Hyperaspis trifurcata (Coleoptera: Coccinellidae) and its parasitoids in Central Mexico

JUAN M. VANEGAS-RICO^1,3, J. REFUGIO LOMELI-FLORES^1,2, ESTEBAN RODRÍGUEZ-LEYVA^1,4, ALEJANDRO PÉREZ-PANDURO^1,5, HÉCTOR GONZÁLEZ-HERNÁNDEZ^1,6 y ANTONIO MARÍN-JARILLO⁷

¹ Posgrado en Fitosanidad, Colegio de Postgraduados, Ph. D., Carretera México-Texcoco km 36.5, Montecillo, C.P. 56230, Texcoco, Estado de México, México.
²    jrlfmdif@colpos.mx. Autor para correspondencia.
³ Dr. hymenopter@yahoo.com.
^4,5,6hector.agave@hotmail.com.
⁷ INIFAP-Campo Experimental Bajío, M. en C., km 6.5. Carr. Celaya-San Miguel de Allende, Celaya, Guanajuato., México C.P. 38010. antma22@ yahoo.com.mx.

Resumen: Dactylopius opuntiae , plaga clave en los cultivos del nopal Opuntia ficus-indica, es cultivado y consumido como verdura ("nopalitos") o por sus frutos en México y distintas regiones del mundo. Con la finalidad de desarrollar futuros programas de control biológico se realizó una búsqueda de coccinélidos depredadores asociados a D. opuntiae en Tlanepantla, Morelos, México, donde se concentra la mayor producción de nopalitos y es frecuente una alta densidad poblacional de esta plaga. Las recolectas se realizaron semanalmente en cinco huertos en el periodo de mayor abundancia de la plaga, de febrero a junio, durante dos años consecutivos (2008 y 2009). La lista de coccinélidos asociados a esta plaga se complementó con recolectas no sistemáticas en la ciudad de México (Milpa Alta) y Estado de México (Texcoco); además se revisó material depositado en el INIFAP, Celaya, Guanajuato, colección más importante de Coccinellidae de México. El depredador Hyperaspis trifurcata fue el coccinélido más abundante; sobre sus larvas y pupas se obtuvieron tres himenópteros, de los cuales Homalotylus cockerelli fue el más abundante y se desarrolló como parasitoide primario, mientras que Pachyneuron sp. y Tetrastichus sp. fueron poco frecuentes y con hábitos hiperparasíticos. Las poblaciones de Ho. cockerelli aumentaron conforme se incrementaron las de su presa H. trifurcata , sobre la cual los porcentajes de parasitismo oscilaron entre 0 y 46,2%. De las colectas no sistemáticas y del material depositado en la colección del INIFAP-Celaya se registraron cuatro especies más de coccinélidos asociados a dactilópidos en la parte central de México.

Palabras clave: Control biológico. Hemiptera. Hymenoptera.

Key words: Biological control. Hemiptera. Hymenoptera.

La distribución de Opuntia ficus-indica (L.) Miller, 1753 se extiende a cinco continentes (Portillo 2008), donde se explota en la industria alimentaria, cosmetológica, farmacéutica y forrajera, además de utilizarse en la bioregenera-ción de suelos (Le Houérou 1996; Nobel 2002; Stintzing y Carle 2005; Sáenz et al. 2006; Corrales-García 2009). La cochinilla silvestre del nopal, Dactylopius opuntiae (Cockerell, 1896) (Hemiptera: Dactylopiidae), es una de las plagas clave del cultivo de O. ficus-indica, ya que reduce el vigor de la planta y puede ocasionar su muerte en infestaciones elevadas (Vanegas-Rico et al. 2010). Frecuentemente, los métodos químicos y culturales usados para su control dan resultados insatisfactorios y, hasta el momento, no se han implementado programas para su control biológico, aunque se avanza en el estudio sobre sus depredadores (Vanegas-Rico et al. 2010), entre los que destacan especies de Coccinellidae (Badii y Flores 2001; Rodríguez-Leyva et al. 2010; Flores et al. 2013), que es el grupo con más especies depredadoras registradas sobre dactilópidos (Rodríguez-Leyva et al . 2010).

