Especies de género Lutzomyia (Psychodidae, Phlebotominae) en áreas de transmisión de leishmaniasis tegumentaria y visceral en el departamento de Santander, en la cordillera oriental de los Andes colombianos
Claudia Magaly Sandoval 1, Reinaldo Gutiérrez 2, Rocío Cárdenas 3, Cristina Ferro 3
1 Laboratorio de Entomología, Secretaría de Salud de Santander, Bucaramanga, Colombia.
2
Centro de Investigaciones en Enfermedades Tropicales, CINTROP, Universidad Industrial de Santander, Colombia.3
Laboratorio de Entomología, Subdirección de Investigación, Instituto Nacional de Salud, Bogotá, D.C., Colombia.Recibido: 28/07/05; aceptado: 11/03/06
Introducción.
Los flebótomos desde el punto de vista de salud pública son especialmente conocidos como los únicos insectos vectores de las leishmaniasis y demuestran una interesante biodiversidad en algunas zonas como la cordillera de los Andes en Suramérica. Este estudio presenta las especies de flebótomos organizadas por municipios y zonas endémicas que pueden encontrarse en el departamento de Santander, ubicado sobre la cordillera oriental andina en Colombia.Objetivo. Presentar una actualización del inventario de las especies del género Lutzomyia en el departamento de Santander, señalar la distribución y discutir algunos aspectos de la ecología de las especies de mayor importancia en salud pública.
Materiales y métodos. Durante 1998 a 2001 en 12 municipios se realizaron capturas de flebótomos utilizando trampas de luz tipo CDC miniatura, entre las 19:00-6:00 horas, también capturas con cebo humano protegido utilizando aspiradores manuales entre las 18:00-20:00 horas, ocasionalmente aspiración directa sobre troncos de árboles entre las 8:00-11:00 horas y capturas de flebótomos en reposo sobre las paredes en horario diurno.
]]> Resultados. Se capturaron un total de 3.972 flebótomos distribuidos en 41 especies; de éstas, 16 especies son nuevos registros para esta región del país. En las zonas consideradas endémicas para leishmaniasis tegumentaria americana se destacaron por su abundancia, presencia en el intradomicilio e importancia epidemiológica L. gomezi, L. trapidoi, L. panamensis, L. ovallesi y L. yuilli yuilli. En las zonas de leishmaniasis visceral americana predominó L. longipalpis. Conclusión. La presencia significativa de vectores en el intradomicilio y la prevalencia de infección humana continúan demostrando la importancia de la leishmaniasis como un problema de salud pública en este departamento.Palabras clave: Psychodidae, Phlebotominae, leishmaniasis, Colombia.
Species of Lutzomyia (Psychodidae, Phlebotominae) in endemic cutaneous and visceral leishmaniasis foci of the department of Santander, in the eastern range of the Colombian Andes
Introduction. Phlebotomine sand flies are the only known vectors of leishmaniasis and show an interesting biodiversity in the Andean mountain range of South America. We update the registry of species prevalent in the municipalities and endemic areas of the department of Santander, in the eastern range of the Colombian Andes.
Objective. To present an updated inventory and distribution of the Lutzomyia species in the department of Santander and to discuss some ecological aspects of the principal species of medical importance.
Materials and methods. Phlebotomines were collected in 12 municipalities in the years 1998 to 2001 between 19:00-6:00 using CDC miniature light traps, manual aspirators on protected human baits between 18:00 and 20:00, and occasionally by direct aspiration on tree trunks between 8:00-11:00 and resting on walls at different times of the day.
Results. 3.972 phlebotomines of 41 species were captured, of which 16 species were new records for this area of the country. In zones of endemic American cutaneous leishmaniasis, L. gomezi, L. trapidoi, L. panamensis, L. ovallesi and L.yuilli were remarkable for their abundance, their presence within dwellings and their epidemiological relevance. In areas of visceral leishmaniasis, the most relevant species was L. longipalpis.
