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<article-title xml:lang="es"><![CDATA[Comportamiento de picadura de Anopheles darlingi Root,1926 (Diptera: Culicidae) y su asociación con la transmisiónde malaria en Villavicencio (Colombia)]]></article-title>
<article-title xml:lang="en"><![CDATA[Biting behavior of Anopheles darlingi Root, 1926 (Diptera: Culicidae) and its association with malaria transmission in Villavicencio (Meta, Colombia)]]></article-title>
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<abstract abstract-type="short" xml:lang="en"><p><![CDATA[Introduction: Anopheles darlingi is the main malaria vector in the neotropics. This species is recognized by its anthropophilic behavior and its high variability in biting activity throughout its distribution range. Objective: To characterize the biting behavior of An. darlingi and to establish its association with malaria transmission in Villavicencio. Materials and methods: Between 2008 and 2009, a cross sectional and a longitudinal entomological study were carried out in 5 localities with malaria transmission in Villavicencio. Mosquito collections included breeding sites search and human landing catches in houses. Collected mosquitoes were analyzed for Plasmodium using the ELISA standard protocol. Results: A total of 2,772 mosquitoes were collected in the study. Anopheles darlingi was the most abundant anopheline species. The most common breeding sites for this species were marshes, streams, lakes and fish ponds. Anopheles darlingi was found at all times during the year with monthly average human biting rates between 2.2 y 55.5 mosquitos/person/night. This species was collected throughout the night, indoors and outdoors, and 47 to 81% of An. darling captured during twelve hours of observation (18:00 to 06:00) were collected between18:00 and 22:00. Anopheles darlingi was found positive for P. falciparum with a 0.05% rate and the entomological inoculation rate was estimated at 2.9 infective bites/person per year. Conclusion: Anopheles darlingi was infected with P. falciparum, it was found all year long and it exhibited characteristics in biting behavior that favor human-vector contact, being a permanent risk for malaria transmission in Villavicencio.]]></p></abstract>
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</front><body><![CDATA[  <font face="verdana" size="2">     <p>doi: <a href="http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v33i2.1492" target="_blank">http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v33i2.1492</a></p>      <p>ART&Iacute;CULO ORIGINAL     <p><font size="4">    <center><b>Comportamiento de picadura de <i>Anopheles darlingi</i> Root,1926 (Diptera: Culicidae) y su asociaci&oacute;n con la transmisi&oacute;n</b><b>de malaria en Villavicencio (Colombia)</b></center></font></p> 	     <p>    <center>Martha Liliana Ahumada<sup>1</sup>, Paula Ximena Pareja<sup>1</sup>, Luz Stella Buitrago<sup>2</sup>, Martha L. Qui&ntilde;ones<sup>3</sup></center></p>      <p><sup>1</sup> Laboratorio de Entomolog&iacute;a, Instituto Nacional de Salud, Bogot&aacute;, D.C., Colombia</p>       <p><sup>2</sup> Secretar&iacute;a Seccional de Salud del Meta, Villavicencio, Colombia</p>      <p><sup>3</sup> Departamento de Salud P&uacute;blica, Universidad Nacional de Colombia, Bogot&aacute;, D.C., Colombia</p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p><b>Contribuci&oacute;n de los autores:</b> Martha Liliana Ahumada: realizaci&oacute;n del trabajo de campo y laboratorio, an&aacute;lisis de datos y elaboraci&oacute;n del manuscrito.   Paula Ximena Pareja y Luz Stella Buitrago: recolecci&oacute;n e identificaci&oacute;n de material entomol&oacute;gico y apoyo en la realizaci&oacute;n de las series entomol&oacute;gicas.   Martha Luc&iacute;a Qui&ntilde;ones: orientaci&oacute;n del trabajo, participaci&oacute;n en el an&aacute;lisis de datos, elaboraci&oacute;n y revisi&oacute;n del manuscrito. </p>      <p>Recibido: 01/02/12; aceptado:06/12/12 </p>  <hr size="1">      <p><b>Introducci&oacute;n. </b><i>Anopheles darlingi</i> es el principal vector de la malaria, o paludismo, en el neotr&oacute;pico. Esta especie es reconocida por presentar un comportamiento antropof&iacute;lico y variabilidad en sus h&aacute;bitos   de picadura a lo largo de su rango de distribuci&oacute;n.</p>      <p><b>Objetivo. </b>Caracterizar el comportamiento de picadura de <i>An. darlingi </i>y establecer su relaci&oacute;n con la   transmisi&oacute;n de la malaria en Villavicencio.</p>      <p><b>Materiales y m&eacute;todos. </b>Entre 2008 y 2009 se llevaron a cabo un estudio de tipo transversal y uno longitudinal, en cinco localidades de Villavicencio con transmisi&oacute;n de malaria. Estos incluyeron recolecci&oacute;n de ejemplares inmaduros y de adultos en las viviendas. Se utiliz&oacute; la prueba ELISA para la detecci&oacute;n de infecci&oacute;n con <i>Plasmodium </i>spp<i>.</i></p>      <p><b>Resultados. </b>Se recolectaron 2.772 mosquitos. <i>Anopheles darlingi </i>fue la especie predominante en las capturas con atrayente humano. Los criaderos identificados para esta especie fueron pantanos, ca&ntilde;os, lagunas y estanques pisc&iacute;colas. <i>Anopheles darlingi </i>estuvo presente durante todo el a&ntilde;o, con densidades mensuales promedio entre 2,2 y 55,5 mosquitos por persona por noche. Present&oacute; actividad hematof&aacute;gica durante toda la noche en el intradomicilio y en el peridomicilio. De las 18:00 a las 22:00, se registraron entre el 47 % y el 81 % de los mosquitos capturados en 12 horas de observaci&oacute;n. Se encontr&oacute; una tasa de infecci&oacute;n con <i>Plasmodium falciparum </i>de 0,05 % y se estim&oacute; una tasa entomol&oacute;gica de inoculaci&oacute;n de 2,9 picaduras infecciosas por persona al a&ntilde;o.