Interacciones entre hembras de Protandrena evansi (Hymenoptera: Andrenidae), una abeja de nidificación comunal

Interactions between females of Protandrena evansi (Hymenoptera: Andrenidae), a communal nesting bee

LUIS FLORES-PRADO¹, ELIZABETH CHIAPPA² y MÓNICA MANTE³

¹ Doctor en Ciencias. Instituto de Entomología, Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educación, Av. José Pedro Alessandri 774, Ñuñoa, Santiago, Chile. luis.flores@umce.cl. Autor para correspondencia.
² Magíster en Ciencias. Universidad de Playa Ancha, Avenida Playa Ancha 850, Valparaíso, Casilla 34 V, Chile.
³ Profesora de Biología. Facultad de Ciencias, Universidad de Playa Ancha, Avenida Playa Ancha 850, Valparaíso, Casilla 34 V, Chile.

Recibido: 28-jun-2011 - Aceptado: 6-mar-2012

Resumen: Se realizó un estudio de comportamiento en hembras de Protandrena evansi llevado a cabo en Farellones, Región Metropolitana, Chile. Las conductas tolerantes e intolerantes fueron observadas en una arena experimental donde fueron puestas pares de hembras provenientes de un mismo nido (interacción intra-nido) o de nidos diferentes (interacción inter-nido). Las conductas tolerantes y las intolerantes no fueron diferentes entre las hembras del mismo nido y de nidos distintos. En un segundo experimento, fueron evaluadas las respuestas conductuales presentadas por las hembras hacia extractos de compuestos cuticulares provenientes de sus compañeras de nido y de hembras de diferentes nidos. Ambos bioensayos mostraron que las hembras de P. evansi no exhiben un patrón de discriminación conductual entre compañeras de nido y no compañeras de nido. Además, las conductas tolerantes fueron las más frecuentes en ambas interacciones experimentales (intra-nido e inter-nido). Estos resultados sugieren que esta especie tiene una estructura social comunal.

Abstract: This paper reports the results of a behavioral study carried out at Farellones, Metropolitan Region, Chile, using females of Protandrena evansi. Tolerant and intolerant behaviors were observed in an experimental arena where pairs of females from the same nest (intra-nest interaction) or from different nest (inter-nest interaction) were placed. Neither tolerant nor intolerant behaviors were different between intra-nest and inter-nest females. In a second experiment the behavioral responses performed by females towards cuticular extracts from nestmate and from non-nestmate females were evaluated. Both bioassays showed that P. evansi females do not exhibit a discriminative behavioral pattern between nestmate and non-nestmate females. Additionally, tolerant behaviors were the most frequent in both experimental interactions (intra and inter-nest interactions). These results suggest that this species has a communal social structure.

Key words: Tolerant behaviour. Communal species. Hymenoptera. Chile.

Introducción

Las especies de Hymenoptera pueden ser categorizadas en distintos niveles de sociabilidad, desde la ausencia de tal fenómeno (vida solitaria), hasta la presencia del nivel más avanzado de sociabilidad (eusociablidad), los cuales están asociados, en términos generales, con un sistema de nidificación particular (Michener 1969, 1974, 2007). Es así como en especies solitarias las hembras construyen su nido sin la presencia de otras hembras, ovipositan, lo aprovisionan y cada individuo se desarrolla dentro de celdas aislado de sus hermanos y de su madre. En las especies comunales, las hembras comparten un sustrato de nidificación y, aunque los nidos son independientes, puede existir contacto entre las hembras que los construyen y aprovisionan. En especies eusociales, aún cuando existe división de labores, varias hembras obreras participan en el proceso de construcción del nido, aprovisionando constantemente a los individuos inmaduros, de modo que existe contacto permanente entre éstos y las obreras, y entre las hembras obreras (Michener 1969, 1974).

