Gustavo Adolfo Zabala^1,2, Lina Marcela Arango^1,3 y Patricia Chacón de Ulloa^1,4

¹ Universidad del Valle, A.A. 25360, Cali, Colombia.
² Estudiante de Doctorado en Ciencias - Biología. Grupo de investigación en Biología, Ecología y Manejo de Hormigas. http://hormigas.univalle.edu.co. gustavo.zabala@correounivalle.edu.co. Autor para correspondencia.
³ Bióloga, Grupo de investigación en Biología, Ecología y Manejo de Hormigas.
⁴ Ph. D. Profesora titular. patricia.chacon@correounivalle.edu.co.

 Recibido: 6-feb-2013 - Aceptado: 29-mayo-2013

La expansión de la frontera agrícola y la tecnificación de la agricultura son factores importantes que amenazan los ecosistemas naturales y la diversidad biológica mundial (Swift et al. 1996; Millenium Assesment 2007). Las prácticas agrícolas inadecuadas disminuyen la biodiversidad, contribuyen a la proliferación de plagas y enfermedades y facilitan la colonización por especies invasoras, afectando negativamente la productividad (Pimentel et al. 1997). En Colombia, la región andina ha sufrido un proceso intenso de conversión de bosques en potreros, cultivos y zonas urbanas (Kattan 2002), por lo cual se considera la segunda región del país más transformada por procesos antrópicos, después de la región Caribe (Arango et al. 2003).

En el territorio nacional, el cultivo del café comprende cerca de 3.000.000 de hectáreas, distribuidas en 590 municipios y 19 departamentos; de éste cultivo dependen 500.000 familias y cerca de 2,5 millones de personas (FNC 2010). Aunque en los últimos años la industria cafetera ha perdido importancia dentro de la producción agrícola del país, en los Andes occidentales el cultivo de café y las actividades relacionadas siguen ocupando el principal renglón de la economía (Barón 2010). Los paisajes cafeteros son elementos dominantes en el ámbito rural nacional y por ello resulta fundamental el desarrollo de investigaciones que contribuyan al conocimiento de procesos que tienen lugar en estos escenarios. Características como la heterogeneidad espacial o el grado de homogenización en los paisajes agrícolas, así como las prácticas de manejo, pueden resultar determinantes en la diversidad y distribución de la biota local y regional, así como en la incidencia de especies invasoras o plaga (Matson et al. 1997; Armbrecht et al. 2005; Phipott et al. 2008).

En Colombia algunos trabajos han abordado el estudio de la diversidad asociada a los agroecosistemas cafeteros desde la perspectiva de la ecología del paisaje. En paisajes cafeteros de tres localidades de los departamentos de Antioquía, Santander y Valle del Cauca, García y colaboradores (2008) estudiaron la diversidad de hormigas cazadoras asociadas a los elementos representativos de estos escenarios, encontrando una mayor diversidad en los elementos con mayor grado de cobertura arbórea (bosques, parches de bosque y cafetales con diferentes tipos de sombrío). En un contexto ecológico diferente, los trabajos de mayor impacto, realizados por Armbrecht (2003) y Armbrecht y colaboradores (2005, 2008) en Apía, Risaralda, se enfocaron en la evaluación de la pérdida de diversidad y los cambios en la función ecológica de las hormigas, en gradientes de intensificación, siguiendo el modelo de Moguel y Toledo (1999). Los resultados mostraron una disminución de la riqueza de especies de hormigas con el aumento en el grado de intensificación y sugieren que los cafetales orgánicos con diferentes tipos de sombrío constituyen una matriz favorable para la diversidad de hormigas propias de los elementos boscosos. El estudio de aspectos como la abundancia y dominancia de hormigas en paisajes rurales, se ha abordado únicamente en el bosque seco tropical del valle geográfico del río Cauca. Así, Achury et al. (2012) estudiaron los efectos de la heterogeneidad del paisaje y la presencia de la pequeña hormiga de fuego, Wasmannia auropunctata Roger, 1863, sobre los ensambles de las hormigas del suelo, encontrando que la abundancia y dominancia de W. auropunctata se correlacionaron negativamente con la riqueza de hormigas, mientras que niveles más altos de heterogeneidad de los paisajes favorecieron la diversidad de especies a diferentes escalas. En esta región, Armbrecht y Ulloa-Chacón (2003) ya habían propuesto a W. auropuncatata como indicadora de baja diversidad de las comunidades de hormigas en los relictos de bosque seco. Las hormigas constituyen un grupo ideal para realizar estudios en ecología de paisaje porque presentan múltiples características como su notable diversidad taxonómica y funcional, su abundancia, la fidelidad ecológica de algunos grupos, la presencia de especies características de hábitats perturbados, y la presencia de especies de importancia económica como las hormigas cortadoras de hojas. Las colonias de hormigas son relativamente sésiles y se asemejan a las plantas de muchas formas (Andersen 1991).

