MAGDALENA CRUZ R.¹, IMELDA MARTÍNEZ M.¹, JOSÉ LÓPEZ-COLLADO², MÓNICA VARGAS-MENDOZA², HÉCTOR GONZÁLEZ-HERNÁNDEZ ³ y DIEGO E. PLATAS-ROSADO²

Recibido: 22-oct-2011 - Aceptado: 9-may-2012

Resumen: Se estudió la participación de los escarabajos estercoleros en la degradación del estiércol en un pastizal tropical de Veracruz, México durante una estación de lluvias y secas. Se evaluó la pérdida de peso del estiércol con dos tratamientos: boñigas tapadas con malla (BT) y boñigas destapadas (BD). Sobre el pastizal se colocaron aleatoriamente 30 boñigas de 2 kg cada una en pares BT-BD. A los 4, 8, 16, 32, y 64 días, en cada estación se registró el estado y peso de las boñigas, y la abundancia y diversidad de escarabajos coprófagos. Euoniticellus intermedius, Digitonthophagus gazella y Copris lugubris fueron abundantes en la primera semana en BD. Se evaluó el efecto del tratamiento y del tiempo sobre el peso de las boñigas con un modelo de regresión lineal múltiple. El modelo permitió estimar diferencias del peso perdido entre tratamientos y entre tiempos, y calcular el tiempo para tener 80% del peso perdido. En ambas estaciones la reducción del peso de BD fue mayor que en BT. El peso perdido de BT y BD fue mayor y más rápido durante la estación de lluvias; al mes se perdió 92% del peso en BD y 67% en BT. En la estación seca al mes se perdió 73% del peso en BD y 58% en BT. En lluvias, el 80% del peso perdido en BD y BT se alcanzó a los 3 y 17 días respectivamente. En secas, el 80% del peso perdido en BD y BT se alcanzó a los 17 y 56 días respectivamente.

Abstract: The involvement of dung beetles on the dung degradation in a tropical pasture during the rainy and dry seasons was studied. The dung weight loss was evaluated with two treatments: dung covered with mesh (BT) and uncovered dung (BD). Thirty 2-kg dung pats were randomly placed on pasture in BT-BD pairs. Observations of the status and dung weight were made at each season at 4, 8, 16, 32, and 64 days, and the abundance and diversity of dung beetles were recorded. Euoniticellus intermedius, Digitonthophagus gazella and Copris lugubris were abundant in the first week in BD. The effect of treatment and time on the weight of dung was analyzed with a multiple linear regression model. The model allowed to calculated differences of weight loss between treatments and between times, and to determinate the time needed to have 80% of weight lost. Dung pats lost weight at a greater rate for the BD as compared to the BT treatment in both seasons. The weight loss of BT and BD both were higher and faster in the rainy season; in one month BD lost weight 92% and 67% for the BT units. In one month of the dry season BD lost 73% of their weight, while BT units lost 58%. In the rainy season 80% of dung weight loss was reached in 3 days for BD, and the same loss in 17 days for BT. In the dry season 80% of the dung weight was lost in 17 and 56 days for BD and BT respectively.

Key words: Coleoptera. Coprophagous. Nutrient recycling. Dung pats. Dummy variables.

La descomposición del estiércol en los pastizales aporta nutrientes al suelo, lo que beneficia y aumenta la producción de pasto (Aarons et al. 2004). En cambio, el estiércol vacuno no degradado que queda sobre el pasto genera problemas a nivel ecológico y económico (Anderson et al. 1984; Lobo y Veiga 1990). A nivel ecológico, su acumulación rompe el flujo de materia y energía dentro del ecosistema (Hirata et al. 1988). Desde el punto de vista económico esto trae como consecuencia mayores gastos para eliminar el estiércol de los pastizales, por la pérdida de pasto útil para el ganado, por compensar el flujo de nutrientes con abonos químicos y sobre todo, por controlar las plagas que se desarrollan dentro del estiércol (Omaliko 1981; Corwin 1997; Aarons et al. 2004).