</p>      <p><b>Conclusi&oacute;n. </b><i>Anopheles darlingi </i>se encontr&oacute; infectado con <i>P. falciparum</i>, estuvo presente durante todo el a&ntilde;o y exhibi&oacute; caracter&iacute;sticas en su comportamiento de picadura que favorecen el contacto entre humano y vector, lo cual es un riesgo permanente para la transmisi&oacute;n de la malaria en Villavicencio.</p>      <p><b>Palabras clave: </b><i>Anopheles</i>, conducta animal, insectos vectores, <i>Plasmodium</i>, malaria, Colombia.</p>      <p>doi: <a href="http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v33i2.1492" target="_blank">http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v33i2.1492</a></p> <hr size="1">      <p><font size="3"><b>Biting behavior of </b><b><i>Anopheles darlingi </i></b><b>Root, 1926 (Diptera: </b><b><i>Culicidae</i></b><b>) and its association with malaria transmission in Villavicencio (Meta, Colombia)</b></font></p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p><b>Introduction: </b><i>Anopheles darlingi </i>is the main malaria vector in the neotropics. This species is recognized by its anthropophilic behavior and its high variability in biting activity throughout its distribution range.</p>      <p><b>Objective: </b>To characterize the biting behavior of <i>An. darlingi </i>and to establish its association with malaria transmission in Villavicencio.</p>      <p><b>Materials and methods: </b>Between 2008 and 2009, a cross sectional and a longitudinal entomological study were carried out in 5 localities with malaria transmission in Villavicencio. Mosquito collections included breeding sites search and human landing catches in houses. Collected mosquitoes were analyzed for <i>Plasmodium </i>using the ELISA standard protocol.</p>      <p><b>Results: </b>A total of 2,772 mosquitoes were collected in the study. <i>Anopheles darlingi </i>was the most abundant anopheline species. The most common breeding sites for this species were marshes, streams, lakes and fish ponds. <i>Anopheles darlingi </i>was found at all times during the year with monthly average human biting rates between 2.2 y 55.5 mosquitos/person/night. This species was collected throughout the night, indoors and outdoors, and 47 to 81% of <i>An. darling </i>captured during twelve hours of observation (18:00 to 06:00) were collected between18:00 and 22:00. <i>Anopheles darlingi </i>was found positive for <i>P. falciparum </i>with a 0.05% rate and the entomological inoculation rate was estimated at 2.9 infective bites/person per year.</p>      <p><b>Conclusion: </b><i>Anopheles darlingi </i>was infected with <i>P. falciparum</i>, it was found all year long and it   exhibited characteristics in biting behavior that favor human-vector contact, being a permanent risk for malaria transmission in Villavicencio.</p>      <p><b>Key words: </b><i>Anopheles</i>; behavior, animal; insect vectors, <i>Plasmodium, </i>malaria, Colombia.</p>      <p>doi: <a href="http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v33i2.1492">http://dx.doi.org/10.7705/biomedica.v33i2.1492</a></p> <hr size="1">      <p><i>Anopheles darlingi </i>Root 1926 es el principal vector de malaria en la regi&oacute;n neotropical, dada la evidencia epidemiol&oacute;gica, los hallazgos de infecci&oacute;n con <i>Plasmodium falciparum </i>y <i>P. vivax</i>, y su asociaci&oacute;n con los humanos (1-4). Una de las caracter&iacute;sticas que hace de esta especie el vector m&aacute;s eficiente de los par&aacute;sitos de malaria en las Am&eacute;ricas, es su comportamiento altamente antropof&iacute;lico, con actividad tanto endof&aacute;gica como exof&aacute;gica (5,6).</p>      <p>Varios trabajos realizados en Latinoam&eacute;rica sobre el comportamiento de <i>An. darlingi</i>, han demostrado que presenta patrones estacionales de picadura que dependen de la localidad y la estaci&oacute;n clim&aacute;tica en la que se hace la recolecci&oacute;n de los insectos (1,6-8). Se ha establecido que presenta mayor densidad en los meses lluviosos y menor en los meses m&aacute;s secos (9-11), aunque se identifica, en algunas &aacute;reas, la importancia de los periodos de transici&oacute;n entre las estaciones clim&aacute;ticas (12). Sin embargo, los estudios han establecido que no es significativa la asociaci&oacute;n entre la densidad de los mosquitos capturados con atrayente humano y los niveles de precipitaci&oacute;n (1,11,12). En Villavicencio, en la d&eacute;cada de los 40, la detecci&oacute;n de infecci&oacute;n con especies de <i>Plasmodium </i>permiti&oacute; establecer que la habilidad de <i>An. darlingi </i>como vector disminu&iacute;a despu&eacute;s de finalizar la estaci&oacute;n lluviosa(13,14).</p>      <p>Con relaci&oacute;n al comportamiento horario de picadura, <i>An. darlingi </i>presenta gran variabilidad seg&uacute;n su rango de distribuci&oacute;n (15). Se caracteriza por estar presente durante toda la noche, aunque exhibe diferentes patrones que incluyen un m&aacute;ximo de actividad al atardecer, a la medianoche o al amanecer (1,2,7,8,11,16). En Colombia se ha observado que <i>An. darlingi </i>presenta una mayor actividad entre las 18:00 y las 19:00, las 21:00 y las 24:00 y las 05:00 y las 06:00 horas (17-19).