El presente trabajo se realizó con el objetivo de estudiar la diversidad de hormigas asociada a un paisaje cafetero de los Andes occidentales de Risaralda, analizando la presencia e incidencia de especies dominantes, grupos con potencial bioindicador y potenciales plagas, en tres elementos representativos de estos escenarios rurales: bosque, parches de bosque y cafetales a libre exposición.

Trabajo de campo y laboratorio: Los muestreos se realizaron durante los meses de julio y agosto del año 2010 y enero y febrero del año 2011. Se estudiaron tres elementos (coberturas) representativos del paisaje cafetero (bosque(1), parches de bosque (2) y cafetales a libre exposición (4), en los cuales se establecieron transectos lineales (Fig.1), (seis en bosque, dos en cada parche de bosque y uno en cada cafetal) con 10 estaciones de muestreo, ubicadas cada 10 m. En cada estación (unidad muestreal), en un área de 1 m2, se recogió una muestra de hojarasca, la cual fue cernida y posteriormente procesada durante 48 horas en sacos mini-Winkler. El material colectado se almacenó en viales con alcohol al 70%, se rotuló y se llevó al laboratorio del grupo de investigación en Ecología, Biología y Manejo de Hormigas, para su identificación. Los muestreos se complementaron con colecta manual, mediante búsqueda directa en suelo, bajo piedras y troncos en descomposición, y en la vegetación. La determinación a nivel de género se realizó siguiendo las claves taxonómicas de Palacio y Fernández (2003) y a nivel de especie empleando las claves disponibles para los diferentes grupos (e.g. Longino 2012). Los especímenes colectados reposan en la colección de referencia, depositada en el Museo de Entomología de la Universidad del Valle (MUSEUV).

Análisis estadístico: A partir de los registros de las diferentes especies y morfoespecies colectadas en cada estación de muestreo, se elaboró una base de datos en la cual se consignó la información referente a los diferentes eventos de captura. Posteriormente, se elaboraron matrices (3) de presencia/ausencia para los tres elementos muestreados, con el objetivo de evaluar la eficiencia de muestreo y realizar un análisis de composición por coberturas. La eficiencia del muestreo se evaluó calculando el promedio de tres estimadores no paramétricos, Chao 2 y Jacknife 1 y 2, empleando el programa EstimateS v. 8.0. Para comparar la riqueza de especies entre elementos de paisaje se realizó inicialmente un análisis de rarefacción, dadas las diferencias en el número de estaciones por cobertura, y posteriormente un análisis de varianza, seguido de una prueba de Tukey con un nivel de significancia del 5% (Coldwell y Coddington 1994). Para detectar diferencias en la composición de especies de hormigas entre los tres elementos del paisaje, se utilizó el análisis de similitud ANOSIM y posteriormente se calculó el porcentaje de disimilitud (SIMPER) para establecer cuales especies son las que contribuyen más a diferenciar los elementos del paisaje. La representación gráfica de las similitudes en composición entre los tres elementos del paisaje estudiados, se realizó mediante un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMS), empleando el índice de Jaccard como medida de distancia. Los análisis de composición se realizaron empleando el programa PAST, versión 2.17b (Hammer et al. 2001).

