]]> REC.: 06-08-07 ACEPT.: 07-11-07

RESUMEN

La biología e importancia agrícola de P. menetriesi, especie rizófaga, fue investigado en laboratorio y en cultivos del Cauca y Quindío (Colombia). El ciclo de vida fue anual, la duración de los estados (semanas) fue: huevo 2-3, primer instar 3-4, segundo instar 6-8, tercer instar 20-25, prepupa 2-3, pupa 4-5, adulto macho 4-6 y adulto hembra 4-8. El tamaño corporal (mm) por instar fue: primer instar anchura cefálica 1.85-2.04, anchura corporal 1.05-2.02 y la longitud 14.3-19.2, segundo instar 3.3-3.95, 4.02-5.1 y 24-35 respectivamente y en el tercer instar 5.8-6.02, 6.1-7.6, 56-67 respectivamente. El periodo reproductivo, estudiado mediante captura semanal en trampas de luz en Caldono, Cauca (2° 81'N y 76° 55'O, 1.450 msnm, precipitación pluvial 2.191 mm/anuales), fue corto, sincronizado con las lluvias de octubre-noviembre. El impacto económico, estudiado con muestreos mensuales de cuadrantes (1 m-2/25cm de profundidad) en Quimbaya, Quindío (04° 38´ 02" N y 75° 47´ 47" O; 1.274 msnm; 2000 mm/anuales), mostró que cinco larvas m^-2 ocasionaron pérdida total de plántulas de maíz y yuca menores de dos meses; la abundancia fluctuó desde cero hasta 8 larvas m^-2, evidenciando distribución "parchosa" y mayores densidades en pastizal y yuca. En lotes con antecedentes de la plaga deben monitorearse los adultos con trampas de luz como aviso temprano, catear larvas después de las lluvias de octubre y aplicar control microbiológico preventivo; niveles de 4 o más larvas m^-2 podrían conjugar remoción de suelo, uso localizado de control químico e incorporación de fitomasa para fomentar la población de chisas saprófagas, diversidad trófica y enemigos naturales.

Palabras claves: Phyllophaga menetriesi; Coleoptera; Melolonthidae; biología; manejo integrado; Colombia.

ABSTRACT

The life cycle of Phyllophaga menetriesi was studied under laboratory conditions using samples taken from different crop systems in the departments of Cauca and Quindio, Colombia. The life cycle is annual and the developmental stages of this species were as follows: egg, 2-3 weeks; first instar, 3-4 weeks; second instar, 6-8 weeks; third instar, 20-25 weeks; prepupa, 2-3 weeks; pupa, 4-5 weeks; and adult, 4-6 weeks for males and 4-8 weeks for females. Cephalic width as well as body width and length (mm) were measured in the three instars, with the following results: first instar: 1.85- 2.04, 1.05-2.02, and 14.3-19.2, respectively; second instar: 3.3-3.95, 4.02-5.1, and 24-35, respectively; and third instar: 5.8-6.02, 6.1-7.6, and 56-67, respectively. The reproductive period of these insects was short and coincided with the rainy season (October-November), based on the results of weekly catches of insects using light traps in Caldono, Cauca (2° 81' N, 76° 55' W, 1450 m.a.s.l., and an annual pluvial precipitation of 2191 mm). To assess the economic impact of the insect, monthly samples were taken in quadrats (1 m² and 25 cm deep) in Quimbaya, Quindío (04° 38´ 02" N, 75° 47´ 47"W, 1274 m.a.s.l., and an annual precipitation of 2000 mm). Results showed that 5 larvae/m² produced total loss of maize and cassava plants less than 2 months old. Incidence ranged from 0 to 8 larvae/m², showing an irregular distribution. The highest densities were detected in pastures and in cassava crops. Plots with a history of incidence should be closely monitored using light traps as an early warning system. The presence of larvae should be determined immediately after the October rains and a microbiological control treatment has to be applied as preventive measure. Levels of 4 larvas/m² or above could exact soil removal, localized use of chemicals, and incorporation of phytomass to promote saprophagous grubs, trophic diversity, and natural enemies.

Key words: Phyllophaga menetriesi; Coleoptera; Melolonthidae; biology; integrated management; Colombia.