La degradación del estiércol depende de factores bióticos como la fauna coprófaga, y de los abióticos como la temperatura ambiental, lluvia y la humedad del suelo (Dickinson et al. 1981; Anderson et al. 1984; Lumaret y Kadiri 1995). Entre los factores bióticos, participan principalmente los insectos como los escarabajos estercoleros, hormigas, termitas y moscas, pero también otros animales como gusanos y lombrices (Gittings et al. 1994; Anduaga y Huerta 2007; Yamada et al. 2007; Freymann et al. 2008; O'Hea et al. 2010).

La composición de esta fauna varía según las condiciones climáticas y regionales. Los escarabajos estercoleros y las lombrices son los principales animales degradadores del estiércol en las zonas templadas (Gittings et al. 1994). Las termitas participan activamente en zonas tropicales secas (Freymann et al. 2008). En cambio, los escarabajos estercoleros participan activamente en las zonas tropicales húmedas (Yamada et al. 2007), como es la zona costera del estado de Veracruz, México, donde los escarabajos estercoleros se encuentran bien representados (Halffter et al. 1992; Martín-Piera y Lobo 1993; Montes de Oca 2001).

En zonas tropicales del estado de Veracruz en México, donde la fauna de escarabajos coprófagos es abundante y diversa (Halffter et al. 1992; Martín-Piera y Lobo 1993; Montes de Oca y Halffter 1995; Montes de Oca 2001), se desconoce la participación de los escarabajos estercoleros en la desaparición del estiércol en los pastizales ganaderos.

El objetivo de este trabajo fue relacionar la pérdida de peso del estiércol vacuno con la presencia de los escarabajos estercoleros en un pastizal ganadero tropical de Veracruz durante una temporada de lluvias y otra de secas.

El trabajo se realizó en el rancho San Ramón (18°58'21,66"N 96°04'50,37"W, 50 msnm) ubicado en el ejido La Laguna, municipio de Medellín de Bravo, Veracruz, México. En esta región el clima es cálido subhúmedo con lluvias de verano Aw2 (w), con un porcentaje de lluvias menor al 5% en invierno, de acuerdo con la clasificación de Kóppen modificado por García (1981). La precipitación pluvial media anual es de 1.417 mm y la temperatura media anual es de 25°C, con temperaturas máximas en verano de 44°C y en invierno temperaturas mínimas de 6°C (INEGI 2000).

El rancho está dedicado a la ganadería extensiva para la producción de leche, tiene una superficie aproximada de 17 ha de pastizales y cuenta con un hato de 50 cabezas de ganado Suizo-Holandés.

El estudio se realizó en un área del pastizal de aproximadamente 0,4 ha, ubicada en la zona central del rancho, que se limpió de maleza y fue cercada para mantener alejado al ganado durante el estudio. El proceso de degradación del estiércol se observó durante cuatro meses, dos de la temporada de lluvias (TL) del 16 julio al 17 septiembre 2009 y dos de la temporada de secas (TS) del 23 de marzo al 21 de mayo de 2010. En cada temporada la zona de trabajo se dividió en 60 cuadrantes de 3 x 3 m, de éstos se seleccionaron y numeraron aleatoriamente 15 cuadrantes para el estudio. Para observar y comparar el proceso de degradación del estiércol por la acción de la fauna coprófaga se utilizó el método de exclusión (Luck et al. 1988). En cada uno de los 15 cuadrantes se colocaron dos boñigas de aproximadamente 2 kg separadas entre sí de 2 a 2,5 m, pero una de las cuales se cubrió con una malla tipo mosquitero para impedir el acceso de la fauna coprófaga. En total por las dos temporadas se pusieron 30 boñigas tapadas (BT) que sirvieron de control y 30 boñigas destapadas (BD).

Se utilizó estiércol vacuno limpio y fresco que se mezcló en un recipiente de 60 L durante 10 min con ayuda de una pala. Cada boñiga de estiércol peso en promedio 1,967 ± 41 g. Las boñigas tapadas se cubrieron con tela mosquitero de 2 mm de abertura que estaba sujeta con varillas metálicas para darle una forma cuadrangular de 30 x 30 x 20 cm.