En México, centro de origen y domesticación de O. ficusindica (Griffith 2004) se registran seis de las 11 especies descritas de dactilópidos (Portillo y Vigueras 2006; Ben-Dov et al. 2001). En el estudio más reciente de estos organismos, se menciona que D. opuntiae es más abundante en la parte central del país (Chávez-Moreno et al. 2011), lo que coincide con las áreas más importantes de cultivos de nopal para consumo de cladodios inmaduros (= nopalitos) (SIAP 2013). Lo anterior sugiere la búsqueda de coccinélidos asociados a esta plaga en dicha región, con el objetivo de realizar estudios de biología básica y evaluar su potencial como agentes de control biológico.

En estudios previos se ha señalado que los parasitoides de los depredadores de D. opuntiae pudieran ser un factor que reduce el impacto de estos en las poblaciones de esta plaga (Vanegas-Rico et al. 2010), por lo que otro aspecto relevante a estudiar en campo es el reconocimiento de las especies antagónicas de los enemigos naturales, de los cuales hasta el momento no existen datos sobre su papel en la dinámica de las poblaciones de D. opuntiae. Por tal motivo, el presente estudio tuvo como objetivo determinar las especies de coccinélidos asociadas a D. opuntiae en el centro de México, con especial énfasis en uno de los coccinélidos más abundantes de este dactilópido (Hyperaspis trifurcata Schaeffer, 1905), para conocer sus parasitoides y el posible impacto de estos en la reducción del control sobre D. opuntiae.

Materiales y métodos

Área de estudio. Los trabajos para reconocer el impacto de coccinélidos depredadores y sus antagónicos sobre D. opuntiae se llevó a cabo en el área de Tlalnepantla, Morelos, México (18°57’N 98°14’O) en parcelas de producción comercial de nopalitos. Las localidades se ubicaron a una altitud que oscila entre 1.740 y 2.400 m. Esta área concentra 2.458 ha para la producción de nopalitos y es la zona con el más alto índice de productividad de esta hortaliza en México (SIAP 2013). Para realizar los muestreos se seleccionaron aleatoriamente cinco huertos. Las recolectas se realizaron quincenalmente (segunda y cuarta semana de cada mes) desde febrero de 2008 a junio de 2009, pero los datos del periodo julio del 2008 a enero del 2009 se omiten para el análisis debido a que las capturas de los depredadores fueron esporádicas y despreciables a consecuencia de factores como aplicaciones de plaguicidas, lluvia y alta HR (los cuales, según datos no publicados, impactan negativamente a la cochinilla y su complejo de depredadores). Por lo tanto, para el análisis solo se usaron los periodos febrero a junio de ambos años, los cuales coincidieron con las máximas abundancias de D. opuntiae  como ya se había registrado anteriormente (Vanegas-Rico et al . 2010).

En cada huerto se seleccionaron al azar 10 plantas de nopal, de cada una se seleccionó un cladodio, y de este se recolectaron al azar cinco colonias maduras de D. opuntiae . En estas recolectas se capturaron solo estados inmaduros de los depredadores (larvas y pupas), ya que se desarrollan debajo o encima de las colonias de su presa y los adultos escapan a este método de captura. Las colonias se aislaron y etiquetaron individualmente en cajas Petri (2,5 cm de diámetro). Se obtuvieron 50 colonias/ huerto en cada quincena. Además, en cada huerta durante 20 minutos, se realizaron observaciones para cuantificar coccinélidos adultos depredando sobre cochinillas. En estos eventos se recolectaron a los coccinélidos y a las hembras de cochinillas que estaban siendo depredadas. Además de las recolectas sistemáticas en Tlalnepantla, Morelos, se realizaron otras recolectas con la misma metodología, pero de manera no sistemáticas, de adultos e inmaduros de coccinélidos asociados a dactilópidos sobre nopal en otros sitios en el centro de México. En las localidades visitadas se desarrollaban cultivos de nopal verdura o se utilizaba esta planta como ornato. El material biológico recolectado se trasportó al Laboratorio de Control Biológico del Colegio de Postgraduados, Texcoco, Estado de México, para su procesamiento e identificación.