Se obtuvieron 4.121 individuos, representantes de 96 especies, 34 géneros y nueve subfamilias. La subfamilia que presentó el mayor aporte a la riqueza total del paisaje fue Myrmicinae, con 56 especies, seguida por Ponerinae (15), Formicinae (9) y Ectatomminae (8). En cuanto a la riqueza por coberturas o elementos del paisaje, el bosque presentó el mayor número de especies (74), seguido por los parches de bosque (49) y el café a libre exposición (41). Especies como Cyphomyrmex cf. dixus Snelling & Longino, 1992, Gnamptogenys bisulca Kempf & Brown, 1968, Octostruma stenoscapa Palacio, 1997, Pheidole biconstricta Mayr, 1870, Pyramica gundlachi Roger, 1862, Hypoponera sp.1 y Solenopsis sp.1 y sp.2 presentaron las mayores frecuencias de captura, sumando el 38% de la abundancia total (Tabla 1). En el caso de P. biconstricta, además de su abundancia en las muestras de hojarasca, las observaciones y los eventos de captura manual, permitieron catalogarla como una especie dominante a escala local (unidades de los elementos) y de paisaje.

Especies como Acanthognathus teledectus Brown & Kempf, 1969, Amblyopone sp., Discothyrea sexarticulata Borgmeier, 1954, Gnamptogenys interrupta Mayr, 1887 y G. minuta Emery, 1896, se registraron únicamente en las coberturas boscosas, con frecuencias de captura muy bajas. En general, en las muestras de hojarasca se encontró una baja incidencia de hormigas catalogadas como plagas potenciales en los diferentes elementos muestreados. Las hormigas cortadoras de hojas Atta cephalotes Linnaeus, 1758 y Acromyrmex aspersus F. Smith, 1858y especies como Acropyga exsanguis Wheeler, 1909y especies como Acropyga exsanguis y Wasmannia auropunctata, se encontraron en menos del 5% de las muestras. Sin embargo, las observaciones en los recorridos a través del cuadrante de 500 hectáreas para llegar a los diferentes sitios de muestreo y la búsqueda directa, permitieron detectar la presencia de grandes hormigueros de A. cephalotes tanto en cafetales como en parches de bosque.

La eficiencia de muestreo en el paisaje fue del 81%, según el promedio de los estimadores no paramétricos Chao 2 y Jacknife1 y 2. La mayor eficiencia se obtuvo en los elementos bosque (83,7%) y café a libre exposición (84,7%), y la eficiencia más baja en los dos parches de bosque muestreados (75,37%) (Tabla 2). En las curvas de rarefacción (Figura 2), la línea de corte en el número mínimo de estaciones de muestreo dispuestas en un tipo de elemento del paisaje (40), muestra un resultado consistente con las cifras obtenidas antes de efectuar este procedimiento; es decir, la riqueza de especies de nuevo fue mayor en bosque (68), seguida por fragmento de bosque (49) y café a libre exposición (41).

El análisis de varianza y la prueba de Tukey, evidenciaron la existencia de diferencias significativas entre la riqueza de los tres elementos (F2,11= 2,657; P = 0,001), tal como se muestra en la tabla 3. El análisis de similitud (ANOSIM) mostró diferencias significativas en la composición de especies entre los tres elementos del paisaje (R global 0,217; P < 0,001) (Tabla 4). Corroborando lo anterior, los resultados del análisis de porcentajes de similitud (SIMPER) mostraron según los promedios de disimilitud total entre coberturas, diferencias marcadas en la composición de las correspondientes comunidades (bosque vs. café sol: 89,19%, parche de bosque vs. café sol: 86,57 y bosque vs. parche de bosque: 82,57%). Las especies que más contribuyeron a esta diferenciación fueron Solenopsis sp.1 y sp.2, Gnamptogenys bisulca y Cyphomyrmex cf. dixus (Tabla 5). El resultado del análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMS) se presentan en la figura 3, (Stress 0.4816, axis 1: 0.04204 y axis 2: 0.02359). ]]>