Conclusion. The significant presence of vectors within human dwellings and the prevalence of human infection are continuing evidence of household transmission of Leishmania as an important public health problem in this department of Colombia.
Key words: Psychodidae, Phlebotominae, leishmaniasis, Colombia.
En Colombia, la leishmaniasis se manifiesta como leishmaniasis tegumentaria americana y visceral americana. En el 2004 se reportaron 14.938 casos (Ministerio de la Protección Social. Consolidado de la casuística de leishmaniasis en Colombia 2004. Informe anual, Bogotá, 2005), distribuidos ampliamente en todo el territorio; las zonas de mayor endemicidad son la Costa Atlántica y Pacífica, el valle del Río Cauca y el valle del río Magdalena.
]]> En esta última se ubica el departamento de Santander, haciendo parte de la región nororiental considerada como la segunda zona de mayor transmisión después de Norte de Santander, con una incidencia media anual de 593±161 casos, para el periodo comprendido entre 1993-2002 (Secretaría de Salud de Santander. Datos de la Oficina del Programa de Enfermedades Transmitidas por Vectores, casuística de la leishmaniasis en el departamento de Santander).Los parásitos aislados e identificados de casos cutáneos en diferentes municipios de este departa-mento pertenecen a las especies Leishmania (Viannia) braziliensis, Leishmania (V.) panamensis para leishmaniasis tegumentaria americana y en los casos de leishmaniasis visceral a Leishmania (Leishmania) infantum (1). Santander es conocido como una de las áreas endémicas más antiguas de Colombia para la transmisión de leishmaniasis. Municipios como Vélez, cuentan con reportes de casos de leishmaniasis tegumentaria americana en la literatura desde 1893, en ese tiempo conocido bajo el nombre de "bubón de Vélez" (2) y en el municipio de Lebrija se registró en 1944 el primer caso de leishmaniasis visceral americana para el país (3,4). Por lo tanto, este departamento precisa actualizar el conocimiento sobre la fauna de flebótomos existente en la región.
En este estudio se presenta el inventario de la especies del género Lutzomyia para Santander, Colombia, señalando su distribución por municipios y zonas endémicas; además, se discuten algunos aspectos de la ecología de las especies de mayor importancia en salud pública.
Materiales y métodos
Área de estudio
El departamento de Santander está ubicado en la región nororiental de Colombia, entre los 5° 42’ y 8° 08’ de latitud N y los 72° 26’ y 74° 32’ de longitud O. Posee una superficie de 30.537 km2 y una población de 1’964.361 habitantes.
Este departamento presenta dos grandes regiones fisiográficas, la del valle del Magdalena con una topografía plana, suavemente ondulada y la correspondiente a la Cordillera Oriental con una topografía quebrada y abrupta que puede presentar alturas superiores a los 3.000 m.
Sus principales renglones económicos son la agricultura de productos como el cacao, la piña, el café, el tabaco y la caña de azúcar, la explotación minera del petróleo y el comercio.
Captura de flebótomos
Durante 1998-2001 se realizaron muestreos no sistemáticos de flebótomos en 12 municipios con transmisión activa de leishmaniasis en este departamento. Estos municipios corresponden a ocho zonas endémicas para leishmaniasis tegumentaria americana: El Playón, El Carmen, San Vicente de Chucurí, Landázuri, Sabana de Torres, Matanza, Betulia, Florián y en el municipio de Cimitarra en el área urbana y la localidad de Cobaplata. En esta última localidad no se registró transmisión activa de la enfermedad en el momento de las capturas. También se realizaron capturas en Girón y Lebrija, dos municipios con zonas de transmisión de leishmaniasis tanto tegumentaria como visceral y en el municipio de Cepitá tradicionalmente conocido como zona de transmisión de leishmaniasis visceral americana. Las áreas muestreadas se ubicaron en un rango altitudinal de 300 y 1.500 msnm (figura 1).