Trabajo de laboratorio. Todas las colonias de D. opuntiae se revisaron bajo microscopio estereoscópico para registrar el número de hembras adultas presentes en cada una. Las larvas de los coccinélidos se aislaron individualmente en cajas de Petri de 2,5 cm de diámetro y se les alimentó con ninfas de  D. opuntiae criadas en laboratorio, las pupas obtenidas de las colonias de cochinilla se aislaron individualmente en cápsulas de grenetina dura para registrar la emergencia del respectivo adulto o, de ser el caso, la de su parasitoide. Con estos registros se estimó el porcentaje de parasitismo mensual de larvas y pupas de los coccinélidos en ambos años. También se registró el número de parasitoides adultos obtenidos de cada individuo de Coccinellidae.

Los coccinélidos adultos y sus parasitoides se preservaron en etanol al 70%. Las determinaciones del material se realizaron por especialistas de Coccinellidae del INIFAP, Guanajuato, México; Pteromalidae de la Universidad de California en Davis, California, EE.UU.; y otros Hymenoptera y Dactylopiidae por los autores (Colegio de Postgraduados, Texcoco, Estado de México, México). Los organismos se incorporaron como ejemplares de referencia en las colecciones institucionales de los especialistas. Además, se revisó la colección institucional de coccinélidos del INIFAP para incluir los registros de especies depredadoras de dactilópidos recolectadas en el Valle de México.

Donde spn = especie de parasitoide x.

El promedio de adultos de Hyperaspis trifurcata, así como su porcentaje de emergencia, se comparó entre años mediante una prueba de t, las abundancias de los parasitoides entre meses y años se compararon mediante una prueba de chi-cuadrada.

Resultados y discusión

El coccinélido Hyperaspis trifurcata se presentó en todas las fechas de muestreo en ambos años. La abundancia total de ejemplares recolectados en campo fue 321 larvas y 76 pupas en 2008, y 165 larvas y 119 pupas en 2009 (Tabla 1). De estos emergieron más individuos en 2008 (304 coccinélidos) que en 2009 (214). Durante 2008 se obtuvieron más coccinélidos por colonia de D. opuntiae, 0,6 ± 0,1 en 2008 y 0,2 ± 0,03 en 2009 (x² = 8,339; gl = 1; P = 0,004). En ambos años los coccinélidos presentaron una tendencia decreciente en su porcentaje de emergencia mensual; los adultos recolectados a partir de larvas registraron en promedio 92,5% en febrero y 58,6% en mayo, mientras que en pupas registraron 32,1% en febrero y 80,3% en mayo. La comparación mensual del porcentaje de emergencia entre años resultó semejante entre larvas y entre pupas (t < - 0,3; gl = 8; P > 0,5), y su disminución se podría atribuir al parasitismo.

En los dos periodos de muestreo se recolectaron tres especies de himenópteros que emergieron de larvas y pupas de H. trifurcata, los cuales se identificaron como Homalotylus cockerelli Timberlake 1919 (Encyrtidae), Pachyneuron sp. Walker (Pteromalidae) y Tetrastichus sp. Haliday (Eulophi-dae). En 2008 el parasitismo total en larvas fue 22% (70/321 larvas) y aumentó a 30% (49/214 larvas) en 2009; en contraste, el parasitismo sobre pupas fue 30% (23/76 pupas) en 2008 y 18% (21/119 pupas) en 2009. En mayo de ambos años se registró el mayor porcentaje de parasitismo sobre larvas con 40,4 y 42,3%, respectivamente, lo que coincidió con el aumento de la densidad poblacional de H. trifurcata. En pupas, el pico de parasitismo ocurrió en junio 2008 con 67% (6/9) y en febrero 2009 con 100% (2/2), el parasitismo mensual en ambos años no mostró diferencia (x² > 0,022; gl = 1; P > 0,2).