En Colombia el registro de las larvas rizófagas de Melolonthidae (Coleoptera), conocidas comúnmente como chisas, abarca 25 géneros y más de 50 especies, entre las cuales se incluyen las del género Phyllophaga (Restrepo & López-ávila, 2000; Pardo-Locarno et al., 2007). Los registros de larvas de Phyllophaga comprenden el sur de los Estados Unidos, México y Centro América hasta Panamá (King & Saunders, 1984). En Colombia se han registrado 26 especies, y Phyllophaga obsoleta Blanchard y P. menetriesi Bl, las dos más frecuentes en diferentes cultivos (Morón & Vallejo, 2007; Pardo-Locarno et al., 2007).

Teniendo en cuenta la poca información disponible a nivel nacional sobre la biología, ecología y propuestas de manejo de P menetriesi, aún en cultivos estudiados como la yuca o café (Bellotti & Schoonhoven, 1978) y la importancia de esta información para proponer una estrategia de manejo integrado (Barfield & O´Neil, 1984), esta investigación se enfocó al estudio del ciclo de vida, abundancia e importancia económica de P. menetriesi Bl.

Para el estudio del periodo reproductivo y el análisis de la abundancia de adultos se instalaron dos trampas de luz en Caldono, Cauca (2° 81' N y 76° 55' O, 1.450 msnm; 2.191 mm de precipitación pluvial anual), las cuales se revisaron semanalmente, desde marzo a noviembre de 1999 (Pardo-Locarno, 2002). La identificación se realizó con base en el estudio de genitalias de machos (Frey, 1975) y por comparación con ejemplares de la colección del autor (CFPL-COL) identificados por el doctor M. A. Morón (Instituto de Ecología, Xalapa, México).

Los datos del ciclo de vida se lograron mediante, 1: cría ex situ, 237 larvas de Phyllophaga de primer y segundo instar fueron recolectados en octubre y noviembre de 1999 en Caldono (Cauca), individualizados en vasos plásticos con suelo esterilizado, húmedo y adicionados semanalmente con trozos de zanahoria, hasta obtener 186 adultos que correspondieron a P. menetriesi; 2: la misma técnica pero cría in situ en caseta de observaciones ubicada en Pescador, Caldono, Cauca, donde se reunieron 1.632 larvas, de las cuales 1.228 correspondieron a Phyllophaga spp y 113 se desarrollaron hasta la fase adulta; las observaciones se realizaron desde enero 23 hasta julio de 2003; sólo se tuvo en cuenta la información de los ejemplares llevados hasta la fase adulta e identificados positivamente (Ramírez-Salinas et al., 2000). Se registró la duración en semanas y el crecimiento de cada estado de desarrollo realizando mediciones, en milímetros, de anchura cefálica, anchura máxima del cuerpo y longitud, inicialmente en periodos quincenales y posteriormente mensuales a partir del segundo instar. Para precisar datos de estados de huevo y primer instar se estudiaron en condiciones controladas de laboratorio ejemplares obtenidos de parejas en cautiverio (Pardo-Locarno, 2002). Los ejemplares fijados se depositaron en la colección Familia Pardo Locarno (CFPL-COL) (Pardo-Locarno & Morón, 2006).

Para investigar la abundancia se realizaron muestreos de larvas en Caldono, Cauca, cada quince días, en parcelas de media plaza de yuca, pastizal, café y bosque, entre febrero y noviembre de 1999; las parcelas presentaron suelos bajos en fertilidad, acidez alta, profundos, buenas propiedades físicas, y mediano a bajo contenido de materia orgánica (IGAC, 1988). En cada ocasión se recolectaron diez muestras al azar, en cuadrantes de un metro de lado por 25 cm de profundidad, espesor que abarcó el 85% de la biomasa radicular y que permitió formar una ventana de observación de la abundancia de chisas (King & Saunders, 1984; Pardo Locarno et al., 2005). Las larvas se almacenaron en solución de jabón, posteriormente se fijaron en una solución de formol al 10%.