La riqueza total a escala de paisaje (96 especies), representa para un área previamente inexplorada en estudios mirmecológicos, una cifra elevada en relación con las cifras registradas en otros estudios realizados en diferentes zonas del país. En el caso de las hormigas cazadoras (poneromorfas), por ejemplo, el número de especies colectadas (29) supera la riqueza encontrada en los paisajes cafeteros estudiados por García et al. (2008) en Valle del Cauca y Santander (24 y 20 especies respectivamente), así como la riqueza registrada en un paisaje ganadero de Caldas (25 especies) (Jiménez et al. 2008; Abadía et al. 2010). Es importante resaltar que en estas investigaciones, la extensión del área de trabajo fue cinco veces mayor (2.500 ha) que la extensión de la muestra de paisaje definida en este estudio. La eficiencia promedio de muestreo, tanto para el paisaje, como para los tres elementos que fueron objeto de atención, indica que se consiguió una buena representatividad de la mirmecofauna presente en la zona. Considerando aspectos como el nivel de perturbación antrópica al cual se encuentra expuesto un paisaje agrícola destinado principalmente a la caficultura, el tamaño de la muestra de paisaje, el número de elementos de paisaje muestreados, el rango altitudinal que comprende el cuadrante que limita la zona de estudio (1.500-2.000 msnm), el número de especies encontrado y la composición global de la mirmecofauna, es posible afirmar que este paisaje alberga comunidades heterogéneas de una proporción importante de las especies que se conocen actualmente en el país (900 especies, Fernández 2006).

La riqueza y composición por elementos resulta igualmente significativa considerando las correspondientes cifras y la identidad de las especies. El bosque de Verdúm, en el cual se encuentran zonas en diferente grado de sucesión ecológica, constituye el área de conservación más importante y representativa del municipio de La Celia. El hallazgo de 74 especies, de las cuales 28 resultaron exclusivas de esta cobertura, denota la importancia de esta área protegida (actualmente bajo la figura de Distrito de Manejo Integrado) para la conservación de la biota local y regional. Los parches de bosque, comúnmente inmersos en la matriz de café, permanecen en estos paisajes principalmente porque se valoran como elementos indispensables para la protección de los nacimientos de agua, o porque se encuentran en zonas de difícil acceso por su topografía. Con 49 especies registradas en los dos fragmentos muestreados, se manifiesta la importancia de estos elementos a escala local y regional para propósitos de conservación, manejo e investigación. Los parches de bosque constituyen el hábitat de especies propias de los bosques nativos y representan elementos fundamentales de conectividad en la dinámica de las poblaciones de hormigas. Mientras que especies como Acanthognathus teledectus y Strumigenys cordovensis Mayr, 1887se colectaron exclusivamente en estos fragmentos, otras como Discothyrea sexarticulata, Gnamptogenys minuta, Heteroponera inca Brown, 1958, Pachycondyla arhuaca Forel, 1901 y Strumigenys raptans Bolton, 2000 se colectaron tanto en bosque como en este elemento.

En general, los cafetales a libre exposición en la vereda La Secreta son cultivos cuya extensión oscila entre una y dos hectáreas, con un manejo que si bien no corresponde totalmente al tradicional (e.g. bajas densidades de siembra y poco uso de agroquímicos y), dista más de un manejo intensivo (e.g. altas densidades de siembra y uso frecuente, en cantidades importantes, de agroquímicos). La riqueza encontrada en este elemento (42 especies), las abundancias y la identidad de las especies colectadas, aunque marcaron diferencias significativas con lo encontrado en las otras coberturas, reflejan la capacidad del cultivo de café para albergar, a diferencia de otras matrices de paisajes agrícolas, grupos que generalmente se catalogan como propios de coberturas boscosas (e.g. Gnamptogenys bisulca, Heteroponera microps Borgmeier, 1957, Pachycondyla impressa Roger, 1861y Typhlomyrmex pusillus Emery, 1894).

En este mismo contexto biogeográfico, resulta importante resaltar que las cifras registradas en los parches de bosque y los cafetales a libre exposición de este paisaje (49 y 42 especies respectivamente) son más altas que aquellas registradas en las muestras de hojarasca, tomadas en estos elementos por Armbrecht et al. (2005) en la zona cafetera de Apía, Risaralda (32 y 24 especies respectivamente). Posiblemente estas diferencias obedezcan a características particulares de estos paisajes cafeteros (e.g. grado de homogenización, heterogeneidad topográfica o heterogeneidad estructural) o a un factor determinante como las prácticas de manejo.