El género Homalotylus Mayr 1876 es endoparasitoide de larvas y pupas de Coccinellidae y Hodek 1996). Varios autores señalan que las poblaciones de este grupo de encírtidos pueden afectar la regulación natural de plagas de las familias Aphididae (Bayoumy 2011), Coccidae (Yinon 1969) y Pseu-dococcidae (González-Hernández et al. 1999), ya que los porcentajes de parasitismo de algunas especies pueden alcanzar hasta el 100%. En este trabajo Ho. cockerelli se presentó en todos los muestreos de 2008 y en el periodo de abril a junio de 2009. En ambos años fue el parasitoide más abundante, y su incremento poblacional coincidió con el aumento de su presa H. trifurcata (Tabla 1); Ho. cockerelli se desarrolló como parasitoide gregario. Los adultos emergieron de larvas IV y pupas, de las se obtuvieron de uno a siete y de dos a seis parasitoides/huésped, respectivamente.

Los signos de parasitismo sólo se observaron en larvas de H. trifurcata, y se caracterizaron por la lentitud en su desplazamiento, ocasionales movimientos espasmódicos, el cambio de coloración a rosa pálido que gradualmente se tornó a gris, y el endurecimiento de la cutícula. Algunos ejemplares de  Ho. cockerelli que emergieron de pupas, se obtuvieron a partir de larvas recolectadas en campo y sin signos de parasitismo, las cuales puparon en laboratorio en confinamientos individuales, lo cual sugiere que se desarrolló como parasitoide de larva y de larva-pupa, lo cual es cercano a lo observado en India, donde Homalotylus sp. parasitó larvas y algunos ejemplares emergieron de las prepupas (Anis y Hayat 1998). En Texas, Gilreath y Smith (1988) recolectaron a Ho. cockerelli  en larvas y pupas de H. trifurcata sobre nopales infestados con D. confusus (Cokerell, 1893). Y también se recolectó de larvas de Hyperaspidius vittigerus (Le Conte, 1852) en EE.UU. y México, hospedero reportado erróneamente como  Hyperaspidius trimaculata por Timberlake (1919) y como  Hyperaspis trimaculata por Thompson (1955), ambos registros corregidos por Gordon (1985). Al parecer, Ho. cockerelli  no sólo se asocia con coccinélidos depredadores de cochinillas de nopal, ya que también se recolectó en ambientes de pastizal sin presencia de nopales (Trjapitzin y Ruiz-Cancino 2001).

En el presente estudio se registraron 222 individuos de Ho. cockerelli emergidos de 65 larvas durante 2008, presentándose con mayor frecuencia tres adultos de Ho. cockerelli/  larva. Mientras que en el 2009 se recolectaron 172 individuos procedentes de 44 larvas con más casos de larvas con 4 y 6 parasitoides/larva, rango semejante al reportado para Ho. fla-minius (Dalman, 1920) sobre Coccinella septempunctata L., 1758 (Iperti 1964). Por otro lado, en ambos años se presentaron 18 pupas parasitadas, de las cuales emergieron 42 y 53 individuos de Ho. cockerelli, respectivamente, registrándose en 2009 una mayor frecuencia en la emergencia de 4 parasi-toides/pupa. Algunos trabajos en laboratorio podrían explicar, mediante densidades de presa y hembras competidoras, las condiciones para que se desarrollen estas estrategias de parasitismo.