Dada la biología de la nidificación característica de los diferentes niveles sociales, se espera que los patrones de comportamiento agonístico, como las conductas intolerantes o de evitación, y tolerante varíen entre las especies dependiendo de su grado de sociabilidad. En tal sentido, un rasgo distintivo de las especies eusociales de Hymenoptera, es la capacidad de reconocimiento de hembras compañeras y no compañeras de nido, lo cual es evidenciado conductualmente por la tendencia a discriminar entre hembras que provienen del mismo nido y hembras provenientes de otros nidos (Breed 1998; Boulay y Lenoir 2001). Al respecto, en especies eusociales de abejas, las hembras que interaccionan conductualmente en la entrada de sus nidos, o en ensayos en laboratorio, son más agresivas entre sí cuando provienen de nidos distintos, en comparación a cuando son de un mismo nido (Breed 1983; Inoue et al. 1999; Beekman et al. 2002). Por el contrario, las especies solitarias de abejas no presentan tal patrón de discriminación conductual; habitualmente son intolerantes hacia conespecíficos del mismo sexo (Hólldobler y Michener 1980; Kukuk 1992; Field 1992; Packer 2000). Las especies comunales no exhibirían ninguno de los dos patrones, debido a que son habitualmente tolerantes entre conspecíficos, independiente del nido de procedencia (Danforth 1991; Kukuk 1992).

La capacidad de reconocimiento y discriminación conductual, entre compañeras y no compañeras de nido, está mediada por compuestos cuticulares que pueden tener un origen endógeno (producidos por el individuo) o exógeno (adquiridos desde el ambiente) (Smith y Breed 1995). La gran mayoría de los estudios efectuados respecto de tales estímulos químicos se han efectuado en especies eusociales, o con cierto grado de sociabilidad, (ver revisión en Hólldobler y Michener 1980; Howard y Blomquist 1982; Getz 1991; Jaisson 1991; Smith y Breed 1995; Singer 1998; Howard y Blomquist 2005), pero no en especies solitarias ni comunales. Una excepción corresponde a los estudios efectuados en Manuelia postica (Spinola) (Apidae, Xylocopinae), una especie de abeja solitaria en la que existe evidencia de reconocimiento entre hembras compañeras de nido en un contexto natural (Flores-Prado et al. 2008a) y experimental, mediado por hidrocarburos cuticulares (Flores-Prado et al. 2008b), los cuales bien podrían estar involucrados en la capacidad de reconocimiento de parentesco exhibida por las hembras (Flores-Prado y Niemeyer 2010). Los descubrimientos efectuados en Manuelia (Vachal) han llevado a preguntarnos si en especies de abejas no eusociales (solitarias y/o comunales), las hembras poseen la capacidad de reconocimiento y discriminación conductual, tal como se ha demostrado en especies eusociales, y si el reconocimiento entre hembras provenientes de un mismo nido podría estar relacionado con la posibilidad de contacto entre los individuos dentro de los nidos.

Protandrena evansi (Ruz y Chiappa, 2004) (Andrenidae, Panurginae) es una especie de abeja no eusocial cuyos nidos, cuando menos en la primera parte de su estructura, son ocupados comunitariamente por las hembras. Las abejas comparten el nido aunque cada una construye las celdas en forma independiente. Existe tolerancia entre ellas y no exhiben conductas agonísticas. Este hecho es demostrativo de una etapa de sociabilidad temprana, que implicaría el reconocimiento e identificación de los individuos del mismo nido (Chiappa et al. 2005). Así, el sistema de nidificación de P. evansi es comunal (Chiappa y Castro 2006). Los nidos son excavados en el suelo, con túneles ramificados que terminan en celdas independientes entre sí, lo cual sugiere que las hembras de P. evansi, tienen una vida solitaria dentro de las celdas (Chiappa y Castro 2006). En este contexto, resulta interesante explorar la capacidad de reconocimiento y discriminación conductual de P. evansi cuya nidificación puede ser considerada comunal, dado que un grupo de hembras nidifica en un mismo sustrato, aunque cada una construye en forma independiente las celdas donde se desarrolla su progenie, lo cual es característico de especies solitarias. Por lo tanto, las hembras de P. evansi podrían exhibir el patrón de comportamiento agonístico característico de las especies solitarias o de las especies comunales.

Este trabajo tiene como objetivo general conocer si existe reconocimiento entre hembras de P. evansi, lo cual fue evaluado por medio de bioensayos en los que se registró la respuesta conductual de hembras provenientes del mismo nido y de nidos diferentes. Además se exploró una asociación de las respuestas conductuales de hembras compañeras de nido y no compañeras de nido, con estímulos químicos provenientes de tales hembras. Ambos bioensayos fueron efectuados en el ambiente natural donde se localizan los nidos de P. evansi.

Materiales y Métodos

Bioensayo de reconocimiento y discriminación conductual entre compañeras de nido y no compañeras de nido.

