tuber moth Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae). Bulletin of Faculty of Agriculture-University of Cairo 51: 95-106.        [ Links ]

SPORLEDER, M.; ZEGARRA, O.; KROSCHEL, J.; HUBER, J.; LAGNAOUI, J. 2001. Assessment of the inactivation time of Phthorimaea operculella granulovirus (PoGV) at different intensities of natural irradiation. Scientist-and-farmer:-partnersin- research-for-the-21st-Century-Program-Report-1999-2000. pp. 123-128. Centro Internacional de la Papa, Lima, Perú.         [ Links ]

SPORLEDER, M. 2003. The granulovirus of the potato tuber moth Phthorimaea operculella (Zeller): Characterisation and prospects for effective mass production and pest control. p. 206. En: J. Kroschel, (ed.). Advances in Crop Research Vol. 3. Margraf Verlag, Weikersheim, Germany. 196 p.        [ Links ]

SPORLEDER, M.; KROSCHEL, J.; GUTIERREZ QUISPE, M.; LAGNAOUI, A. 2004. A temperature-based simulation model for the potato tuberworm, Phthorimaea operculella Zeller (Lepidoptera; Gelechiidae). Environmental Entomology 33: 477-486.        [ Links ]

SPORLEDER, M.; KROSCHEL, J.; HUBER, J.; LAGNAOUI, A. 2005. An improved method to determine the biological activity (LC₅₀) of the granulovirus PoGV in its host Phthorimaea operculella. Entomologia Experimentalis et Applicata 116: 191- 197.        [ Links ]

SPORLEDER, M.; RODRIGUEZ CAUTI, E. M.; HUBER, J.; KROSCHEL, J. 2007. Susceptibility of Phthorimaea operculella Zeller (Lepidoptera; Gelechiidae) to its granulovirus PoGV with larval age. Agricultural and Forest Entomology 9: 271- 278.        [ Links ]

SPORLEDER, M.; ZEGARRA, O.; RODRÍGUEZ CAUTI, E. M. R.; KROSCHEL, J. 2008. Effects of temperature on the activity and kinetics of the granulovirus infecting the potato tuber moth Phthorimaea operculella Zeller (Lepidoptera: Gelechiidae). Biological Control 44: 286-295.        [ Links ]

SPORLEDER, M.; KROCHEL, J. 2008. The potato tuber moth granulovirus (PoGV): use, limitations, and possibilities for field applications. p. 49-71. En: Kroschel, J.; Lacey, L.A. (eds.). Integrated Pest Management for the Potato Tuber Moth - a Potato Pest of Global Importance. Tropical Agriculture 20, Advances in Crop Research 10. Margraf Publishers, Weikersheim, Germany.        [ Links ]

STROBEL, G. A.; DIRKSE, E.; SEARS, J.; MARKWORTH, C. 2001. Volatile antimicrobials from Muscodor albus, a novel endophytic fungus. Microbiology Reading 147: 2943-2950.        [ Links ]

SUDEEP, A. B.; KHUSHIRAMANI, R.; ATHAWALE, S. S.; MISHRA, A. C.; MOURYA, D. T. 2005. Characterization of a newly established potato tuber moth (Phthorimaea operculella Zeller) cell line. Indian Journal of Medical Research 121: 159-163.        [ Links ]

VICKERS, J. M.; CORY, J. S.; ENTWISTLE, P. F. 1991. DNA characterization of eight geographic isolates of granulosis virus from the potato tuber moth (Phthorimaea operculella) (Lepidoptera, Gelechiidae). Journal of Invertebrate Pathology 57: 334-342.        [ Links ]

VILLAMIZAR, L.; ZEDDAM, J.-L.; ESPINEL, C.; COTES, A. M. 2005. Implementación de técnicas de control de calidad para la producción de un bioplaguicida a base del granulovirus de Phthorimaea operculella PhopGV. Revista Colombiana de Entomología 31: 127-132.        [ Links ]

von Arx, R.; Goueder, J.; Cheikh, M.; Temime, A. B. 1987. Integrated control of potato tubermoth Phthorimaea operculella (Zeller) in Tunisia. Insect Science and Application 8: 989-994.        [ Links ]

von Arx, R.; Gebhardt, F. 1990. Effects of a granulosis virus, and Bacillus thuringiensis on life-table parameters of the potato tubermoth, Phthorimaea operculella. Entomophaga 35: 151-159.        [ Links ]

WORAPONG, J.; STROBEL, G.; FORD, E. J.; LI, J. Y.; BAIRD, G.; HESS, W. M. 2001. Muscodor albus anam. gen. et sp. nov., an endophyte from Cinnamomum zeylanicum. Mycotaxon 79: 67-79.        [ Links ]