Para determinar la pérdida de peso de cada boñiga en el tiempo y en cada temporada se hicieron observaciones a los 4, 8, 16, 32 y 64 días después de haber colocado las boñigas. Cada día de observación se seleccionaron aleatoriamente tres de los cuadrantes de estudio (n = 3). En cada cuadrante se observó el estado de degradación de las boñigas tapadas y destapadas. Se determinó cualitativamente el estado de degradación de todas las boñigas, considerando la humedad y compactación, desde muy fresca y pastosa hasta seca y disgregada, si tenían orificios sobre la costra, tierra alrededor, o presencia de insectos o de otros animales. Después de registrar estas observaciones, se levantó cada boñiga o lo quedaba de ella, se puso en una bolsa plástica, se etiquetó y se llevó al laboratorio. Este proceso se repitió cada día de observación hasta levantar todas las boñigas.

En el laboratorio, cada boñiga se pesó en fresco, después se disgregó para obtener y separar los insectos contenidos y los restos se secaron en una estufa a 60°C por 48 h para obtener el peso seco. Los escarabajos estercoleros encontrados en las boñigas destapadas se separaron por especie y se midió su abundancia con una escala ordinal: (0) ausentes, (1) si había menos de 2, (2) si había entre 2 a 5, (3) si había entre 5 y 10, (4) si había más de 10 escarabajos.

En cada fecha de observación se determinó el peso restante de las BD y BT por cuadrante y la media y desviación estándar de los tres cuadrantes por fecha (seis boñigas). La diferencia de BT-BD se asumió que correspondía al peso perdido por las boñigas como consecuencia de su exposición a todos los factores degradadores. De cada tratamiento se calculó el porcentaje de peso perdido por boñiga (B_i) y por tiempo desde el peso inicial (B₀) utilizando la fórmula [(B₀-B_i)/ B₀ x 100]. Se calculó el porcentaje de pérdida de peso debida solo al tratamiento utilizando la fórmula [(BT-BD)/B₀ x 100]. Con estos datos se calcularon los porcentajes promedio por fecha y el promedio general al mes y dos meses del estudio para cada tratamiento y por temporada.

En la temporada de lluvias todas las BD cambiaron mucho sus características físicas a lo largo del estudio (Tabla 2). El primer día, las BD eran muy pastosas y húmedas, después de una semana algunas estaban disgregadas, otras estaban más completas pero con orificios en la costra y tierra acumulada junto al borde de la boñiga. Al mes, todas las BD estaban muy secas y tan disgregadas que sólo se encontraron restos de ellas. La pérdida de peso de las BD fue considerable (Tabla 3), pues a los 4 días ya se había perdido el 86% del peso inicial, al mes se perdió el 98%, y a los dos meses ya no se encontró ninguna BD. El promedio general de reducción del peso de BD durante el mes fue de 92%.

La mayoría de las boñigas BT durante la temporada de lluvias conservaron su tamaño, la consistencia era compacta y húmeda, la costra estaba bien definida y sin orificios (Tabla 2) . No se observó tierra en los bordes de la boñiga. La pérdida de peso fue menor que en las BD (Tabla 3) y probablemente fue principalmente debida a la pérdida de líquido por filtración hacia el suelo, además de evaporación por las condiciones climáticas. A los 4 días aún se tenía casi la mitad del peso inicial, y el 80% de pérdida del peso se observó hasta los 32 días. El promedio general de reducción del peso de BT durante un mes fue de 67%. A los dos meses las boñigas estaban muy fragmentadas por el pasto que creció por debajo de éstas.

La reducción de peso de las boñigas desde el peso inicial debida sólo al tratamiento varió a lo largo del estudio (Tabla 3) . La máxima reducción por el tratamiento se observó el día 4 con 37%, mientras que la mínima reducción fue al mes, con 17% que se observó cuando las boñigas estaban muy desintegradas. El promedio general de reducción del peso debido al tratamiento durante un mes de la temporada de lluvias fue de 25%.

La descomposición del estiércol para la temporada de lluvias según el modelo de regresión lineal múltiple, está representada por la siguiente ecuación: Y = 7,825 - 0,635 X + 0,174 D -0,764 XD. El efecto del tratamiento BT se representa por este modelo cuando D = 0, entonces ln(peso) = 7,825 -0,635*ln(día+1), mientras que el tratamiento BD, D = 1, y el modelo es: ln (peso) = 7,999 -1,399*ln(día+1). Las respuestas para cada tratamiento se observan en la figura 1A.