Se adaptó un sistema experimental (Kukuk 1992; Pabalan et al. 2000; Grixti et al. 2004; Flores-Prado et al. 2008b) con el propósito de cuantificar las conductas de tolerancia y agresividad desarrolladas entre pares de hembras de P. evansi. Se montó una arena de observación consistente de una manguera de silicona transparente, de 20 cm de longitud y 5 mm de diámetro. En ambos extremos de la manguera se introdujeron simultáneamente dos hembras del mismo nido (tratamiento intranido) y dos hembras de diferente nido (tratamiento internido) (Fig. 1A). Los extremos de las mangueras se unieron con un trozo de tubo de silicona para formar un círculo. Las mangueras se eliminaron una vez utilizadas para evitar la contaminación que podían provocar los aromas de las hembras.

La colección de las abejas se efectuó en la salida de cada sistema de nidificación (o nido) por medio de una trampa que consistió en un cono de un género transparente (visillo). Cada trampa fue utilizada en un solo nido. Una vez que una abeja ingresaba a la trampa se retiraba con pinzas entomológicas las cuales se lavaban con pentano previo a cada colecta, y se mantenía en un frasco de vidrio, a temperatura ambiente y en oscuridad. Cada frasco de vidrio fue previamente lavado con detergente neutro y secado en horno a 140°C, en el laboratorio, y fue utilizado sólo una vez durante el experimento. Mientras un investigador colectaba abejas, otros dos efectuaban las manipulaciones experimentales.

En febrero del año 2009 se llevó a cabo una experiencia preliminar, consistente de cinco repeticiones intranido y cinco internido, con el objeto de poner a prueba la metodología, cuyos datos no se incluyeron en los análisis. En febrero de 2010, se realizaron quince repeticiones intranido y quince repeticiones internido, cuyos datos obtenidos fueron analizados para este estudio.

Cada interacción (o repetición) duró 20 minutos y el registro de conductas fue discontinuo, cada un minuto, de modo que por cada interacción se obtuvo un total de veinte conductas. Las conductas fueron definidas de acuerdo con observaciones efectuadas en estudios experimentales efectuados en diversas especies de Apoidea (Brothers y Michener 1974; Breed et al. 1979; Kukuk 1980, 1992, Buckle 1982; Packer 1986; Mason 1988; Smith y Weller 1989, Wcislo y Danforth 1997; McConnell y Kukuk 1997; Pabalan et al. 2000; Packer 2000; Flores-Prado et al. 2008b).

Las conductas intolerantes registradas fueron las siguientes: Golpear; una hembra toca a otra con la cabeza o con las patas. Empujar; una hembra empuja a otra con el extremo terminal de su abdomen. Morder; una hembra muerde con sus mandíbulas generalmente el cuello, alas, antenas u otra parte del cuerpo de otra hembra. Alejarse; una hembra se aleja o permanece alejada más de dos longitudes corporales cuando la otra hembra se acerca (evitan interacción). Perseguir; una hembra camina detrás de la otra, sin llegar a producirse contacto físico (evitan interacción). Las conductas tolerantes correspondieron a las siguientes: Próximas; las hembras permanecen a menos de dos longitudes corporales, pero no en contacto físico. Contacto tolerante; las hembras se encuentran en contacto físico sin que se registre ninguna de las conductas intolerantes descritas anteriormente. Pasar; una o ambas hembras se desplazan en sentido opuesto contactando ambas regiones ventrales.

Se registró además la temperatura ambiente y la humedad relativa al comienzo y al finalizar cada interacción del bioensayo de reconocimiento y discriminación conductual, entre compañeras de nido y no compañeras de nido, las cuales fueron promediadas para obtener un valor de cada variable por interacción. Se midió la longitud alar anterior, desde el punto de inserción del ala en el pronoto hasta el ápice alar, con el objeto de tener un estimador del tamaño corporal de cada hembra (Smith y Weller 1989; Hogendoorn y Leys 1993).