</p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p>Villavicencio pertenece a la regi&oacute;n de la Orinoquia, la cual ocupa el tercer lugar en n&uacute;mero de casos de paludismo en Colombia con un &iacute;ndice parasitario anual (IPA) de 6,8 por 1.000 habitantes (20,21). En este municipio se presenta transmisi&oacute;n variable, end&eacute;mica y epid&eacute;mica, que es afectada por el desplazamiento de la poblaci&oacute;n vulnerable y de portadores de par&aacute;sitos. Entre 2000 y 2010, se reportaron al a&ntilde;o entre 60 y 300 casos, con predominio de <i>P. vivax </i>(&gt;70 %) y con un IPA inferior a 1,0, lo cual clasifica a este municipio como de bajo riesgo para la transmisi&oacute;n de la malaria (22).</p>      <p>Sin embargo, aunque en este municipio no se registra un mayor n&uacute;mero de casos de malaria, la transmisi&oacute;n se caracteriza por estar localizada en zonas periurbanas, evento que ha sido considerado como un problema de salud p&uacute;blica dado el riesgo de urbanizaci&oacute;n de la enfermedad (23,24). Esta transmisi&oacute;n periurbana ha sido favorecida por las condiciones ambientales y de desarrollo urbano, que han permitido la creaci&oacute;n de ambientes propicios para la permanencia y proliferaci&oacute;n de los vectores en Villavicencio, muy particularmente de <i>An. darlingi</i>, que en bajas densidades es capaz de mantener la transmisi&oacute;n del paludismo (15,18,25).</p>      <p>El presente estudio se hizo con el prop&oacute;sito de caracterizar el comportamiento de picadura de <i>An.</i> <i>darlingi </i>y establecer su asociaci&oacute;n con la transmisi&oacute;n de la malaria en el municipio de Villavicencio. Esta informaci&oacute;n contribuir&aacute; al entendimiento de la din&aacute;mica de transmisi&oacute;n, aspecto indispensable para la selecci&oacute;n de las medidas de control vectorial adecuadas en el &aacute;rea.</p>      <p><b>Materiales y m&eacute;todos</b></p>      <p><b><i>&Aacute;reas de estudio</i></b></p>      <p>Villavicencio es un municipio del departamento del Meta, localizado a los 4&deg;09&rsquo;12&rdquo; de latitud norte y 73&deg;38&rsquo;06&rdquo; de longitud oeste, a una altura de 467 msnm; presenta temperatura promedio de 25,5 &deg;C, precipitaci&oacute;n media anual de 3.663 mm y humedad relativa promedio anual del 80 %. Se registra un r&eacute;gimen de lluvias monomodal, en el cual los meses m&aacute;s lluviosos son abril, mayo y octubre (26). Las localidades del estudio, Barcelona (4&deg;2&rsquo;22&rdquo;; 73&deg;21&rsquo;51&rdquo;), Quintas de San Fernando (4&deg;6&rsquo;60&rdquo;; 73&deg;36&rsquo;54&rdquo;), Santa Librada (4&deg;5&rsquo;50&rdquo;; 73&deg;38&rsquo;32&rdquo;), Villa Hermosa (4&deg;5&rsquo;58&rdquo;; 73&deg;37&rsquo;42&rdquo;) y Zuria (4&deg;5&rsquo;53&rdquo;; 73&deg;37&rsquo;49&rdquo;), se localizan en la periferia de esta ciudad. Se caracterizan por la presencia de asentamientos humanos rodeados por grandes extensiones de pastizales con &aacute;reas inundables, ca&ntilde;os y relictos de bosques intervenidos. Es un &aacute;rea receptora de migrantes, quienes en ocasiones pueden provenir de zonas con transmisi&oacute;n de malaria, dado que el municipio proporciona ventajas sociales, econ&oacute;micas y culturales propias de un centro urbano en desarrollo (27).</p>      <p><b><i>Dise&ntilde;o del estudio</i></b></p>      <p>Para identificar las especies de <i>Anopheles </i>presentes en las &aacute;reas de transmisi&oacute;n de malaria del municipio de Villavicencio y establecer patrones de comportamiento de picadura con respecto al domicilio humano, se llevaron cabo dos estudios. El primero fue de tipo transversal, el cual incluy&oacute; recolecci&oacute;n de adultos con atrayente humano y captura de ejemplares inmaduros en los sitios de cr&iacute;a encontrados en las cinco localidades antes mencionadas, donde se hab&iacute;a registrado, por lo menos, un caso de malaria durante el 2008. Las capturas de los mosquitos se hicieron en junio, julio y septiembre de 2008, entre 5 y 12 noches por localidad, en las viviendas donde se presentaron casos. El segundo estudio, de tipo longitudinal, se llev&oacute; a cabo entre julio de 2008 y junio de 2009 en Quintas de San Fernando, localidad que registr&oacute; un mayor n&uacute;mero de casos de malaria durante el primer semestre de 2008. Las capturas de adultos se hicieron en una &uacute;nica vivienda, de 3 a 4 d&iacute;as cada mes, durante 10 meses, siendo la misma durante el estudio. Los datos de precipitaci&oacute;n fueron medidos diariamente y la temperatura se registr&oacute; a intervalos de 15 minutos utilizando un <i>datalogger </i>(Extech Instruments&trade;, referencia 42270). Los instrumentos de medici&oacute;n fueron instalados en esta vereda.</p>      <p><b><i>Recolecci&oacute;n de mosquitos adultos</i></b></p>      <p>En el estudio longitudinal, los mosquitos adultos se capturaron con atrayente humano protegido, simult&aacute;neamente en el intradomicilio y el peridomicilio entre las 18:00 y las 06:00, con rotaci&oacute;n de los recolectores cada hora entre los dos sitios antes mencionados. En el caso del estudio transversal, las capturas se hicieron entre las 18:00 y las 23:00. Estas se efectuaron durante los primeros 50 minutos de cada hora. Los mosquitos se colocaron en frascos rotulados, especificando el lugar (intradomicilio o peridomicilio), fecha, hora, nombre del recolector y n&uacute;mero de mosquitos. Despu&eacute;s de haberlos sacrificado utilizando trietilamina, se empacaron individualmente en viales Eppendorf&trade; de 1,5 ml con la tapa perforada. Los tubos se colocaron en bolsas de cierre herm&eacute;tico que conten&iacute;an s&iacute;lica-gel para la preservaci&oacute;n del material entomol&oacute;gico. Las capturas las llevaron a cabo personal entrenado de la Secretar&iacute;a de Salud del departamento del Meta y del Laboratorio de Entomolog&iacute;a del Instituto Nacional de Salud, previa firma de un consentimiento informado.