Los resultados de los análisis ANOSIM y SIMPER, evidenciaron la existencia de diferencias marcadas en la composición de las comunidades asociadas a los tres elementos. Pese a encontrarse en las tres coberturas, cuatro de los grupos que en el paisaje registraron las abundancias más altas, fueron los que más contribuyeron a esta diferenciación (Cyphomyrmex cf. dixus, Gnamptogenys bisulca, Octostruma stenoscapa y Solenopsis sp.1). El resultado del análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMS), muestra en un ordenamiento en dos dimensiones que existe una mayor afinidad en la composición de la mirmecofauna del bosque y los parches de bosque, y una menor afinidad entre la mirmecofauna de estos dos elementos y la de los cafetales a libre exposición (Figura 3).

La baja incidencia de especies catalogadas como potenciales plagas en las muestras de hojarasca se resalta como un aspecto positivo que podría favorecer la sostenibilidad social, agrícola y ambiental en este paisaje. Los escasos registros de géneros como Acropyga y Wasmannia, la baja incidencia de una especie exótica como Monomorium pharaonis y la ausencia de especies como Paratrechina fulva Mayr, 1862 (otra especie invasora conocida comúnmente como la “hormiga loca", registrada en diferentes zonas cafeteras del país) y de Solenopsis geminata Fabricius, 1804,asociada frecuentemente a problemas en diferentes cultivos (Della Lucia 2003), permiten afirmar que tanto en estos elementos representativos, como en el paisaje en general, el riesgo que representan actualmente estos grupos como potenciales plagas es bajo. Aunque la incidencia de las hormigas cortadoras de hojas A. cephalotes y A. aspersus fue igualmente baja en las muestras de hojarasca, la presencia de estas especies en las diferentes coberturas del paisaje, se vislumbra como un problema potencial para caficultores y demás habitantes en la zona. En los recorridos a través del área de estudio, se detectaron en los parches de bosque y en cultivos de café grandes hormigueros de A. cephalotes, con numerosas obreras forrajeando activamente en diferentes especies vegetales e incluso en los arbustos de café y almácigos. Dadas las características de estas especies, se recomienda realizar estudios con métodos de muestreo orientados exclusivamente a la detección de sus colonias para conocer en detalle aspectos como su densidad poblacional por coberturas y en todo el paisaje. Varias de las especies colectadas, pertenecen a grupos para los cuales se ha documentado su potencial como controladores biológicos de la principal plaga de este cultivo en Colombia, la broca del café (Hypothenemus hampei, Ferrari, 1867). Bustillo et al. (1998), Vélez et al. (2000 y 2003) y Gallego y Armbrecht (2005) han reportado en zonas cafeteras de los departamentos de Caldas y Risaralda, especies de géneros como Crematogaster, Gnamptogenys, Pheidole y Solenopsis depredando la broca del café en diferentes estadíos.

La fidelidad ecológica y la rareza de especies como Acanthognathus teledectus, Amblyopone sp. (posiblemente nueva especie, Lattke com. pers), Discothyrea sexarticulata y Gnamtogenys minuta, reflejada en el bajo número de eventos de captura en bosque y parches de bosque, son aspectos que sumados a la baja ocurrencia de hormigas potencialmente plaga y de especies invasoras, se proponen como características que en conjunto resultan indicadoras de la salud (equilibrio) y la heterogeneidad de las comunidades de hormigas en el paisaje cafetero estudiado.

A Colciencias y su programa Jóvenes Investigadores e Innovadores “Virginia Gutiérrez de Pineda" (P-2010-0391) en colaboración con la Universidad del Valle, por el apoyo financiero a la Joven Investigadora Lina Marcela Arango. A Colciencias, la Universidad del Valle y Wildlife Conservation Society - Programa Colombia, por la financiación y el apoyo logístico en el proyecto “Análisis de heterogeneidad espacial y diversidad de hormigas y escarabajos coprófagos en paisajes cafeteros" (Proyecto No.110652128706). A los propietarios y demás habitantes de las fincas cafeteras por su colaboración y por permitir el desarrollo de este trabajo en sus predios. Al Comité de Cafeteros de La Celia, Risaralda, a Jens Dauber, John Lattke, Fernando Zapata, Leonardo Delgado y a los compañeros del grupo de investigación “Biología, Ecología y Manejo de Hormigas" de la Universidad del Valle.