La importancia agrícola se investigó de manera contingente en un "lote problema" de 20 plazas sembradas con yuca y maíz en la hacienda Córcega, municipio de Quimbaya, Quindío ( 04° 38´ 02" N y 75° 47´ 47"O; 1.274 msnm; lluvias en abril-mayo y octubre-noviembre, 1.800 a 2.200 mm/anuales), que presentó suelos fértiles, profundos, con excelentes propiedades físicas, acidez moderada a alta y alto contenido de materia orgánica (IGAC, 1988). La parcela de muestreo consistió en dos plazas de yuca y maíz, gentilmente prestadas por el agricultor para recolectas y observaciones, las cuales fueron visitadas mensualmente, entre enero y agosto de 2003, implantando en cada muestreo 10 cuadrantes al azar; las larvas recolectadas se fijaron en solución de formol, la identificación se corroboró con la cría en invernadero de 184 larvas de tercer instar. La información de larvas/cuadrante/mes se promedió y confrontó con una estimación visual del daño en el cultivo.

El ciclo de vida de P. menetriesi en el norte del Cauca fue anual (Tabla 1), las medidas de anchura cefálica, anchura y longitud corporal, en promedio se duplicaron en cada instar, ajustándose a la ley de Dyar, en cuanto a la duración las etapas de crecimiento, inicialmente cortas, se ampliaron durante el segundo y, sobre todo, tercer instar, estas se representaron mediante curvas normales (Figura 1).

Los huevos son puestos individualmente, a poca profundidad, elongan poco. Inicialmente son ovales y de color blanco mate, al final se tornan esféricos y ligeramente lustrosos. Son de fácil liberación al remover el sustrato edáfico y eclosionan con poca manipulación. Una subpoblación de huevos, obtenida a partir de los adultos emergidos durante las lluvias de octubre de 1999 en Caldono (Cauca), eclosionó entre principios y mediados de noviembre.

Las larvas de primer instar, aparecidas 3 ó 4 semanas después de las primeras lluvias intensas en septiembre u octubre, presentaron color claro y comportamiento saprófago. Las de segundo instar, que se observaron hasta principios de enero, exhibieron preferencias alimenticias rizófagas. El tercer instar, fase conspicua debido al porte y voracidad de las larvas, se prolongó hasta mediados de mayo e inicios de junio. Con la prolongación de la época seca profundizaron hasta 40-45 cm y se dedicaron, durante una semana,a la elaboración de cámaras pupales; en esta etapa las larvas adquieren aspecto blanquecino en la región caudal, como consecuencia del vaciado intestinal. El estado pupal ocurrió entre julio y agosto, inicialmente las pupas fueron blandas, muy claras y con la exuvia larval adherida a los urogomphi (Pardo-Locarno & Morón, 2006); con el tiempo se endurecieron y tomaron una coloración ámbar-parduzco. Entre finales de agosto y mediados de septiembre emergieron los adultos tenerales, de color inicialmente ámbar-pardo-claro y de abdomen prominente; permanecieron en la cámara dos a tres semanas, tiempo en el cual expulsan fluidos (meconia), reducen el abdomen, melanizan y endurecen el integumento, ganando la movilidad necesaria para salir en masa con las primeras lluvias. La permanencia en la cámara pupal puede extenderse si las lluvias se retrasan, éstas son necesarias para ablandar el suelo. La longevidad de los adultos recolectados en campo (trampas de luz), de los cuales no se tiene certeza cuando emergieron, fue en promedio menor que la de los individuos criados en laboratorio, los cuales duraron tres a siete semanas, por lo que se consideran mejor opción para la obtención de huevos.

Los datos del ciclo coincidieron con los reportados por King (1984) y solo parcialmente con los de Hidalgo et al. (1996), elaborados hasta el segundo instar, en condiciones de laboratorio, en Costa Rica.