</p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p><b><i>Recolecci&oacute;n de ejemplares inmaduros</i></b></p>      <p>Para la identificaci&oacute;n de los sitios de cr&iacute;a, se buscaron formas inmaduras alrededor de las viviendas seleccionadas para capturarlas con atrayente humano. Las larvas se recolectaron con cucharones, haciendo 10 tomas por metro cuadrado. Posteriormente, las larvas se empacaron en vasos pl&aacute;sticos y se transportaron al laboratorio de la Secretar&iacute;a de Salud del departamento del Meta y al Laboratorio de Entomolog&iacute;a del Instituto Nacional de Salud para la obtenci&oacute;n de las series entomol&oacute;gicas (cr&iacute;a de larvas hasta la obtenci&oacute;n de mosquitos adultos). Para cada uno de los sitios de cr&iacute;a revisados, se estableci&oacute; el tipo de criadero, la presencia de vegetaci&oacute;n y el porcentaje de sombra sobre el &aacute;rea total del espejo de agua.</p>      <p><b><i>Determinaci&oacute;n taxon&oacute;mica</i></b></p>      <p>La determinaci&oacute;n taxon&oacute;mica de los ejemplares, adultos e inmaduros, se hizo utilizando claves dicot&oacute;micas (28-31).</p>      <p><b><i>Detecci&oacute;n de infecci&oacute;n natural con Plasmodium</i></b> <b>spp.</b></p>      <p>Despu&eacute;s de realizar la determinaci&oacute;n taxon&oacute;mica de los mosquitos adultos recolectados con atrayente humano, se tom&oacute; la cabeza y el t&oacute;rax de cada mosquito y se procesaron conjuntamente con el fin de detectar en estas partes la prote&iacute;na del circumsporozo&iacute;to de <i>P. falciparum</i>, <i>P. vivax</i> VK210 y <i>P. vivax </i>VK247. Se sigui&oacute; el protocolo estandarizado (32,33) que utiliza el kit de la prueba de ELISA (<i>Enzyme-Linked ImmunoSorbent Assay)</i>, distribuido por los <i>Centers for Disease Control and</i> <i>Prevention </i>(CDC, Atlanta, Estados Unidos).</p>      <p><b><i>Variables estudiadas y an&aacute;lisis de datos</i></b></p>      <p>La densidad mensual y la actividad horaria de <i>An. darlingi </i>se expresaron como el promedio geom&eacute;trico del n&uacute;mero de mosquitos recolectados por persona por noche y mosquitos por persona por hora, respectivamente. La infecci&oacute;n natural se calcul&oacute; como el porcentaje de mosquitos infectados con par&aacute;sitos de <i>Plasmodium </i>spp. para cada una de las especies de <i>Anopheles </i>encontradas. La tasa de inoculaci&oacute;n entomol&oacute;gica (TIE), definida como el n&uacute;mero de picaduras infecciosas que puede recibir una persona durante un a&ntilde;o, se calcul&oacute; utilizando la siguiente expresi&oacute;n: TIE=ma x te, donde <i>ma </i>es la tasa de picadura (mosquitos por persona por noche) por 365 d&iacute;as del a&ntilde;o, y <i>te </i>es la tasa de infecci&oacute;n de los mosquitos con esporozo&iacute;tos de <i>Plasmodium </i>(34).</p>      <p>Para identificar los periodos de mayor exposici&oacute;n que pudieran tener los humanos a las picaduras de <i>An. darlingi </i>durante la noche, se establecieron tres lapsos de tiempo de acuerdo con los h&aacute;bitos observados en la poblaci&oacute;n: periodo 1 (P1), entre las 18:00 y las 22:00 (cuatro horas); periodo 2 (P2), entre las 22:00 y las 04:00 (seis horas) y, periodo 3 (P3), entre las 04:00 y las 06:00 (tres horas). Para cada uno se calcul&oacute; la contribuci&oacute;n relativa como el porcentaje de mosquitos recolectados por periodo con respecto al total de los mosquitos capturados entre las 18:00 y las 06:00.</p>      <p>Para la comparaci&oacute;n de las variables densidad y contribuci&oacute;n relativa, registradas para <i>An. darlingi</i>, se utilizaron las pruebas de Mann-Whitney y Kruskal-Wallis. Se consider&oacute; significativo un valor de p menor de 0,05. El an&aacute;lisis estad&iacute;stico se hizo con el programa SPSS&trade; (<i>Statistical Package for</i> <i>the Social Sciences</i>), versi&oacute;n 19.0.</p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p><b><i>Consideraciones &eacute;ticas</i></b></p>      <p>Las metodolog&iacute;as empleadas para la recolecci&oacute;n de los mosquitos fueron aprobadas por el Comit&eacute; de &Eacute;tica del Instituto Nacional de Salud y de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogot&aacute;.</p>      <p><b>Resultados</b></p>      <p><b><i>Especies recolectadas del g&eacute;nero Anopheles</i></b></p>      <p>En las cinco localidades estudiadas se recolectaron 2.772 mosquitos con atrayente humano protegido durante 56 noches. <i>Anopheles darlingi </i>(n=2.656) fue la especie predominante. Se captur&oacute; junto con <i>An</i>. <i>albitarsis </i>s.l. (n=74), <i>An. rangeli </i>(n=19), <i>An. braziliensis </i>(n=14), <i>An. costai </i>(n=8) y <i>An.</i> <i>triannulatus </i>s.l. (n=1). Del material entomol&oacute;gico recolectado en 30 sitios de cr&iacute;a, se obtuvieron 193 series entomol&oacute;gicas, de las cuales, 83 fueron de <i>An. darlingi</i>. Esta especie se captur&oacute; junto con <i>An. albitarsis </i>s.l. (n=37) y <i>An. rangeli </i>(n=66). Las larvas de <i>An. darlingi </i>se encontraron en 10 de los 30 criaderos examinados, distribuidas de la siguiente manera: en criaderos del tipo pantano, el cual incluy&oacute; potreros inundados temporalmente, 39 %; ca&ntilde;os, 38 %; lagunas, 8,2 %; estanques pisc&iacute;colas, 7,5 %, y pozos, 6,8 %. Los sitios de cr&iacute;a en donde de identific&oacute; esta especie presentaron un porcentaje de sombra sobre el espejo de agua que oscil&oacute; entre 0 y 83 %, con presencia de vegetaci&oacute;n circundante (10 de 10 criaderos positivos), emergente (8 de 10 criaderos positivos) y flotante (6 de 10 criaderos positivos).