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Para las capturas de flebótomos se utilizaron trampas de luz tipo CDC miniatura, entre las 19:00 y las 06:00 horas ubicadas en el interior de las viviendas y en el extradomicilio (peridomicilio y bosque); también, se hicieron capturas con cebo humano protegido utilizando aspiradores manuales con un horario de las 18:00 a las 20:00 horas en el intradomicilio y extradomicilio; ocasionalmente, se hizo aspiración directa sobre troncos de árboles entre las 08:00 y las 11:00 horas y capturas de flebótomos en reposo sobre las paredes del domicilio en horas de la mañana.
Todos los flebótomos capturados se almacenaron, debidamente rotulados, en alcohol al 70%. Posteriormente, se aclararon con KOH 10% y fenol saturado. Para los montajes permanentes se usó una mezcla de fenol y bálsamo de Canadá y, finalmente, en la identificación taxonómica se siguió la clave de Young y Duncan (5). La composición específica de la fauna de flebótomos se presenta distribuida por municipios, indicándose el número total de especímenes capturados (hembras y machos) por método y ambiente de captura (intradomicilio y extradomicilio) (
cuadro 1).
Aspectos éticos
Las capturas de los flebótomos fueron realizadas por funcionarios de Enfermedades Transmitidas por Vectores del Instituto Departamental de Salud de Santander, con participación del Instituto Nacional de Salud, personal que está debidamente capacitado para la aplicación de las metodologías y que, voluntariamente, participó en las capturas con cebo humano protegido una vez se solicitó su consentimiento verbal. No se obtuvo un consentimiento firmado
.En los 12 municipios muestreados se recolectaron 3.972 flebótomos, distribuidos en 41 especies de Lutzomyia
(cuadro 1). En las áreas con transmisión de leishmaniasis tegumentaria americana se capturaron 3.208 flebótomos distribuidos en 37 especies, las más abundantes en las capturas fueron L. gomezi (Nitzulescu, 1931), 31,48%, seguida de L. trapidoi (Fairchild & Hertig, 1952), 16,27%, L. panamensis (Shannon, 1926), 9,56%, L. ovallesi (Ortiz, 1952), 6,51% y L. yuilli (Young & Porter, 1972), 4,57%. Las otras especies conformaron el 31,48% restante y, en estas últimas, 2,27 % fueron L. longipalpis (Lutz & Neiva, 1912). Para las áreas de transmisión de leishmaniasis visceral americana se capturaron 699 flebótomos, distribuidos en tres especies, L. longipalpis representó 93,13% de los flebótomos capturados seguido de L. yuilli, 4,14%, y L. gomezi, 2,71%.De otro lado, en el municipio de Cimitarra, la localidad Cobaplata y el casco urbano de Cimitarra, sin transmisión activa de leishmaniasis, se capturaron seis especies de Lutzomyia; la más abundantes fueron L. antunesi (Coutinho, 1939) con 29,23%, L. yuilli, 27,69%, L. chagasi (Costa Lima, 1941), 15,38%, L. ayrozai (Barretto & Coutinho, 1940), 15,38%, L. gomezi,10,76% y L. davisi (Root, 1934), 1,53%.
]]> En el extradomicilio de las zonas endémicas de leishmaniasis tegumentaria americana, teniendo en cuenta todos los métodos de captura, se registraron 31 especies; al considerar las capturas con trampas de luz CDC y cebo humano, las especies más abundantes en este ambiente fueron L. gomezi, seguida de L. trapidoi, L. panamensis, L. camposi (Rodríguez, 1952), L. yuilli, L. ovallesi (cuadro 2).
En el intradomicilio se capturaron 25 especies con trampas de luz CDC y 13 con cebo humano; al considerar ambos métodos de captura, L. gomezi fue la de mayor abundancia seguida de L. trapidoi, L. ovallesi, L. panamensis, L. yuilli y L. bifoliata (Osorno, Morales de Osorno & Muñoz, 1970)
(cuadro 2).El 76% (32/42) de las especies que componen la fauna flebotomínea del estudio se recolectaron con trampas de luz tipo CDC, 45% (19/42) en reposo sobre árbol, 35% (15/42) con cebo humano y 11% (5/42) en reposo dentro del domicilio.