Bioensayo de respuestas conductuales de las hembras en presencia de estímulos químicos de compañeras y no compañeras de nido. En febrero de 2010 se colectaron parejas de hembras del mismo nido (N = 15) y parejas de hembras de distinto nido (N = 15), utilizando el mismo procedimiento de captura descrito previamente, para efectuar bioensayos de respuesta conductual de una hembra frente a estímulos químicos provenientes de otra hembra, adaptando los procedimientos de Flores-Prado et al. (2008b). Los extractos cuticulares de una hembra de cada pareja se obtuvieron al introducir la abeja en un frasco de vidrio donde se agregó 150 ml de pentano (P.A.) para cubrir su cuerpo por completo. Transcurridos 20 minutos, se retiró a la hembra del frasco y el extracto que quedó se retiró con una jeringa Hamilton® y fue utilizado para impregnar un tapón de algodón que fue colocado en un brazo del "tubo Y". En el extremo del brazo opuesto, se ubicó un tapón de algodón con pentano puro, que representó el "brazo control". En el tubo central, o brazo de ingreso, se puso una hembra recién colectada y luego un tapón de algodón, sin ningún líquido, para encerrarla (Fig. 1B). Para el tratamiento intranido, se puso un tapón de algodón con extracto de una hembra del mismo nido. En el tratamiento internido se utilizó el extracto de una hembra de distinto nido al de la hembra puesta en el brazo de ingreso. Se utilizó en total 60 hembras para realizar todas las repeticiones. Tanto los "tubos Y" como los frascos utilizados para efectuar las extracciones de compuestos cuticulares, fueron lavados con detergente neutro y secados en horno a 140°C, en el laboratorio, antes de comenzar el experimento en terreno. Al finalizar cada interacción se eliminaron los tubos y los tapones de algodón. Las jeringas se limpiaron con pentano previamente a cada interacción. En ambos tratamientos (intranido e internido) se registró la posición que ocupaba la abeja en uno de los tres brazos del "tubo Y" durante 20 minutos, cada un minuto.

Resultados

No existe diferencia significativa entre las interacciones intra e internido en las conductas tolerantes (F_1,28= 0.148; P = 0.70) e intolerantes (F_1,28= 0.148; P = 0.70) (Fig. 2) de las compañeras de nido y no compañeras de nido. Al comparar las conductas tolerantes por separado (próximas, contacto tolerante y pasar), entre interacciones intra e internido, no se encontraron diferencias significativas (Tabla 1). Tampoco se obtuvieron diferencias al comparar las conductas intolerantes por separado (alejarse, empujar, golpear, morder y perseguir) entre interacciones intra e internido (Tabla 1). Como se observa en la tabla 2, la frecuencia de comportamiento tolerante e intolerante de las hembras no está asociado con el tamaño de las alas, ni con las variables abióticas (Temperatura y Humedad Relativa) registradas en el área de estudio.

Con respecto a los resultados del bioensayo de respuesta conductual de las hembras en presencia de estímulos químicos de compañeras de nido y no compañeras de nido, no hubo diferencia significativa entre interacciones intra e internido, en cuanto al número de veces en que las hembras se dirigen hacia el brazo control (U = 45.5; P = 0.73), hacia el brazo estímulo con extracto cuticular (U = 42.5; P = 0.57), o permanecen en el tubo de entrada (U = 48.5; P = 0.9) (Fig. 3).

Discusión

La nidificación en las distintas especies de abejas es muy variable pues está estrechamente asociada con su nivel de sociabilidad. Tradicionalmente, y dado su sistema de nidificación, las especies solitarias muestran altos grados de agresividad, pues sus nidos están aislados de otras hembras, y deben cuidarlos de posibles usurpadores (Breed 1998). Sin embargo, existen excepciones, como en M. postica, en que las hembras muestran un patrón de comportamiento agonístico similar al de las especies eusociales (Flores-Prado et al. 2008a,b). Las hembras de especies eusociales presentan mayor agresividad hacia no compañeras de nido, que hacia compañeras de nido, con las cuales son más tolerantes. Este patrón de reconocimiento y discriminación conductual está estrechamente vinculado con el sistema de nidificación; las hembras interactúan tolerantemente dentro de la colmena, ya sea entre obreras, y entre reinas y obreras. Dicho patrón de discriminación conductual permite el mantenimiento de la estructura y jerarquía social de una colonia (Hólldobler y Michener 1980; Hólldobler y Wilson 1990; Crozier y Pamilo 1996), reduce la endogamia entre parientes (Pusey y Wolf 1996) o permite un balance entre la endogamia y la exogamia, y posibilita el nepotismo o conductas favorables hacia parientes cercanos (Keller 1997). A diferencia de las anteriores, las abejas comunales comparten un sustrato de nidificación, es decir, elaboran un nido en común en que cada abeja construye su propia celda y de forma individual la aprovisiona (Michener 1974). Además, no poseen jerarquía en su estructura social, predominando el trabajo individual dirigido a la reproducción (Brothers y Michener 1974) y, aunque las hembras construyen y cuidan su propio nido, cada hembra debe interactuar con otra para acceder al sistema de nidificación común. Por esta razón, es frecuente que los niveles de tolerancia sean mayores en especies comunales de abejas.