Este modelo indica que la descomposición del estiércol es significativamente más rápida en el tratamiento que no fue cubierto (BD) con relación al tratamiento que sí fue protegido (BT) (F = 24.17; d.f. = 3.22; P < 0.0001; r² = 0.767), indicado por la diferencia entre las pendientes. Según este modelo, el tiempo necesario para perder 80% del peso inicial de las boñigas sería de 17 días para las BT y de 3 días para las BD (Fig. 1A). Por lo tanto cuando las boñigas están destapadas y hay acceso para los escarabajos se logra una reducción de 82% en el tiempo necesario para degradar 80% de las boñigas.

Durante la temporada de secas también se observaron cambios evidentes en las BD (Tabla 2). Las BD eran pastosas el primer día y cambiaron durante la primera semana, algunas estaban más compactas, con costra bien definida y con numerosos orificios, otras boñigas estaban disgregadas. A las dos semanas todas las BD estaban disgregadas y más secas. Después del primer mes se observaron pocos cambios visibles. El peso de las BD a partir del peso inicial se redujo notablemente (Tabla 4), a los 4 días perdieron casi la mitad del peso inicial, a la semana se alcanzó el 80% y así se mantuvo con poca variación por los dos meses de observación. El promedio general de reducción del peso de las BD durante un mes fue de 73% y a los dos meses varió poco 76% de peso perdido desde el peso inicial (Tabla 4).

Las boñigas Bt durante la temporada de secas presentaron pocos cambios a lo largo del estudio (Tabla 2). El tamaño de las boñigas varió poco, conservando la forma en la que quedaron depositadas el primer día, pero más compactas por la pérdida de humedad, su costra cada vez más gruesa no presentó orificios, ni tierra acumulada en su borde. La pérdida de peso de las BT fue más lenta que las BD (Tabla 4), a los 4 días habían perdido sólo el 37% del peso inicial, a la semana se alcanzó a perder la mitad del peso inicial y a los dos meses se observó una pérdida del 80% del peso inicial. El promedio general de reducción del peso de las BT después de un mes fue de 58% que se incrementó hasta 63% a los dos meses de la temporada seca (Tabla 4).

Durante la temporada de secas también hubo una variación en la pérdida de peso de las boñigas debida solo al tratamiento (Tabla 4). La máxima reducción debida al tratamiento fue a los 8 días con el 26%, mientras que la mínima reducción se observó a los 64 días con 7%, aunque desde los 16 días se observaron pequeñas reducciones alrededor del 10%. En ningún caso del tratamiento se observó completa degradación de las boñigas durante los dos meses de observación. El promedio general de reducción del peso debido al tratamiento durante un mes de la temporada de secas fue de 15%, que llego a 13% a los dos meses.

La descomposición del estiércol para la temporada de secas se representada por la siguiente ecuación: Y = 7,6874 -0,4186 X -0,2769 D -0,0703 XD. El efecto del tratamiento BT se describe por este modelo cuando D = 0 y es: ln(peso) = 7,687 -0,418*ln(día+1), mientras que para el tratamiento BD, D = 1 y el modelo es: ln(peso) = 7,4105 -0,489*ln(día+1). Las respuestas para cada tratamiento se observan en la figura 1B

Este modelo indica que la descomposición del estiércol es significativamente más rápida en el tratamiento BD en comparación con el de BT (F = 67.56; d.f = 3.28; P < 0.0001; r² = 0.87) indicado por la diferencia entre las pendientes.

A diferencia del modelo estimado para la época de lluvias, en este caso la tasa de degradación, estimadas por las pendientes, fueron menos pronunciadas en ambos tratamientos, lo que indica que: la velocidad de descomposición es más lenta en la época de secas y que el efecto de los escarabajos, medido por el tratamiento BD fue también menor. Esto se ilustra cuando se estima el tiempo para alcanzar una pérdida del 80% del peso inicial de las boñigas, que sería de 56 días para las BT y de 17 días para las BD (Fig. 1B), es decir, el tiempo de degradación es mayor que el que ocurre en la época de lluvias. Esto sugiere que el acceso de los escarabajos en las BD reduce casi un 70% el tiempo necesario para degradar el 80% del peso de las boñigas durante la temporada de secas.