Discusión
La posición geográfica del departamento de Santander con una gran parte de su territorio atravesado por la Cordillera Oriental andina, genera un mosaico ecológico de regiones de sabana y áreas de bosque que albergan una gran diversidad de flebótomos y reservorios de las Leishmania dermotropas y viscerotropas. En el contexto nacional, Santander registra 31 especies del género Lutzomyia de 135 reportadas para el país (6-10, Sandoval CM, Martínez J, Flórez M, SerranoVH, Angulo V. Composición y abundancia estacional de flebótomos en un foco de leishmaniosis visceral en la vereda de Guatiguará Piedecuesta, Santander, Colombia. Biomédica 2002;22(Suppl.1):111-2). Con este estudio se amplía el reporte de especies del género Lutzomyia a 47 para el departamento de Santander y 16 son nuevos registros para esta área (
cuadro 1). Las especies que no fueron recolectadas durante este estudio y que previamente fueron reportadas son L. infraespinosa (Mangabeira, 1941), L. atroclavata (Knab, 1913), L. furcata (Mangabeira, 1941), L. pia (Fairchild & Hertig, 1961), L. venezuelensis (Floch & Abonnenc,1948) y L. evansi (Nuñez-Tovar, 1924) (6).En Santander, la leishmaniasis visceral americana, al igual que en otras áreas de transmisión del valle del río Magdalena en Colombia, ocurre en las zonas de bosque seco tropical de los municipios de Girón, Lebrija, Piedecuesta y Cepitá donde la especie predominante es L. longipalpis (11). En el estudio no se reportó la presencia de L. evansi, considerado vector de leishmaniasis visceral en la Costa Caribe colombiana (12) y en Venezuela donde se comporta como principal vector en ausencia de L. longipalpis (13) o vector alterno durante la estación húmeda, cuando disminuyen las poblaciones de L. longipalpis (14). Otras especies como L. gomezi, L. ovallesi, L. dubitans (Sherlock, 1962), L. camposi y L. yuilli yuilli componen la fauna de flebótomos en los municipios santandereanos endémicos para leishmaniasis visceral, acompañando a L. longipalpis, aunque siempre en muy baja proporción.
Para las zonas de leishmaniasis tegumentaria americana, las especies de Lutzomyia más importantes por su abundancia, presencia intradomiciliaria y peridomiciliaria, antropofilia y antecedentes vectoriales fueron L. gomezi, L. trapidoi, L. panamensis, L. ovallesi y L. yuilli yuilli que representaron, aproximadamente, el 70% de la fauna flebotomínea recolectada en los diferentes ambientes.
L. gomezi fue registrada en todos los municipios muestreados como San Vicente, Betulia, Landázuri, El Carmen, El Playón y Lebrija y puede estar implicada en la transmisión pues se encontró con frecuencia en el intradomicilio y fue abundante en el extradomicilio. En Santander este flebótomo puede ser capturado tanto en áreas de bosque seco tropical (Girón, Cepitá) y húmedo tropical (Landázuri, Betulia, El Carmen, San Vicente), como ha sido reportado previamente en diversas regiones del país en zonas rurales de bosque húmedo tropical (7,15) y de bosque seco tropical (16), así como en áreas urbanas donde se considera que cumple un papel importante en la transmisión (10,17). Por estas características se considera una especie muy versátil pues se adapta a ambientes altamente intervenidos (15,18) coincidiendo esto con su amplia distribución geográfica. Cabe resaltar que, además, es un flebótomo altamente antropofílico y se encuentra naturalmente infectado con L. panamensis en Panamá y L. braziliensis en Venezuela (19-21).