La cría en laboratorio aportó al análisis fino de fases quiescentes, ocultas en el medio edáfico (huevo, primer instar, mudas, prepupa, pupa y adulto teneral); no obstante las limitantes de espacio disponible y movilidad, lado la cría in situ en la caseta de observaciones ubicada en Pescador, Caldono, Cauca, aportó datos más precisos sobre la duración del ciclo de vida de larvas de primer a tercer instar, ya que se dio en condiciones ambientales más naturales, como son el mismo suelo, sustrato alimenticio y condiciones climáticas, que en otras experiencias afectaron los datos del ciclo de vida, sincronía con el clima y porte de los adultos (Calberto et al., 2004). A este respecto Hidalgo et al., (1996) sugieren que el incremento de la temperatura puede disminuir la eclosión y la supervivencia significativamente, limitantes que validan la metodología de combinar cría en laboratorio (Palmira) con cría in situ y cateos en cultivos de Caldono (Cauca), recalcando que la cría in situ originó ciclos sincronizados con el clima y ejemplares de mejor porte. Futuras investigaciones podrían explorar métodos totalmente in situ, como poblaciones aisladas en cilindros plásticos en el suelo (Schneider et al. 2006).

Fue corto, se expresó claramente durante las primeras lluvias de octubre-noviembre; inicialmente se observaron más de 200 adultos/trampa/noche y en pocos días la recolecta declinó abruptamente y coincidió con lo observado por King (1984). Los adultos aparecen con el crepúsculo, vuelan cerca del suelo, se ubican en el follaje de árboles v. gr. cachimbo (Erythrina sp), guácimo (Guazuma ulmifolia) y hierbas, como escoba (Sida sp). Algunas parejas copulan en el suelo, otras lo hacen en el follaje.

Dado que Caldono presenta ciclo de lluvias bimodal, durante marzo-abril, se presentó un segundo episodio de emergencia poblacional de P. menetriesi junto a otras especies de Phyllophaga, Plectris, Astaena, Macrodactylus, Cyclocephala (C. lunulata Burm), Dyscinetus (D dubius Oliv) y Anomala (A. cincta y A. undulata Melsh.) (Pardo-Locarno & Franco, 1997). Esta emergencia fue de menor tamaño y, por consiguiente, el modelo elaborado (Figura 2) simplifica la observación a la época lluviosa octubre-noviembre, tiempo en el que se registró la mayor expresión poblacional del periodo reproductivo de las principales especies de chisas rizófagas del norte del Cauca, especialmente P. menetriesi (Pardo–Locarno et al., 2005).

La abundancia temporal de adultos y la sincronía con lluvias facilita el apareamiento, posiblemente distribuye la presión de depredadores, pero quizá lo más importante es que las hembras utilizan el olor del suelo húmedo como pista olfativa y señal desencadenante de la oviposición. La humedad además favorece la elongación de huevos y el desplazamiento de larvas de primer instar, el estadio más crítico.

Abundancia

En 590 cuadrantes en Caldono, Cauca, se recolectaron 10.264 larvas, 519 correspondieron al género Phyllophaga, de las cuales 201 correspondieron al patrón morfológico de P. menetriesi (Pardo-Locarno & Morón, 2006), cuya abundancia general fue un poco inferior a 1 larva m^-2 y fluctuó desde cero hasta ocho ejemplares m^-2, evidenciando una distribución en "parche" y mayores densidades en pastizal y yuca (Tabla 2).

En los muestreos en cultivos de yuca y maíz en la hacienda Córcega, Quimbaya, Quindío, se recolectaron 359 larvas pertenecientes a una comunidad de escarabajos conformada por 11 especies de los géneros Phyllophaga, Plectris, Anomala, Callisthetus, Cyclocephala y dos no identificadas. En los cateos P. menetriesi representó el 73.25% de la recolecta, la segunda chisa rizófaga más importante fue Plectris pavida Burm., con 7.24%, el resto correspondió a especies saprófagas, principalmente Cyclocephala (11.42%). Particularmente, P. menetriesi fue más abundante desde enero a marzo, promediando 8.3 a 3.6 larvas m^-2 (Figura 3), a partir de mayo hasta agosto la abundancia declinó (menos de 1.3 larvas m^-2), aclarando que las larvas de tercer instar se volvieron escasas, pues habían profundizado y localizado en las cámaras pupales, por fuera del alcance del cuadrante de muestreo; cateos a mayor profundidad evidenciaron tal situación y en agosto se observaron adultos tenerales en las cámaras pupales.