</p>      <p><b><i>Actividad de picadura, variaci&oacute;n mensual de</i></b> <b><i>la densidad y relaci&oacute;n con la transmisi&oacute;n de la</i></b> <b><i>malaria</i></b></p>      <p>En el estudio longitudinal en Quintas de San Fernando, vereda Apiay, entre julio de 2008 y junio de 2009, se efectuaron capturas con atrayente humano durante 36 noches distribuidas en 10 meses de observaci&oacute;n (no se hicieron capturas en enero y marzo de 2009). Durante este periodo se recolectaron 1.570 mosquitos, a partir de los cuales se identificaron seis especies: <i>An. darlingi</i> (n=1.479), <i>An. albitarsis </i>s.l. (n=68), <i>An. braziliensis</i> (n=13), <i>An. rangeli </i>(n=7), <i>An. costai </i>(n=2), y <i>An</i>. <i>triannulatus </i>s.l. (n=1); <i>An. darlingi </i>fue la especie m&aacute;s abundante, con 94 % del total de mosquitos capturados.</p>      <p>Las observaciones hechas en diez meses, permitieron establecer que <i>An. darlingi </i>hab&iacute;a estado presente durante todo el a&ntilde;o con comportamiento endof&aacute;gico y exof&aacute;gico, dado que fue capturado en el intradomicilio y en el peridomicilio, con 608 y 797 mosquitos recolectados, respectivamente. Se determin&oacute; que present&oacute; actividad hematof&aacute;gica durante toda la noche en el intradomicilio y el peridomicilio, con un m&aacute;ximo entre las18:00 y las 19:00 y un posterior descenso gradual a lo largo de la noche (<a href="#figura1">figura 1</a>). Para este municipio se obtuvo una tasa de picadura promedio de 17 picaduras por persona por noche, con valores que oscilaron entre 2,0 y 76,0 mosquitos por persona por noche en el intradomicilio y entre 1,7 y 89,0 mosquitos por persona por noche en el peridomicilio. No se present&oacute; diferencia significativa entre la densidad obtenida en el intradomicilio y en el peridomicilio para cada uno de los meses de observaci&oacute;n (prueba de Mann-Whitney: W=47; p=0,59; nivel de confianza 95 %) (<a href="#figura2">figura 2</a>).</p>      <p>    <center> <a name="figura1"><img src="img/revistas/bio/v33n2/v33n2a09g1.jpg"></a></center></p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p>    <center> <a name="figura2"><img src="img/revistas/bio/v33n2/v33n2a09g2.jpg"></a></center></p>      <p>Con relaci&oacute;n a la variaci&oacute;n mensual de la densidad, se observ&oacute; una diferencia significativa entre la densidad registrada durante el mes de febrero, comparada con los otros meses de estudio (&chi;2=15,315; p<i>&lt;</i>0,001). Lo anterior permiti&oacute; establecer que <i>An. darlingi </i>estuvo presente durante todo el a&ntilde;o, con densidades mensuales promedio que oscilaron entre 2,2 y 55,5 mosquitos por persona por noche (<a href="#figura3">figura 3</a>), donde el mayor valor ocurri&oacute; en febrero, cuando se registr&oacute; una menor precipitaci&oacute;n (&lt;100 mm) (<a href="#figura2">figura 2</a>) y un mayor promedio de temperatura mensual (27,3&plusmn;0,13 &deg;C) (no se presentan los datos). Durante los otros meses de estudio, la densidad estuvo por debajo de 27,1 mosquitos por persona por noche.</p>      <p>    <center> <a name="figura3"><img src="img/revistas/bio/v33n2/v33n2a09g3.jpg"></a></center></p>      <p>Con respecto a la transmisi&oacute;n de la malaria durante 2008 y 2009, se observ&oacute; aumento en el n&uacute;mero de casos en julio y septiembre de 2008 y febrero de 2009, meses en que se registr&oacute; un incremento en la densidad de <i>An. darlingi </i>(<a href="#figura3">figura 3</a>).</p>      <p><b><i>Riesgo de exposici&oacute;n de la poblaci&oacute;n humana</i></b> <b><i>a picaduras de Anopheles darlingi</i></b></p>      <p>Los per&iacute;odos de exposici&oacute;n del humano a la picadura del vector durante la noche se presentan en la <a href="#figura4">figura 4</a>. En el intradomicilio se observ&oacute; que: durante el P1, los porcentajes de contribuci&oacute;n oscilaron entre 38,9 y 78,3 %, con un promedio de 57 %; durante el P2, oscilaron entre 20,5 y 52,9 % con un promedio de 37 %, y durante el P3 oscilaron entre 0 y 16,7 % con un promedio de 6,4 %. Adem&aacute;s, en el intradomicilio hubo una mayor actividad en el P1 durante 2008, cuando los porcentajes de contribuci&oacute;n estuvieron por encima de 64 %, comparado con el 2009 cuando la actividad de <i>An. darlingi </i>disminuy&oacute;. En el peridomicilio se observ&oacute; que: durante el P1, los porcentajes de contribuci&oacute;n oscilaron entre 53,3 y 81 % con un promedio de 65,3 %; durante el P2, oscilaron entre 19 y 45,5 % con un promedio de 33 %, y durante el P3, oscilaron entre 0 y 5,0 % con un promedio de 2,2 %.</p>      <p>    <center> <a name="figura4"><img src="img/revistas/bio/v33n2/v33n2a09g4.jpg"></a></center></p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p>No se observaron diferencias significativas entre los porcentajes de contribuci&oacute;n obtenidos en el intradomicilio y el peridomicilio para cada uno de los periodos, P1 (&chi;2=2,123; p=0,145), P2 (&chi;2=1,031; p=0,310) y P3 (&chi;2=1,773; p=0,183). Al comparar entre los valores obtenidos para cada uno de los periodos en cada uno de los sitios de muestreo, se estableci&oacute; que hubo diferencia significativa entre los periodos en el intradomicilio (&chi;2=20,025; p<i>&gt;</i>0,001) y el peridomicilio (&chi;2=23,171; p<i>&gt;</i>0,001).