]]> L. trapidoi fue capturada en los municipios de El Carmen, San Vicente y Landázuri en zonas boscosas de relativa intervención antrópica y con un comportamiento altamente antropofílico. Estos tres municipios tienen en común que son los principales productores de cacao (Theobroma cacao) del departamento y los domicilios se encuentran muy cercanos al bosque o a los cultivos tradicionales de este producto. En zonas cafeteras de Colombia, esta especie fue exclusiva de plantaciones tradicionales, y estaba ausente en las plantaciones intensificadas (22). En Buenaventura fue predominante en ambientes de bosque (23) y en la región del Chocó fue frecuente en el bosque, pero también en áreas intervenidas lo cual indica tolerancia a la deforestación (15).Señalamos para Santander que L. trapidoi esta más asociada a ambientes de relativa intervención antrópica en los cuales aún se mantienen relictos de bosque secundario y donde probablemente desempeña un papel importante en la epidemiología de la leishmaniasis tegumentaria. L. trapidoi es un reconocido vector L. panamensis en Ecuador (24) y Colombia en los departamentos de Nariño, Tolima y en el municipio de San Roque (25-27). Se encuentra reportado en 12 de 32 departamentos del país. En un estudio previo en el municipio de Landázuri, Santander, L. trapidoi presentó 0,35% de infección natural por parásitos de Leishmania sp. del complejo braziliensis por medio de la reacción en cadena de la polimerasa, probablemente, L. panamensis (Muñoz G. Incriminación de vectores de Leishmania panamensis por métodos estadísticos. Memorias, XXVI Congreso Sociedad Colombiana de Entomología. Santa Fe de Bogotá: Sociedad Colombiana de Entomología; 1999. p.164-71).
L. ovallesi se presentó de manera discreta en algunas zonas de leishmaniasis tegumentaria americana con excepción de los municipios de Landázuri y Betulia donde fue frecuentemente hallada en el intradomicilio. Es un flebótomo, incriminado en la transmisión de L. braziliensis en Guatemala (28), L. braziliensis y L. mexicana en Venezuela (20). En Colombia es considerado uno de los principales vectores de leishmaniasis tegumentaria americana y ha sido reportado en ocho departamentos del país (6); se demostró que puede ser un vector competente debido a que soporta altas tasas de infección con L. braziliensis en ensayos experimentales con poblaciones silvestres (29). L. ovallesi, ha sido definida como de bosque secundario en buen estado de conservación, sin aproximarse a las viviendas en alta densidad (18). No obstante, en Venezuela exhibió una fuerte actividad intradomiciliaria asociada a la incidencia de casos en la localidad El Ingenio, estado de Miranda (20,30) y en la ciudad de Trujillo, de este mismo país, es el segundo vector en importancia, después de L. youngi Feliciangeli & Murillo, 1987 (31). En Bucaramanga, capital de Santander, L. ovallesi junto con L. gomezi fueron las especies predominantes en las áreas de mayor deforestación de la ciudad y localizadas a 900 msnm (Cárdenas R, Gutiérrez M, Angulo VM, Munsterman L, Sandoval M, Ferro C. Phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) habitat associations to urban cutaneous leishmaniasis in the city of Bucaramanga, northwestern Colombia. XVth International Congress for Tropical Medicine and Malaria. Cartagena de Indias, Colombia, 2000. p.39), asociadas probablemente con la presencia de casos urbanos (10).
L. panamensis incriminado como vector de L. panamensis en Panamá (19) y encontrada naturalmente infectada con L. braziliensis en Venezuela (21), presenta en este último país una gran distribución geográfica en 19 de 24 estados, y un papel vectorial reconocido desde los trabajos de Pifano (32,33). En el estado de Guarico, L. panamensis fue abundante en el extradomicilio, lo que sugiere que la transmisión de leishmaniasis tegumentaria americana por esta especie ocurre en este ambiente (34) y en el estado de Anzoátegui, esta especie podría tener un papel importante en la transmisión de la leishmaniasis tegumentaria americana en las localidades de menor altitud, donde fue capturada con frecuencia sobre cebo humano (35). En Colombia se distribuye en 18 de 32 departamentos y, recientemente, fue señalada junto con L. gomezi, como posibles especies responsables de la transmisión urbana de la leishmaniasis tegumentaria americana en Sincelejo (17). Es probable que esta especie esté implicada en la transmisión tanto domiciliaria como extra-domiciliaria en los municipios de Sabana de Torres, El Playón, El Carmen y Landázuri en el departamento de Santander.