En la zona de estudio se observaron marcadas diferencias en las condiciones climáticas en los periodos de estudio. La temporada de lluvias se presentó de junio a octubre de 2009, mientras que la temporada de secas se presentó desde noviembre de 2009 hasta mayo de 2010 (Fig. 2). Durante la temporada de lluvias la temperatura media mensual varió de 27,9 a 28,6°C y la precipitación mensual varío de 326 a 405 mm. En la temporada de secas la temperatura media mensual varió de 22,1 a 28,2°C, y la precipitación mensual varió de 3,3 a 40 mm.

En el pastizal tropical subhúmedo de Veracruz, la mayor y más rápida degradación de las boñigas destapadas se presentó durante la temporada de lluvias del año. Es posible que la lluvia sea el principal factor climático del proceso de intemperismo (Campo et al. 2001) que contribuya a degradar el estiércol en ausencia de fauna coprófaga (Dickinson et al. 1981). Pero se sabe que en zonas tropicales, la actividad y abundancia de los escarabajos estercoleros se presenta durante la temporada de alta temperatura y mayor precipitación (Hanski y Cambefort 1991), por lo cual éstos sean los principales responsables de la degradación del estiércol en esas zonas.

Durante las dos estaciones consideradas en este estudio, el proceso de degradación fue menor en las boñigas que permanecieron tapadas con una malla, lo que impidió el acceso de la fauna coprófaga formada principalmente por los escarabajos estercoleros cavadores D. gazella, E. intermedius y C. lugubris. Es posible por lo tanto que estas tres especies observadas durante los primeros días de estar expuestas las boñigas, sean las responsables de la desaparición del estiércol en la zona de estudio, pero sería necesario cuantificar la cantidad de estiércol que cada especie utiliza a fin de definir su eficiencia como degradadores, como se ha observado en otras zonas y con otras especies de escarabajos cavadores (Fincher et al. 1981; Anduaga y Huerta 2007; Yamada et al. 2007).

En zonas tropicales húmedas la degradación del estiércol es mayor con ayuda de los escarabajos estercoleros, pero en las zonas tropicales secas lo son las termitas (Omalico 1981; Herrick y Lal 1996; Freymann et al. 2008), de las cuales se han observado tasas estandarizadas de remoción del estiércol que varían entre 12 a 57% por mes (Freymann et al. 2008). Estas tasas de remoción están por debajo de lo observado con los escarabajos estercoleros durante las dos temporadas, pues ellos remueven 80% en menos de un mes.

Como consecuencia de la no colonización, el estiércol sin degradar puede permanecer mucho tiempo sobre el suelo, lo que genera problemas y pérdidas económicas a los ganaderos, situación que ocurrió de manera notable en Australia y que se solucionó con la introducción de escarabajos estercoleros (Ferrar 1975; Hughes 1975; Matthiessen et al. 1986). Ante el éxito del proyecto australiano, siguieron su ejemplo Estados Unidos, Brasil y Chile (Fincher et al. 1983; Miranda et al. 1990; Ripa et al. 1995), países que actualmente reconocen la utilidad e importancia del servicio de los escarabajos para sus zonas ganaderas (Nichols et al. 2008). En el caso de México, aunque se desconoce cuál es el impacto directo de la permanencia del estiércol sobre los pastizales ganaderos, al estimar la tasa de degradación del estiércol en un pastizal de Veracruz, con y sin la participación de los escarabajos coprófagos da una idea de ese impacto.