El eulófido Tetrastichus sp. se recolectó esporádicamente sobre larvas de H. trifurcata (< 0.8%), semejante a lo reportado en Coccinella septempunctata (Iperti, 1964). La presencia de Tetrastichus en 2009 coincidió con los meses de mayor densidad poblacional de D. opuntiae , H. trifurcata y  Ho. cockerelli, característica reportada en otros Tetrastichi-nae (Ceryngier y Hodek 1996). El género Tetrastichus es diverso y de difícil determinación específica (Hodek 1973); reconociéndose sólo cinco especies y varias morfoespecies asociadas a coccinélidos (Noyes 2014). La emergencia de  Tetrastichus fue 5 a 7 individuos/huésped, lo cual fue semejante a lo reportado en Chilocorus sp. (Telenga 1948 citado por Hodek 1973). La proporción de individuos emergidos y su tamaño (menor en comparación con los otros dos parasitoides recolectados de H. trifurcata), pudiera sugerir que se trata de parasitoides terciarios y cuaternarios (Kfir y Rosen 1981). Las observaciones de laboratorio de Gilreath y Smith (1988) y Moore y Kfir (1995), así como las propias durante el desarrollo de la investigación, permiten sugerir que Tetras-tichus sp. se comporta como un hiperparasitoide sobre Ho. cockerelli y Pachyneuron sp.

Otros coccinélidos. La revisión del material de referencia sobre coccinélidos depredadores de dactilópidos en la región central de México, en adición con los muestreos realizados en el presente estudio, sumaron ocho especies, agrupadas en dos subfamilias, cuatro tribus y seis géneros (Tabla 2). De las cuales H. trifurcata y Chilocorus cacti Linnaeus, 1767 son las especies más comunes. H. trifurcata se reporta como enemigo natural de dactilópidos como D. coccus Costa y D. opuntiae en México (Aldama-Aguilera et al. 2005), y D. con-fusus (Cockerell) en EE.UU. (Hunter et al. 1912; Gilreath y Smith 1988) y Dactylopius spp. en Norteamérica (Mann 1969). La presencia de C. cacti fue escasa en los huertos de Tlalnepantla durante 2008 y 2009, sólo se recolectaron dos ejemplares. A diferencia de Milpa Alta (sur de la Ciudad de México), donde se recolectaron aproximadamente 112 adultos. C. cacti es un coccidófago generalista que se reporta sobre varias especies de escamas de México (Vanegas-Rico et al. 2010), y se ha utilizado en programas de control biológico en América (Bennett 1960) y África (Hattingh y Samways 1994). Además, en el presente estudio se recolectaron larvas de los coccinélidos Nephus sp., N. schwarzi Gordon, 1976 y  Scymnus lousianae Chapin, 1973 dentro de las colonias de  D. opuntiae, y se desarrollaron como adultos en laboratorio alimentados exclusivamente con ninfas del dactilópido. Las demás especies,Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763), C. emarginata (Mulsant, 1850) yHarmonia axyridis (Pallas, 1772) se observaron en estado adulto alimentándose esporádicamente de ninfas o hembras adultas de esta plaga. C. sanguinea se reportó previamente en la zona, alimentándose sólo de néctar de los cladodios (Vanegas-Rico et al . 2010), su presencia aumentó en los cladodios cuando la vegetación circundante se eliminó.

Conclusiones

El depredador H. trifurcata fue el coccinélido más frecuente y abundante en los huertos de Tlalnepantla, Morelos, durante los dos años de muestreo. En estos se obtuvieron tres parasi-toides sobre ejemplares inmaduros de este coccinélido: Ho. cockerelli, Pachyneuron sp. y Tetrastichus sp. El encírtido  Ho. cockerelli fue el más frecuente y en ambos años su densidad poblacional representó 89% de los parasitoides. Ho. cockerelli se desarrolló como parasitoide primario de larvas y posiblemente de larva-pupa con porcentajes de parasitismo de 0 a 46,2%. Se sugiere que Pachyneuron sp. es un hiper-parasitoide de Ho. cockerelli, recolectándose con mayor frecuencia en pupas, mientras que el género Tetrastychus pudiera ser hiperparasitoide de Ho. cockereli y Pachyneuron . Las densidades poblacionales de adultos de la plaga D. opuntiae  y su depredador H. trifurcata disminuyeron en 2009 con relación al año anterior, su promedio fue distinto entre años pero fue similar en el porcentaje de emergencia. Es muy probable que el manejo en los huertos, la precipitación y humedad fueran factores adversos durante el periodo intermedio entre las recolectas de 2008 y 2009. Se observó que al descender la abundancia del coccinélido H. trifurcata, descendió el número de organismos parasitados, aunque en menor proporción, pero aumentó la cantidad de ejemplares emergidos/hospedero en las tres especies de parasitoides. Por otra parte, se obtuvieron ocho especies de coccinélidos, de los cuales Cycloneda sanguinea, Cy. emarginata,Harmonia axyridis y N. schwarzi  se reportan por primera vez como depredadores de D. opuntiae. Sólo las especies C. cacti, H. trifurcata, N. schwarzi, Scymnus sp. y S. louisianae se desarrollaron alimentándose de D. opuntiae , las demás especies probablemente utilizan a los dactilópidos como fuente de alimento alternativo y no hay seguridad que puedan completar su ciclo alimentándose exclusivamente de D. opuntiae.