Según los agricultores que acompañaron el experimento, la mayor expresión poblacional de larvas de P. menetriesi ocurrió entre diciembre y marzo, inicialmente se registraron hasta 20 chisas medianas por planta; en enero la abundancia de larvas de tercer estadio igual o superior a 5 larvas m^-2 ocasionó pérdida cercana al 100% en plántulas de yuca, maíz y café, aun dos o tres larvas de tercer instar ocasionaron muerte de plantas de yuca con desarrollo inferior a cuatro meses, o de maíz en el primer o segundo mes de siembra. Esta observación valida el umbral propuesto por King & Saunders (1984, p. 92) para América Central, donde "cuatro o más larvas grandes por metro cuadrado u ocho o más larvas pequeñas" en terrenos con historia de daño implican uso de productos químicos para control y coincide con Ramírez Salinas et al. (2000), que señalan que dos o tres larvas de tercer estadio de P. menetriesi provocan el acame de una mata de maíz; también se aproxima a la población de 5.3 larvas por m² medido por Londoño (1999) en cultivos de papa de Santuario, Antioquia, en donde P. obsoleta se considera plaga principal.

Dada la dificultad para recrear experimentalmente el daño ocasionado por larvas de Phyllophaga en diversos cultivos (Shannon & Carballo, 1996), el estudio del impacto de P. menetriesi, en el lote problema, en condiciones naturales de complejo chisa, constituye valiosa información de campo sobre la importancia agrícola de esta plaga en Colombia, máxime cuando los muestreos en otras regiones cafeteras, por ejemplo en el norte del Cauca, la han registrado junto a gran diversidad de especies de chisas, en el caso de yuca hasta nueve especies m^-2, con representación de varios géneros con especies rizófagas (Pardo-Locarno et al., 2005).

Esta condición de complejo local dificultaría o quizá tornaría en poco viable la determinación de niveles intermedios o severos de daño ocasionados por P. menetriesi "a campo abierto, en plantas establecidas bajo infestación natural" (Ortega et al., 2003, p. 93), en Pescador, Caldono, Cauca, o la "densidad letal y niveles de daño"… en contenedores de 0.03 m³ (Ortega et al., 2003, p. 89), infestados con larvas de P. menetriesi obtenidas en campo, debido a que en esa región se han registrado hasta cinco especies del género Phyllophaga, entre ellas, P. schneblei Frey, P. obsoleta Bl, P. sericata (Bl) y P. thoracica (Burm), algunas de las cuales presentaron tamaño similar y otras rivalizaron en abundancia con P. menetriesi (Pardo-Locarno et al., 2005) y para la fecha del estudio solo se había descrito en Colombia el patrón morfológico de inmaduros de P. obsoleta (Vallejo et al., 1998; Pardo Locarno & Morón, 2006); por lo tanto, en ausencia de precisión taxonómica, resultaría más apropiado asociar el daño medido en campo (Ortega et al., 2003, p. 93) al complejo chisa local y el estudiado en contenedores infestados con larvas recolectadas en campo (Ortega et al., 2005) al complejo Phyllophaga local.

Manejo integrado

Los organismos rizófagos se han controlado con agrotóxicos en detrimento de la calidad del producto, del medio ambiente y de la rentabilidad agrícola; no obstante, la carencia de información bioecológica, el manejo integrado de P. menetriesi, un proceso en construcción, es la alternativa deseable económica y ambientalmente (Barfield & O´Neil, 1984).

En el manejo integrado se podrían articular medidas como diagnóstico oportuno de la plaga y consulta de los antecedentes del lote; monitoreo de adultos con trampas de luz, como aviso temprano y en plantas atrayentes como cachimbo (Erythrina sp), guácimo (Guazuma) y otros hospederos locales. Una aspecto clave del manejo es el control de adultos, donde se destaca la propuesta de Vásquez (2000, p. 75), quien ensayó trampas de luz con un recipiente receptor dotado con arroz cocido rico en conidias de un entomopatógeno "preferiblemente aislado de la plaga problema" cuyas cepas hayan sido evaluadas y seleccionadas por "virulencia y patogenicidad sobre la especie predominante", los adultos infectados se convierten en "foco de inóculo que al regresar al suelo tiene la posibilidad de infectar formas larvales y éstas a su vez causar infección secundaria a otras larvas". Entre otras ventajas Vásquez (2000) destaca la economía del producto, requerido en pocas cantidades durante el período reproductivo, difusión rápida y control ecológicamente limpio.