</p>      <p><b><i>Infecci&oacute;n natural con especies de Plasmodium</i></b> <b>spp. </b><b><i>y tasa de inoculaci&oacute;n entomol&oacute;gica</i></b></p>      <p>Se procesaron 2.208 mosquitos para la detecci&oacute;n de infecci&oacute;n natural con <i>P. falciparum</i>, <i>P. vivax</i> VK247 y <i>P. vivax </i>VK210, correspondientes a <i>An. darlingi </i>(n=2.125), <i>An. albitarsis </i>s.l. (n=51), <i>An. rangeli </i>(n=12), <i>An. triannulatus </i>s.l. (n=1), <i>An. braziliensis </i>(n=11) y <i>An. costai </i>(n=8). En el municipio de Villavicencio se encontr&oacute; infectado un ejemplar de <i>An. darlingi </i>(1/2.125) con <i>P. falciparum</i>, para una tasa de infecci&oacute;n de 0,05 %. El mosquito infectado fue capturado en la localidad de Santa Librada en septiembre de 2008 entre las 18:00 y las 19:00 en el intradomicilio, intervalo de tiempo que hace parte del P1.</p>      <p>La tasa de inoculaci&oacute;n entomol&oacute;gica se estim&oacute; a partir del valor de densidad de 17 picaduras por persona por noche y de la tasa de infecci&oacute;n por <i>P.</i> <i>falciparum </i>de 0,05 %, obtenidas para <i>An. darlingi </i>en Villavicencio. A partir de estos datos, se estableci&oacute; que una persona recibe al a&ntilde;o 6.205 picaduras de <i>An. darlingi </i>(17 picaduras por persona por noche multiplicado por 365 d&iacute;as). Para calcular el n&uacute;mero de picaduras infecciosas recibidas por una persona en un a&ntilde;o, se tom&oacute; la cifra de 6.205 picaduras por persona por a&ntilde;o y se multiplic&oacute; por la proporci&oacute;n de mosquitos de <i>An. darlingi </i>infectados (1/2.125), lo que dio como resultado que una persona puede recibir 2,9 picaduras infecciosas por a&ntilde;o.</p>      <p><b>Discusi&oacute;n</b></p>      <p>Los estudios entomol&oacute;gicos en el &aacute;rea periurbana de Villavicencio, donde se presenta transmisi&oacute;n de paludismo, permitieron establecer que <i>An.</i> <i>darlingi</i>, considerado el vector principal de esta enfermedad en la regi&oacute;n amaz&oacute;nica (1,2,4), fue la especie m&aacute;s abundante en las capturas con atrayente humano. Se encontr&oacute; en diversos sitios de cr&iacute;a, que incluyeron fuentes de agua naturales y otros dep&oacute;sitos hechos por el hombre, los cuales en ocasiones estuvieron completamente expuestos al sol. Sin embargo, la vegetaci&oacute;n circundante o emergente siempre estuvo presente, proporcionando el refugio necesario que asegura la supervivencia de las larvas hasta la emergencia de los adultos (35). Estas observaciones permitieron confirmar la capacidad de adaptaci&oacute;n de <i>An. darlingi</i> y la posibilidad que tiene de colonizar diferentes sitios de cr&iacute;a, caracter&iacute;stica que ha sido descrita para esta especie y que favorece su presencia y proliferaci&oacute;n en ambientes modificados, lo que aumenta el riesgo de exposici&oacute;n de la poblaci&oacute;n humana a su picadura (15,18,36,37) cuando se dan los procesos de urbanizaci&oacute;n (38).</p>      <p>La caracterizaci&oacute;n del comportamiento de picadura de <i>An. darlingi </i>permiti&oacute; confirmar el h&aacute;bito exof&aacute;gico y endof&aacute;gico caracter&iacute;stico de esta especie (5,6,17,39). Present&oacute; actividad hematof&aacute;gica durante toda la noche, con un valor m&aacute;ximo entre las 18:00 y las 19:00, patr&oacute;n que ha sido observado en Am&eacute;rica, particularmente en Guyana Francesa, Mato Grosso, Rondonia y Roraima (Brasil) y el sureste de Amazonas (8,16,40); sin embargo, las bajas densidades de <i>An. darlingi </i>registradas durante el estudio no permiten establecer si esta poblaci&oacute;n presenta una mayor actividad en otra hora de la noche, como se ha descrito en otras poblaciones de la regi&oacute;n amaz&oacute;nica.</p>      <p>Se estableci&oacute; que est&aacute; presente todo el a&ntilde;o, con una densidad promedio de 17 mosquitos por persona por noche. La baja densidad registrada, caracter&iacute;stica propia de esta especie (11,15), ya se hab&iacute;a descrito en esta localidad (18). En Am&eacute;rica, las tasas de picadura de <i>An. darlingi </i>son variables, con valores que oscilan entre 0,08 y 1.443 mosquitos por persona por noche (1,6,7,9,11,19,37,41). Sin embargo, se ha establecido que a pesar de las bajas densidades, esta especie es capaz de mantener la transmisi&oacute;n de malaria ya que puede infectarse con las diferentes especies de <i>Plasmodium </i>(25,40)<i>.</i></p>      <p>La densidad de <i>An. darlingi</i>, observada en Villavicencio entre julio de 2008 y junio de 2009, exhibi&oacute; un patr&oacute;n de comportamiento monomodal con un aumento en febrero a valores entre 35 y 89 mosquitos por persona por noche. En los otros meses de estudio estuvo por debajo de 27,1 mosquitos por persona por noche y no se present&oacute; una diferencia estad&iacute;sticamente significativa entre los valores registrados en cada uno de ellos. Se observ&oacute; que la poblaci&oacute;n de <i>An. darlingi </i>aument&oacute; cuando se registraron niveles de precipitaci&oacute;n inferiores a 100 mm, patr&oacute;n de comportamiento que hab&iacute;a sido descrito para esta especie en Venezuela, donde se observ&oacute; una mayor abundancia durante los meses de menor precipitaci&oacute;n (42). En los dem&aacute;s meses de estudio, no se observ&oacute; un patr&oacute;n de comportamiento que pueda ser explicado por los niveles de precipitaci&oacute;n y la temperatura. En Am&eacute;rica, para esta especie, se han descrito diversos patrones de fluctuaci&oacute;n estacional; sin embargo, en algunos estudios se ha demostrado que no existe correlaci&oacute;n entre los niveles de precipitaci&oacute;n y la densidad de las especies de <i>Anopheles </i>(1,11). Entre los patrones descritos se tienen aquellos que establecen que las mayores densidades se observan en los meses lluviosos y, las menores, en los meses m&aacute;s secos (2,6,8,10), los que determinan que el aumento en la densidad se da en los periodos de transici&oacute;n entre la estaci&oacute;n seca y la lluviosa (11,12,43). Sin embargo, se ha considerado que los cambios en la densidad de <i>An. darlingi </i>no solo depende de los factores antes mencionados, sino que responde a una interacci&oacute;n entre la disponibilidad de sitios de cr&iacute;a, el nivel de los r&iacute;os y otras variables ambientales (15,16).