ACHURY, R.; CHACÓN DE ULLOA, P.; ARCILA, A. M. 2012. Effects of the heterogeneity of the landscape and the abundance of Wasmmania auropunctata on ground ant assemblages in a colombian tropical dry forest. Psyche Volume 2012, Article ID 960475, 12 pages, doi:10.1155/2012/960475.         [ Links ]

Abadía, J.C.; Bermúdez, C.; Lozano-Zambrano, F.H.; Chacón P. 2010. Hormigas cazadoras en un paisaje subandino de Colombia: riqueza, composición y especies indicadoras. Revista Colombiana de Entomología 36 (1): 127-134.         [ Links ]

ARANGO, N. D.; ARMENTERAS, M.; CASTRO, T.; GOTTSMANN, O. L.; HERNÁNDEZ, C. L.; MATALLANA, M. 2003. Vacíos de conservación del Sistema de Parques Nacionales de Colombia desde una perspectiva ecorregional, Bogotá, Colombia: Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt-WWF. 64 p.         [ Links ]

ARMBRECHT, I.; CHACÓN DE ULLOA, P. 2003. The little fire ant Wasmannia auropunctata (Roger) (Hymenoptera: Formicidae) as a diversity indicator of ants in tropical dry forest fragments of Colombia. Environmental Entomology 32 (3): 542-547.         [ Links ]

Armbrecht, I. 2003. Diversity and function of leaflitter ants in Colombian coffee agroecosystems. Tesis Doctoral. Escuela de Recursos Naturales y Ambiente. Universidad de Michigan, Ann Arbor, Michigan, E.U. 242 p.         [ Links ]

ARMBRECHT, I.; RIVERA, L.; PERFECTO, I. 2005. Reduced diversity and complexity in the leaf litter ant assemblage of Colombian coffee plantations. Conservation Biology 19 (3): 897- 907.         [ Links ]

ARMBRECHT, I.; CHACÓN, P.; GALLEGO, M. C.; RIVERA, L. 2008. Efecto de la tecnificación del cultivo de café sobre las hormigas cazadoras de Risaralda. pp. 479-495, capítulo 13. En: Jiménez E.; Fernández, F.; Arias, T. M.; Lozano-Zambrano, F. H. (Eds.). Sistemática, biogeografía y conservación de las hormigas cazadoras de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D. C. Colombia 609 + xiv p.         [ Links ]

BARÓN, J. D. 2010. Geografía económica de los Andes Occidentales de Colombia. Documentos de trabajo sobre economía regional. Banco de la República. Centro de Estudios Económicos Regionales (CEER). Cartagena. 100 p.         [ Links ]

BUSTILLO, A. E.; CÁRDENAS, M. R.; VILLALBA, G. D.; BENAVIDES, M. P.; OROZCO, H. J.; POSADA, F. F. 1998. Manejo integrado de la Broca del café, H. hampei(Ferrari) en Colombia. Chinchiná, CO, CENICAFE. 127 p.         [ Links ]

COLWELL, R. K.; CODDINGTON, J. A. 1994. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society London B 345: 101-118        [ Links ]

DELLA-LUCIA, T. M. C. 2003. Hormigas de importancia económica en la región Neotropical. pp. 337-349. En: F. Fernández. (Ed.). Introducción a las hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, Colombia. 398 p.         [ Links ]

FEDERACIÓN NACIONAL DE CAFETEROS (FNC). 2010. La Tierra del Café. Documento electrónico disponible en:
http://www.cafedecolombia.com/particulares/es/la_tierra_del_cafe. [Fecha revisión: Diciembre 2012]         [ Links ].

FERNÁNDEZ, F. 2006. Caracterización de la diversidad de hormigas en Colombia. pp: 288-290. En: Chaves, M.E.; Santamaría, M. (Eds.). Informe sobre el avance en el conocimiento y la información de la biodiversidad 1998 - 2004. 2 Tomo. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá         [ Links ].