WRAIGHT, S. P.; RAMOS, M. E. 2005. Synergistic interaction between Beauveria bassiana - and Bacillus thuringiensis tenebrionis- based biopesticides applied against field populations of Colorado potato beetle larvae. Journal of Invertebrate Pathology 90: 139-150.        [ Links ]

WRAIGHT, S. P.; SPORLEDER, M.; POPRAWSKI, T. J.; LACEY, L. A. 2007. Application and evaluation of entomopathogens in potato. p. 329-359. En: Lacey, L. A.; Kaya, H. K. (eds.). Field Manual of Techniques in Invertebrate Pathology: Application and evaluation of pathogens for control of insects and other invertebrate pests, 2nd ed. Springer, Dordrecht. 934 p.        [ Links ]

WRAIGHT, S. P.; LACEY, L. A.; KABALUK, J. T.; GOETTEL, M. S. 2009. Potential for Microbial Biological Control of Coleopteran and Hemipteran Pests of Potato. Fruit, Vegetable, and Cereal, Science and Biotechnology, 3 (Special Year of the Potato Issue 1): 25-38.        [ Links ]

ZEDDAM, J. L.; POLLET, A.; MANGOENDIHARJO, S.; RAMADHAN, T. H.; LOPEZ-FERBER, M. 1999. Occurrence and virulence of a granulosis virus in Phthorimaea operculella (Lep. Gelechiidae) populations in Indonesia. Journal of Invertebrate Pathology 74: 48-54.        [ Links ]

ZEDDAM, J. L.; VÁSQUEZ SOBERON, R. M.; VARGAS RAMOS, Z.; LAGNAOUI, A. 2003. Producción viral y tasas de aplicación del granulovirus usado para el control biológico de las polillas de la papa Phthorimaea operculella y Tecia solanivora (Lepidoptera: Gelechiidae). Boletín de Sanidad Vegetal, Plagas 29: 659-667.        [ Links ]

ZEHNDER, G.W.; POWELSON, M.L.; JANSSON, R.K.; RAMAN, K.V. (eds.). 1994. Advances in Potato Pest Biology and Management, The American Phytopathological Society Press, St. Paul, MN, USA. 655 pp.        [ Links ] ]]> 1991 34 101-104 1992 35 107-111 1992 35 113-116 1992 35 117-120 1979 17 1127-1133 1996 39 7-10 2008 101 1540-1546 2008 129 276-285 1979 4 100 1992 124 587-616 1999 5 83-88 1981 20 4 4 319-326 1981 71 11-18 1983 73 1-9 1974 37 125 - 128 1994 87 923-928 1998 496 2005 75 837-839 2008 127-138 2010 36 1 1 25-30 CIP (Centro Internacional de la Papa) 1992 27 1995 15-52204 2000 90 309-315 1992 41 321-325 2010 39 1-14 2007 333 1998 76 947-952 2007 2 175-97 2006 38 103-123 2002 169-187 2005 361-405 2005 505 1997 70 158-159 1990 22 3-6 2008 73-80 2008 119-126 2005 88 8-16 2003 269 1990 80 159-163 2008 111-117 1975 26 397-400 1990 18 41-52 1993 38 181-206 2007 2nd 248-264 1983 96 500-508 1994 118 327-341 1995 227 1996 15 197- 203 1996 6 207-216 1996 6 217-226 2008 147 1997 22 187-189 2003 33 335-338 1999 93 189-200 2001 21 230-248 2001 103-117 2006 91 195-198 2008 33-48 2008 97 159-164 2009 46-54 2009 20-24 2010 20 437-447 1990 259 1998 42 13-21 1984 18 40-42 1978 68 385-391 1973 21 533-540 2000 355-369 1999 13 79-84 1982 27 173-204 1987 27 175-194 1969 31 300-301 1971 61 223-233 1971 61 207-222 2008 45 380-385 2008 9-13 2002 27 459-467 1992 38 119-126 1994 67 1-20 1995 119 241-243 1995 119 493-494 2005 7 5 5 1-2 1999 14 10-16 2000 51 95-106 2001 123-128 2003 3 206196 2004 33 477-486 2005 116 191- 197 2007 9 271- 278 2008 44 286-295 2008 49-71 2001 147 2943-2950 2005 121 159-163 1991 57 334-342 2005 31 127-132 1987 8 989-994 1990 35 151-159 2001 79 67-79 2005 90 139-150 2007 2 329-359934 2009 3 25-38 1999 74 48-54 2003 29 659-667 1994 655