</p>      <p>Un aspecto relevante del an&aacute;lisis del comportamiento de picadura de las especies de <i>Anopheles</i>, es determinar su relaci&oacute;n con la actividad humana. A este respecto se observ&oacute; que <i>An. darlingi </i>estuvo presente durante toda la noche dentro y fuera del domicilio humano, sin presentar diferencia en la actividad de picadura entre estos dos ambientes.</p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<p>A partir de este resultado se puede establecer que la poblaci&oacute;n humana tiene el mismo riesgo de contacto con este vector en los dos lugares. El nivel de exposici&oacute;n a la picadura se ve incrementado porque las personas est&aacute;n activas entre las 18:00 y las 22:00 en el intradomicilio y peridomicilio, y entre las 04:00 y las 06:00, en el intradomicilio, que corresponde con el P1 y el P3 cuando se registraron los mayores porcentajes de contribuci&oacute;n observados para <i>An. darlingi. </i>Se debe anotar que el P1 coincide con los mayores valores de actividad horaria de picadura exhibidos por <i>An.</i> <i>darlingi</i>; sin embargo, esto no ocurre durante el P3. Seg&uacute;n estos resultados, es necesario promover la utilizaci&oacute;n de alternativas de control, como uso de repelentes, que reduzcan el contacto con el vector cuando la poblaci&oacute;n est&aacute; activa, dado que se observ&oacute; que durante el P1 llegan al intradomicilio mosquitos infectados con <i>Plasmodium </i>spp. Con respecto al periodo entre las 22:00 y las 04:00, se observ&oacute; que hab&iacute;a un aumento en la proporci&oacute;n de mosquitos en el intradomicilio comparado con el peridomicilio, aspecto que confirma que el uso de mosquiteros puede reducir la probabilidad de contacto de la poblaci&oacute;n con <i>An. darlingi</i>.</p>      <p><i>Anopheles darlingi </i>fue la &uacute;nica especie en la quese detect&oacute; infecci&oacute;n con <i>P. falciparum </i>en el &aacute;rea de estudio. La tasa de infecci&oacute;n de 0,05 % es similar a la encontrada en un estudio previo que incluy&oacute; mosquitos de este departamento, en el que se estim&oacute; una tasa de infecci&oacute;n con el mismo par&aacute;sito de 0,07 % (44). En los estudios de zonas periurbanas de Puerto Carre&ntilde;o en Colombia, y Rondonia y Roraima en Brasil, con caracter&iacute;sticas de urbanizaci&oacute;n similares a las incluidas en este estudio, se encontr&oacute; que las tasas de infecci&oacute;n para <i>An. darlingi </i>pueden ser variables, con valores entre 0,008 % y 8,5 % (19,40).</p>      <p>Se estim&oacute; para Villavicencio una tasa de inoculaci&oacute;n entomol&oacute;gica de 2,9 picaduras infecciosas por persona por a&ntilde;o. Este valor est&aacute; dentro de los obtenidos en otras &aacute;rea de transmisi&oacute;n de malaria en Am&eacute;rica, 1,6 y 10 picaduras infecciosas por persona por a&ntilde;o en Colombia y Brasil, 21,6 picaduras infecciosas por persona por a&ntilde;o en la Amazonia de Guyana Francesa y 129 picaduras infecciosas por persona por a&ntilde;o en el sureste de Venezuela (1,2,19,37,45). Particularmente, en las zonas periurbanas de Colombia y Brasil, se registran tasas de inoculaci&oacute;n entomol&oacute;gica entre 1,6 y 50,0 picaduras infecciosas por persona por a&ntilde;o, respectivamente (19,40).</p>      <p>Al observar la distribuci&oacute;n de los casos de paludismo durante 2008 y 2009 en Villavicencio, se estableci&oacute; que el aumento de los casos se dio en los meses cuando se registra un incremento en la densidad de <i>An. darlingi</i>. Esta misma tendencia se observ&oacute; en la regi&oacute;n sur de Venezuela, donde se encontr&oacute; que existe una asociaci&oacute;n entre la abundancia y la incidencia mensual de la malaria (1).</p>      <p>Se confirma la importancia que tiene <i>An. darlingi</i> en el mantenimiento de la transmisi&oacute;n de malaria en Villavicencio a pesar de la baja densidad y tasa de infecci&oacute;n. Se estableci&oacute; que la disponibilidad de sitios de cr&iacute;a, cuando se reducen los niveles de precipitaci&oacute;n, favorece la permanencia de esta especie a lo largo del a&ntilde;o, haciendo de la zona periurbana de Villavicencio un &aacute;rea vulnerable a la aparici&oacute;n de casos de malaria de origen aut&oacute;ctono o cuando se introducen portadores de par&aacute;sitos, condici&oacute;n que se comparte con otras &aacute;reas de transmisi&oacute;n periurbana de paludismo en Am&eacute;rica (18,24).</p>      <p>Teniendo en cuenta los patrones de comportamiento de picadura observados para <i>An. darlingi</i>, se sugiere complementar las medidas intradomiciliarias de control para malaria, como, por ejemplo, el uso de mosquiteros tratados con piretroides, con medidas de protecci&oacute;n personal que reduzcan el contacto entre humano y vector en la horas en que la poblaci&oacute;n est&aacute; m&aacute;s expuesta a las picaduras de los mosquitos.</p>      <p>    <center><b>Agradecimientos</b></center></p>      <p>Los autores manifestamos agradecimiento a Jaime Ram&iacute;rez, Marco Fidel Su&aacute;rez, Armando Escobar, Ruth Mary Benavides y Nelson Pe&ntilde;a, por su apoyo en la realizaci&oacute;n del trabajo de campo.</p>      <p>    ]]></body>