Agradecimientos

El primer autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología de México (CONACYT) por la beca completa para sus estudios de Doctorado. Asimismo, se agradece al Dr. Steve Heydon (Universidad de California in Davis, California, EE.UU.) por la identificación de los ejemplares de Pte-romalidae, y los revisores anónimos del manuscrito que, con sus comentarios, enriquecieron este trabajo.

Literatura citada

ALDAMA-AGUILERA, C.; LLANDERAL-CÁZARES, C.; SO-TO-HERNÁNDEZ, M.; CASTILLO-MÁRQUEZ, L. E. 2005. Producción de grana-cochinilla (Dactylopius coccus Costa) en plantas de nopal a la intemperie y en microtúneles. Agrociencia 39 (2): 161-171.         [ Links ]

ANIS, S. B.; HAYAT, M. 1998. The indian species of Homalotylus (Hymenopter: Encyrtidae). Oriental Insects 32: 191-218.         [ Links ]

BaDiI, M. H.; FLORES, A. E. 2001. Prickly pear cacti pests and their control in Mexico. Florida Entomologist 84 (4): 503-505.         [ Links ]

BAYOUMY, M. H. 2011. Foraging behavior of the coccinellid Nephus includens (Coleoptera: Coccinellidae) in response to Aphis gossypii (Hemiptera: Aphididae) with particular emphasis on larval parasitism. Environmental Entomology 40 (4): 835-843.         [ Links ]

BEN-DOV, Y; MILLER, D. R.; GIBSON, G. A. P. 2001. ScaleNet, scales in a country query results. Disponible en: http://www.selbarc.usda.gov/scalecgi/distrib.exe?Family=Dactylopiidae&ge nus=Dactylopius&species=opuntiae&subspecies=&intro=A. (Fecha revisión: 04 septiembre 2014).         [ Links ]

BENNETT, F. D. 1960. Biological control of insect pest in Bermuda. Bulletin of Entomological Research 50 (3): 423-436.         [ Links ]

BLISTINE-EAST, A.; HODDLE, M. S. 2014. Chartocerus sp. (Hymenoptera: Signiphoridae) and Pachyneuron crassiculme (Hymenoptera: Pteromalidae) are obligate hyperparasitoids of Diaphorencyrtus aligarhensis (Hymenoptera: Encyrtidae) and possibly Tamarixia radiata (Hymenoptera: Eulophidae). Florida Entomologist 97 (2): 562-566.         [ Links ]

CERYNGIER, P.; HODEK, I. 1996. Enemies of Coccinellidae. pp. 319-350. En: Hodek, I.; Honék, A. (Eds.). Ecology of Coccine-llidae. Kluwer Academic Publishers. Holanda. 464 p.         [ Links ]

CHÁVEZ-MORENO, C. K.; TECANTE, A.; CASAS, A.; CLAPSL.    E. 2011. Distribution and habitat in Mexico of Dactylopius Costa (Hemiptera: Dactylopiidae) and their cacti hosts (Cacta-ceae: Opuntioideae). Neotropical Entomology 40 (1): 62-71.         [ Links ]

CORRALES-GARCÍA, J. 2009. Industrialization of cactus pads and fruit in Mexico: Challenges and perspectives. Acta Horti-culturae 811: 103-112.         [ Links ]