GALLEGO ROPERO, M.C.; ARMBRECHT, I. 2005. Depredación por hormigas sobre la broca del café hypothenemus hampei (Curculionidae: Scolytinae) en cafetales cultivados bajo dos niveles de sombra en Colombia. Manejo integrado de Plagas y Agroecología (Costa Rica) No. 76, p. 32-40.         [ Links ]

GARCÍA, R.; ZABALA, G.; BOTERO, J. E. 2008. Hormigas cazadoras en paisajes cafeteros de Colombia. pp. 461-478, capítulo 12. En: Jiménez, E.; Fernández, F.; Arias, T.M.; Lozano-Zambrano, F. H. (Eds.). Sistemática, biogeografía y conservación de las hormigas cazadoras de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D. C. Colombia. 609 + xiv p.         [ Links ]

HAMMER, O.; HARPER, D.A.T.; RYAN, P.D. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 1-9.         [ Links ]

Jiménez, E.; Lozano-Zambrano, F.; ÁlvarEz-Saa, G. 2008. Diversidad alfa (α) y beta (β) de hormigas cazadoras de suelo en tres paisajes ganaderos de los andes centrales de Colombia. pp. 439-459, capítulo 11. En: Jiménez, E.; Fernández, F.; Arias, T. M.; Lozano-Zambrano, F. H. (Eds.). Sistemática, biogeografía y conservación de las hormigas cazadoras de Colombia. Instituto de Investigaciones de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D. C. Colombia. 609 + xiv p.         [ Links ]

KATTAN, G. H. 2002. Fragmentación: patrones y mecanismos de extinción de especies. pp. 561-590. En: Guariguata, M. R.; Kattan, G. H. (Eds.). Ecología y Conservación de Bosques Neotropicales. Costa Rica, Libro Universitario Regional.         [ Links ]

LONGINO, J. 2012. Hormigas de Costa Rica. Disponible en: http://academic.evergreen.edu/projects/ants/Genera [Fecha revisión: 28 septiembre 2012]         [ Links ].

Matson, P. A.; Parton, A.W.; Power, A.G.; Swift, M. 1997. Agricultural intensification and ecosystem properties. Science 277: 504-509.         [ Links ]

MILLENIUM ASSESMENT. 2007. Millenium Ecosystem Assesment. A toolkit for understanding and action. Protecting Natures`s services. Protecting ourselves. Island Press. Washington.         [ Links ]

Moguel, P.; Toledo, V. M. 1999. Biodiversity conservation in traditional systems of México. Conservation Biology 13: 11-21.         [ Links ]

PALACIO, E. E.; FERNÁNDEZ, F. 2003. Clave para las subfamilias y géneros. pp. 233-260. En: Fernández, F. (Ed.). Introducción a las hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación de recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia. 423 p.         [ Links ]

Philpott, S. M.; Arendt, W; Armbrecht, I; Bichier, P.; Dietsch, T.;Gordon, C.; Greenberg, R.; Perfecto, I.; Soto-Pinto, L.; Tejedacruz, C.; Williams, G.; Valenzuela, J. 2008. Biodiversity loss in Latin American coffee landscapes: Reviewing evidence on ants, birds, and trees. Conservation Biology 22: 1093-1105.         [ Links ]

PIMENTEL, D.; WILSON, C.; MCCULLUM, C.; HUANG, R.; DWEN, P.; FLACK, J.; TRAN, Q.; SALTMAN, T.; CLIFF, B.1997. Economic and environmental benefits of biodiversity. Bioscience 47:747-757.         [ Links ]

SWIFT, M. J.; VANDERMEER, J.; RAMAKRISHNAN, P. S.; ANDERSON, J. M.; ONG, C. K.; HAWKINS, B. A. 1996. Biodiversity and agroecosystem function. pp. 261-298. In:Mooney, H. A.; Cushman, J. H.; Medina, E.; Sala, O. E.; Schulze E. D. (Eds.). Functional Roles of Biodiversity: a global perspective. Nueva York, US, John Wiley and Sons.         [ Links ]

VÉLEZ, M; BUSTILLO, A; POSADA, F.J. 2000. Predación sobre Hypothenemus hampei (Ferrari) de las hormigas Solenopsis sp., Pheidole sp. y Dorymyrmex sp. durante el secado del café. En Congreso de la Sociedad Colombiana de Entomología SOCOLEN (27, Medellín, CO). Memorias. Colombia. p. 17.         [ Links ]

VÉLEZ, M.; BUSTILLO, A.; POSADA, F.J. 2003. Depredación de Hypothenemus hampei (Ferrari) por Solenopsis geminata y Gnamtogenys sp. (Hymenoptera: Formicidae). Memorias XXX Congreso de la Sociedad Colombiana de Entomología, SOCOLEN (30, Cali, CO). Memorias. Colombia. p. 96.         [ Links ]