L. yuilli yuilli fue capturada con frecuencia en el intradomicilio y estuvo presente en 8 de 11 municipios muestreados; es una especie predominantemente antropofílica, hallada naturalmente infectada con flagelados no identificados tanto en Brasil como en Leticia, Colombia (36,37). Recientemente, se encontró naturalmente infectada con L. panamensis en el municipio de Otanche junto con L. gomezi y L. panamensis en Pauna, Boyacá (Santamaría E, Zipa Y, Ponce N, Sandoval A, Ferro C. Determinación de las especies de Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) involucradas en la transmisión de leishmaniasis cutánea en los municipios de Otanche y Pauna, Boyacá. Resúmenes, XXXI Congreso Sociedad Colombiana de Entomología, 2004. p.52). El papel vectorial de esta especie requiere estudios y atención en los focos de leishmaniasis tegumentaria americana en las zonas andinas colombianas.
De manera general, podemos concluir que Santander es un área de gran importancia epidemiológica para la transmisión de leishmaniasis tanto visceral como tegumentaria en Colombia. En su territorio se registra, aproximadamente, 34% de las especies presentes en el país, y el extradomicilio es el ambiente en donde se captura la mayor diversidad y número de flebótomos. Sin embargo, en el intradomicilio se registraron 32 especies con la frecuente incursión en este ambiente, por lo menos, de 11 especies de Lutzomyia: L. gomezi, L. longipalpis, L. trapidoi, L. ovallesi, L. panamensis, L. yuilli, L. hartmani (Fairchild & Hertig, 1957), L. trinidadensis (Floch & Abonnenc, 1944), L. quasitownsendi (Osorno, de Osorno & Morales, 1972), L. lichyi (Floch & Abonnenc, 1950) y L. nuneztovari (Ortiz, 1954), vectores comprobados o sospechosos de transmitir la enfermedad, lo cual permite suponer que en algunas áreas del departamento de Santander, además del extradomicilo, en el intradomicilio la transmisión también ocurre como ha sido previamente sugerido por Muñoz (Muñoz G. Incriminación de vectores de Leishmania panamensis por métodos estadísticos. Memorias, XXVI Congreso Sociedad Colombiana de Entomología. Santa Fe de Bogotá: Sociedad Colombiana de Entomología; 1999. p.164-71) para el municipio de Landázuri, siendo necesarios futuros estudios sistemáticos encaminados a aclarar el papel vectorial de cada una de las especies en los diversos escenarios de las áreas endémicas en el departamento de Santander, que incluyan el estudio de reservorios y la transmisión al humano, que permitan comprender la dinámica de transmisión y diseñar estrategias de control adecuadas y ajustadas a la realidad de cada foco.
Agradecimientos
A todo el personal del Programa de Enfermedades Transmitidas por Vectores de la Secretaría de Salud de Santander, en especial, a los funcionarios y técnicos de Enfermedades Transmitidas por Vectores por su asistencia técnica en el campo.
Conflicto de intereses
Los autores declaramos que no existe conflicto de interés.
]]> FinanciaciónSecretaría de Salud de Santander e Instituto Nacional de Salud.
Correspondencia:
Claudia Magaly Sandoval, Laboratorio de Entomología, Instituto de Investigación en Ciencias Biomédicas, Universidad de Pamplona, km1 vía a Bucaramanga, Pamplona, Colombia.
Telefax: 5682915
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