En cuanto a los antecedentes de las especies nativas de Andrenidae filogenéticamente cercanas a P. evansi, se han llevado a cabo muy pocos trabajos sobre la biología de nidificación de especies de Panurginae en territorio chileno (Rozen, 1966, 1989; Ruz y Rozen 1993), ninguno de los cuales ha descrito conductas de nidificación comunal en esta subfamilia, aún cuando se han reconocido muchos casos de este tipo de comportamiento en las tribus Perditini, Melitturgini y Panurgini (Custer 1928; Michener 1963, 2007). En P. evansi la dualidad entre vida solitaria y comunal podría reflejarse en su patrón de comportamiento agonístico, como el descrito previamente en especies solitarias o comunales. De acuerdo con los resultados de este estudio, las hembras exhiben altos grados de tolerancia y no existe discriminación conductual, lo que coincide con las especies categorizadas como comunales. En consecuencia, los patrones de nidificación y conductuales que se presentan entre hembras de P. evansi sometidas a integrado de sociabilidad de éstas. Al respecto podemos afirmar que esta especie tiene una estructura social de tipo comunal. Adicionalmente, los niveles de comportamiento agonístico de las hembras no son atribuibles a su tamaño corporal estimado a partir de la longitud de las alas, ni a las características abióticas existentes en el área de nidificación, pues no existe asociación entre las conductas tolerantes o intolerantes de las hembras, el tamaño de sus alas y las condiciones abióticas del lugar de estudio.

En un nido comunal coexisten hembras activas reproductivamente, las que han construido su nido, o están en etapa de construcción, por lo cual ingresan frecuentemente con polen, por lo que es muy probable que se produzca un intercambio de compuestos químicos entre las hembras dentro de los nidos. Estos compuestos podrían representar señales y patrones del fenotipo que posibilitarían el reconocimiento en situaciones posteriores, como por ejemplo en los experimentos en los que se confrontan dos o más hembras. Al respecto, se ha observado que las hembras de L. hemichalceum pueden moverse de nido en nido en la naturaleza (Abrams y Eickwort 1981). Estos antecedentes permiten hipotetizar que en hembras de nidos comunales se produce reconocimiento entre conespecíficos mediado por el intercambio de compuestos químicos, aún cuando no se evidencie discriminación conductual.

En este sentido, al igual que muchas especies de Panurginae, P. evansi es oligoléctica (Munster-Swendsen 1968; Tengö et al. 1988; Michener 2007). La nidificación previamente estudiada mostró una asociación estrecha con una población de Senecio polygaloides Phil. (Asteraceae, Compositae), planta endémica de Los Andes, cuya distribución se extiende desde el Aconcagua hasta Talca en la zona central de Chile (Hoffmann et al. 1998). La fuerte asociación entre P. evansi y S. polygaloides se caracteriza porque dicha especie vegetal representa el principal recurso donde las abejas forrajean. Es posible que las hembras de P. evansi no se reconozcan por los compuestos químicos de origen endógeno presentes en su cutícula. Dado lo reducido del lugar donde nidifican, las hembras están constantemente en contacto y reconocerían los olores presentes en la agregación de nidos provenientes desde los aromas de las flores que visitan para forrajear, como ha sido documentado en otras especies de abejas (Breed et al. 1988). Estos datos explicarían la ausencia de preferencia exhibida por las hembras hacia extractos cuticulares de compañeras de nido, lo cual fue reflejado por la igualdad de respuestas en el bioensayo de reconocimiento químico, entre interacciones intra e internido.

En consecuencia concluimos que, i) P. evansi es una especie comunal, dado su sistema de nidificación y patrón de comportamiento exhibido en interacciones entre pares de hembras, y ii) en especies con nidificación comunal como en P. evansi, el ambiente social en el que se desenvuelven las hembras constituye un factor fundamental en la ausencia de discriminación conductual agonística y tolerante, observada entre abejas de un mismo nido y de nidos distintos.

Agradecimientos

Agradecemos a los dos jurados anónimos por sus valiosos comentarios y sugerencias. A la Dirección General de Investigaciones de la Universidad de Playa Ancha, proyecto CNEI 0409. Al Proyecto Fondecyt de Inserción 79100013.

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