FLORES, A.; OLVERA, H.; RODRÍGUEZ, S. BARRANCO, J. 2013. Predation potential of Chilocorus cacti (Coleoptera: Coc-cinellidae) to the prickly pear cacti pest Dactylopius opuntiae (Hemiptera: Dactylopiidae). Neotropical Entomology 42 (4): 407-411.         [ Links ]

GILREATH, M. E.; SMITH, J. W. Jr. 1988. Natural enemies of Dactylopius confusus (Homoptera: Dactylopiidae): exclusion and subsequent impact on Opuntia (cactaceae). Environmental Entomology 17: 730-738.         [ Links ]

GONZÁLEZ-HERNÁNDEZ, H.; REIMER, N. J.; JOHNSON,M.    W. 1999. Survey of the natural enemies of Dysmicoccus mealybugs on pineapple in Hawaii. Biocontrol 44 (1): 47-58.         [ Links ]

GORDON, R. D. 1985. The Coccinellidae (Coleoptera) ofAmerica North of Mexico. Journal of the New York Entomological Society 93 (1): 1-912.         [ Links ]

GRIFFITH, M. P. 2004. The origins of an important cactus crop, Opuntia ficus-indica (Cactaceae): new molecular evidence. American Journal of Botany 91: 1915-1921.         [ Links ]

HATTINGH, V; SAMWAYS, M. J. 1994. Physiological and behavioral characteristics of Chilocorus spp. (Coleoptera: Coc-cinellidae) in the laboratory relative to effectiveness in the field as biocontrol agents. Journal of Economic Entomology 87: 31-38.         [ Links ]

HODEK, I. 1973. Biology of Coccinellidae. Springer, Holanda. 260 p.         [ Links ]

HUNTER, W. D.; PRATT, F. C.; NITCHELL, J. D. 1912. The principal cactus insects of the United States. Bulletin of USDA Bo-reau of Entomology No. 113.         [ Links ]

IPERTI, G. 1964. Les parasites des coccinelles aphidiphages dans les Alpes-maritimes et les basses-Alpes. Entomophaga 9 (2): 153-180.         [ Links ]

KFIR R.; ROSEN, D. 1981. Biology of the Hyperparasite Pachy-neuron concolor (Förster) (Hymenoptera: Pteromalidae) reared on Microterys flavus (Howard) in brown soft scale. Journal of Entomological Society of South Africa 44: 131-139.         [ Links ]

LE HOUÉROU, H. N. 1996. The role of cacti (Opuntia spp.) in erosion control, land reclamation, rehabilitation and agricultural development in the Mediterranean Basin. Journal of Arid Environment 33: 135-159.         [ Links ]

MANN J. 1969. Cactus-feeding insects and mites. U.S. Natural Museum Bulletin 256: 1-158.         [ Links ]

MOORE, S. D.; KFIR, R. 1995. Host preference of the facultative hyperparasitoid Tetrastichus howardi (Hym.: Eulophidae). Entomophaga 40 (1): 69-76.         [ Links ]

MU§TU, M.; KILINQER, N.; KAYDAN, B.; JOPOSHVILI. 2010. Preliminary investigations on larvae and pupae parasitoids of Coccinellidae family in Ankara Province. Yüzüncü Yil University Journal of Agricultural Sciences 20: 1-5.         [ Links ]

NOBEL, P. S. 2002. Cacti: biology and uses. University of California Press. California. EEUU. 280 p.         [ Links ]

NOYES, J. S. 2014. Universal Chalcidoidea Database. Chalcidoid associates of named taxon: Homalotylus . Disponible en: http://www.nhm.ac.uk/. (Fecha revisión: 04 septiembre 2014).         [ Links ]

PORTILLO, L. 2008. Dactylopius opuntiae : una especie en peligro de expansión. pp. 69-73. En: Llanderal, C.; Zetina, D. H.; Vi-gueras, A. L.; Portillo, L. (Eds.). Grana Cochinilla y Colorantes Naturales. Colegio de Postgraduados. Estado de México. México. 123 p.         [ Links ]