Cultivos inviables, muy deteriorados y con poblaciones consideradas inmanejables, se deben rastrillar para disminuir la opción de desarrollo de la plaga, pues el abandono, actitud común en los agricultores, alienta poblaciones altas para la siguiente generación; además, dependiendo del costo de tierras, se podrán sembrar cultivos rústicos, de ciclo corto, tolerantes de altos niveles de plantas acompañantes, cuya fitomasa se incorpore al suelo, para incrementar los niveles de materia orgánica y con ello fomentar chisas saprófagas, que compiten por espacio; dicha práctica promueve mejores condiciones edáficas, diversidad trófica y enemigos naturales. Se sugiere hacer un programa local de capacitación de los técnicos y trabajadores del sistema productivo.

Londoño (1999) propuso para el altiplano antioqueño, entre otros aspectos, preparación de suelo, exposición mecánica a los depredadores y captura manual de larvas, captura de adultos con trampas de luz, uso de entomopatógenos Metharhizium anisopliae y de Bacillus popilliae, y en caso de poblaciones altas aplicar control químico, v. gr. Carbofuran; propuesta de manejo que coincide con Lozano et al. (2000), cuyo plan de manejo de chisas en cultivos de arracacha en Cajamarca, Tolima, enfatizó el uso de entomopatógenos como alternativa al carbofuran, y aclaró que "el género Phyllophaga fue el más abundante, fue también el más voraz y presentó la mortalidad más baja en los bioensayos y obtuvo las TL-50 más altas en todas las cepas" evaluadas.

El desequilibrio de insectos rizófagos pone en evidencia problemas ambientales: manejos inadecuados a mediano y largo plazo pueden originar suelos disfuncionales, carentes de control biológico, con cuadros fitosanitarios complejos e intensos, por lo tanto el manejo integrado y otras prácticas ecológicas para regular poblaciones de rizófagos, deben actuar continuamente y enfocarse a largo plazo para devolver al medio edáfico su funcionalidad química, física y, sobre todo, biológica.

P. menetriesi es una especies rizófaga, de ciclo anual, de gran importancia en la región cafetera del Cauca, Quindío y occidente del país (1.100 y 1.600 msnm); las mayores poblaciones de adultos se asociaron a la temporada lluviosa de octubre y noviembre en la región, por lo que el mayor impacto agrícola de las larvas se concentra entre diciembre y marzo, periodo en el cual la población se encontraría en los instares 2 avanzado y 3 inicial.

Cinco o más larvas m^-2 de tercer instar de P. menetriesi, solas o en asocio con otros escarabajos rizófagos, en plántulas de maíz, yuca y café, pueden ocasionar pérdidas significativas o graves.

El manejo integrado debe articular diagnóstico temprano, control de adultos, monitoreo y control de larvas en primeros estados de desarrollo, aplicación preventiva de entomopatógenos al suelo, uso racional de control químico con aplicaciones localizadas y prácticas agrícolas que incrementen la fitomasa en degradación, ambiente acogedor para el control biológico (por ejemplo, plantas nutricias albergadoras de enemigos naturales); finalmente, teniendo en cuenta que la problemática de insectos rizófagos es la resultante del deterioro ambiental, el manejo integrado debe enfocarse a mediano y largo plazo, enfatizando en prácticas de bajo impacto ambiental, devolviendo al medio edáfico su funcionalidad general, especialmente la biológica.

Los resultados de esta investigación fundamentan la recomendación de intensificar el estudio bioecológico y sistemático de los escarabajos rizófagos.

A Edgar Amézquita y Carlos Aníbal Montoya por aportar valiosa asesoría y experiencia de campo; A Mary Isabel Barragán y Silvia Elena de Botero (hacienda Córcega) por facilitar la toma de datos en campo, que fueron parcialmente auxiliadas por C. J. Herrera, A. Gaigl y Oscar Yela. Agradecimientos a Enrique Murgueitio (Cipav) por el constante apoyo.

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*Ing. C. A. Montoya. Comunicación personal, 2006