En Veracruz se sabe que la abundancia y diversidad de los escarabajos estercoleros es mayor durante la temporada de lluvias (Halffter et al. 1992; Montes de Oca y Halffter 1995; Montes de Oca 2001), pero sería necesario observar las variaciones de la abundancia y diversidad de esos escarabajos a lo largo del año, al mismo tiempo que se determinan las tasas mínima y máxima de degradación del estiércol en esta importante zona ganadera, como se ha observado en otros países (Dickinson et al. 1981; Herrick y Lal 1996; Gillet et al. 2010; O'Hea et al. 2010). Al conocer estas tasas de degradación del estiércol en relación con la abundancia de los escarabajos a lo largo del año, se podrían conocer los tiempos aproximados que permanece el estiércol sobre el suelo, y el valor económico estimado que la actividad de estos escarabajos tiene en beneficio de la producción ganadera de Veracruz, como se ha estimado para los Estados Unidos (Fincher 1981; Losey y Vaughan 2006).

En la zona de estudio se observó que la actividad de los escarabajos ayudó a reducir de 17 a 3 días en temporada de lluvias y de 56 a 17 días en secas, el tiempo que tarda en degradarse el 80% del estiércol. Estas estimaciones del tiempo, tienen relación directa con el tiempo que dejará de estar sucio el pastizal, el cual es rechazado por el ganado (Anderson et al. 1984), así como con la cantidad de nutrientes que no llegan al suelo (Aarons et al. 2004), y la disponibilidad del hábitat necesario para la reproducción de parásitos del ganado y moscas plaga (Doube et al. 1988; Chirico et al. 2003).

Entre los principales escarabajos coprófagos encontrados en las boñigas destacan D. gazella y E. intermedius, especies de origen asiático-africano, que fueron introducidas a los Estados Unidos en la década de los setenta, desde donde emigraron al sur, invadiendo México y llegando recientemente a Centro y Sudamérica (Navarro et al. 2009; Montes de Oca y Halffter 1998). El éxito de estas especies se debe a su gran potencial de dispersión y tolerancia climática en particular a la insolación, de ahí que se les encuentre principalmente en zonas abiertas a lo largo de la costa del Golfo de México (Halffter et al. 1992; Montes de Oca 2001) incluyendo Veracruz. Si bien, la presencia de estas especies exóticas en las zonas ganaderas puede tener múltiples repercusiones a mediano o largo plazo sobre la estabilidad y biodiversidad de las especies nativas (Zunino y Barbero 1993), para los ganaderos es positiva, debido a que incrementa la población de escarabajos coprófagos que ayudan a reducir el estiércol sobre los pastizales, incrementando así los servicios ambientales que estos insectos prestan en las zonas ganaderas (Fincher 1981; Losey y Vaughan 2006; Nichols et al. 2008).

Durante la temporada de lluvias la mayor degradación del estiércol vacuno presente en la zona ganadera de Veracruz se realizó en los primeros 4 a 8 días posterior a su deposición en el suelo, en ese tiempo los escarabajos estercoleros Euoniticellus intermedius, Digitonthophagus gazella y Copris incertus fueron los más abundantes. Según el modelo propuesto la actividad de los organismos coprófagos y degradadores contribuyen a reducir 82% del tiempo necesario para degradar 80% del peso del estiércol.

Durante la temporada de secas la degradación del estiércol vacuno fue más lenta que en lluvias. La abundancia de los escarabajos estercoleros también fue menor, aunque aún estaban presentes E. intermedius y D. gazella. Según el modélo propuesto la actividad de los organismos coprófagos y degradadores en esta temporada reduce casi el 70% del tiempo necesario para perder el 80% del peso del estiércol. Aunque se conocen diversos aspectos ecológicos y biológicos de los escarabajos coprófagos, aún falta por conocer múltiples aspectos de sus ciclos de vida; así como de sus interacciones y de los factores que los alteran, sobre todo con la finalidad de evitar que se reduzca su presencia o actividad como prestadores de un valioso servicio dentro del agroecosistema ganadero, tan importante en Veracruz.

Se agradece a Florencio Portillo Ramón y Servando González Córdova del Rancho San Román las facilidades para la realización del trabajo de campo. A Verónica Rosales, Alín Malpica, Teresa Suárez y Carmen Huerta por su apoyo en el trabajo de campo. A Enrique Montes de Oca y a los revisores por sus valiosos comentarios. A Marco Dellacasa por determinar las especies de Aphodiidae. Al Fideicomiso de Proyectos de Investigación de tesis 2009 del Colegio de Postgraduados.

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