PORTILLO, L.; VIGUERAS, A. V 2006. A review on the cochineal species in Mexico, host and natural enemies. Acta Horticulturae 728: 249-256.         [ Links ]

RODRÍGUEZ-LEYVA, E.; LOMELI-FLORES, J. R.; VANEGAS-RICO, J. M. 2010. Enemigos naturales de la grana cochinilla del nopal Dactylopius coccus Costa (Hemiptera: Dactylopii-dae). pp. 101-112. En: Portillo L.; Vigueras, A. L. (Eds.). Conocimiento y aprovechamiento de la grana cochinilla. Colegio de Postgraduados. Estado de México. México. 228 p.         [ Links ]

SÁENZ, C.; BERGER, H.; CORRALES, J.; GALLETI, L.; GARCÍA, V.; HIGUERA, I.; MONDRAGÓN C.; RODRÍGUEZ-FÉ-LIX, A.; SEPÚLVEDA, E; VARNERO, M. T. 2006. Utilización agroindustrial del nopal. Boletín de Servicios Agrícolas de la FAO FAO-CACTUSNET No. 162, 182 p.         [ Links ]

SIAP. 2013. SERVICIO DE INFORMACIÓN AGROALIMENTARIA Y PESQUERA Ciclo: cídicos-perennes 2013. Disponible en:    http://www.siap.gob.mx/cierre-de-la-produccion-agricola-por-estado/. (Fecha revisión: 04 septiembre 2014).         [ Links ]

STiNtZING, F. C.; CARLE, R. 2005. Cactus stems (Opuntia spp.): A review on their chemistry, technology, and uses. Molecular Nutrition & Food Research 49: 175-194.         [ Links ]

TIMBERLAKE, P. H. 1919. Revision of the parasitic chalcidoid flies of the genera Homalotylus Mayr and Isodromus Howard, with descriptions of two closely related genera. Proceedings of the United States National Museum 56: 133-194.         [ Links ]

THOMPSON, W. R. 1955. A catalogue of the parasites and predators of insect pests. Section 2. Host parasite catalogue, Part 3. Hosts of the Hymenoptera (Calliceratid to Evaniid). p. 253. Commonwealth Agricultural Bureaux, The Commonwealth Institute of Biological Control, Ottawa, Ontario, Canada.         [ Links ]

TRJAPITZIN, V A.; RUIZ-CANCINO, E. 2001. Homalotylus coc-kerelli Timberlake (Hymenoptera: Encyrtidae) in México. So-thwestern Entomologist 26 (4): 377-378.         [ Links ]

VANEGAS-RICO, J. M., LOMELI-FLORES, J. R.; RODRIGUEZ-LEYVA, E.; MORA-AGUILERA G.; VALDEZ, J. M. 2010. Enemigos naturales de Dactylopius opuntiae (Cockerell) en Opuntia ficus-indica (L.) Miller en el centro de México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 26: 415-433.         [ Links ]

YINON, U. 1969. The natural enemies of the armored scale lady-beetle Chilocorus bipustulatus (Col. Coccinellidae). Ento-mophaga 14 (3): 321-328.         [ Links ]

ZIMMERMANN, H. G.; GRANATA, G. 2002. Insect pest and diseases. pp. 235-254. En: Nobel, P. S. (Ed.). Cacti: biology and uses. University of California Press. California. EEUU 280 p.         [ Links ]

Recibido: 20-oct-2014
Aceptado: 28-oct-2015

Citación sugerida:

VANEGAS-RICO, J. M.; LOMELI-FLORES, J. R.; RODRÍGUEZ-LEYVA, E.; PÉREZ-PANDURO, A.; GONZÁLEZ-HERNÁN-DEZ, H.; MARÍN-JARILLO, A. 2015. Hyperaspis trifurcata (Coleoptera: Coccinellidae) y sus parasitoides en el centro de México. Revista Colombiana de Entomología 41 (2): 194-199. Julio - Diciembre 2015. ISSN 0120-0488.