<body><![CDATA[<center><b>Conflicto de intereses</b></center></p>      <p>Los autores declaramos no tener conflicto de intereses.</p>      <p>    <center><b>Financiaci&oacute;n</b></center></p>      <p>Colciencias, Proyecto &ldquo;Determinaci&oacute;n del papel como vectores de malaria de las especies de <i>Anopheles </i>en tres regiones de Colombia&ldquo; (C&oacute;digo: 1101-343-19196); Divisi&oacute;n de Investigaci&oacute;n sede Bogot&aacute; (DIB), Universidad Nacional de Colombia Proyecto &ldquo;Determinaci&oacute;n del papel como vectores de malaria de las especies de <i>Anopheles </i>en el departamento del Meta, Colombia&rdquo;; C&oacute;digo Quipu: 20201009479, Instituto Nacional de Salud y Secretar&iacute;a de Salud del Meta.</p>      <p>Correspondencia:</p>      <p>Martha Liliana Ahumada, Laboratorio de Entomolog&iacute;a, Instituto   Nacional de Salud, Avenida calle 26 N&ordm; 51-20, Bogot&aacute;, D.C., Colombia. Tel&eacute;fono: (051) 220 7700, extensiones 1341 y 1343 <a href="mailto:mahumada@ins.gov.co">mahumada@ins.gov.co</a></p>     <p><b>Referencias</b></p>      <!-- ref --><p>1. <b>Magris M, Rubio-Palis Y, Menares C, Villegas L.</b> Vector bionomics and malaria transmission in the Upper Orinoco River Southern Venezuela. Mem Inst Oswaldo Cruz.2007;102:303-11.<a href="http://dx.doi.org/10.1590/S0074- 02762007005000049" target="_blank">http://dx.doi.org/10.1590/S0074- 02762007005000049</a>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000101&pid=S0120-4157201300020000900001&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p>2. <b>Girod R, Gaborit P, Carinci R, Issaly, Fouque F. </b><i>Anopheles</i> <i>darlingi </i>bionomics and transmission of <i>Plasmodium</i> <i>falciparum</i>, <i>Plasmodium vivax </i>and <i>Plasmodium malariae </i>in Amerindian villages of the Upper-Maroni Amazomian forest, French Guiana. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2008;103:702-10. <a href="http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02762008000700013" target="_blank">http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02762008000700013</a>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000102&pid=S0120-4157201300020000900002&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p>3. <b>Sinka ME, Rubio-Palis Y, Manguin S, Patil AP, Temperley</b> <b>WH, Gething PW, </b><b><i>et al</i></b><b>. </b>The dominant <i>Anopheles </i>vectors of human malaria in the Americas: Occurrence data, distribution maps and bionomic pr&eacute;cis. 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Parasit Vectors. 2011;4:177. <a href="http://dx.doi.org/10.1186/1756-3305-4-177" target="_blank">http://dx.doi.org/10.1186/1756-3305-4-177</a>.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000105&pid=S0120-4157201300020000900004&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>5. <b>Forattini OP. </b>Comportamento exofilo de <i>Anopheles</i> <i>darlingi </i>Root, em regiao meridional do Brasil. Rev Sa&uacute;de P&uacute;bl.1987;21:291-304.<a href="http://dx.doi.org/10.1590/S0034- 89101987000400002" target="_blank">http://dx.doi.org/10.1590/S0034- 89101987000400002</a>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000107&pid=S0120-4157201300020000900005&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p>6. <b>Rubio-Palis Y. </b>Observaciones sobre el patr&oacute;n de actividad hematof&aacute;gica del vector de la malaria <i>Anopheles darlingi </i>en las poblaciones del sur de Venezuela. Bolet&iacute;n de la Direcci&oacute;n de Malariolog&iacute;a y Saneamiento Ambiental. 1995;35:66-70.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000108&pid=S0120-4157201300020000900006&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>7. <b>Rozendaal JA. </b>Biting and resting of <i>Anophleles darling</i> in the Surinam rainforest. J Am Mosq Control Assoc. 1989;5:351-8.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000110&pid=S0120-4157201300020000900007&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>8. <b>Voorham J</b>. Intra-population plasticity of <i>Anopheles darlingi</i> (Diptera: Culicidae) biting activity patterns in the state of Amapa, Brazil. Rev Sa&uacute;de P&uacute;bl. 2002;36:75-80. <a href="http:// dx.doi.org/10.1590/S0034-89102002000100012" target="_blank">http:// dx.doi.org/10.1590/S0034-89102002000100012</a>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000112&pid=S0120-4157201300020000900008&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p>9. <b>Le&oacute;n W, Valle J, Naupay R, Tineo E, Rosas A, Palomino M.</b> Comportamiento estacional de <i>Anopheles </i>(<i>Nyssorhynchus</i>) <i>darlingi </i>Root, 1926 en localidades de Loreto y Madre de Dios, Per&uacute; 1999-2000. Rev Peru Med Exp Salud P&uacute;blica. 2003;20:22-7.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000113&pid=S0120-4157201300020000900009&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>10. <b>Tineo E, Medina A, Fallaque C, Ch&aacute;vez L, Quispe S, </b> <b>Mercado M, </b><b><i>et al. </i></b>Distribuci&oacute;n geogr&aacute;fica y comportamiento estacional de <i>Anopheles (Nyssorhynchus) darlingi </i>Root, 1926, en localidades de la frontera Per&uacute;-Bolivia, Madre de Dios, Per&uacute;. Rev Peru Med Exp Salud P&uacute;blica. 2003; 20:78-83.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000115&pid=S0120-4157201300020000900010&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>11. <b>Moreno JE, Rubio-Palis Y, P&aacute;ez E, P&eacute;rez E, S&aacute;nches V.</b> Abundance, biting behaviour and parous rate of anopheline mosquito species in relation to malaria incidence in goldmining areas of southern Venezuela. 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Caldasia. 1948;5:99-103.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000119&pid=S0120-4157201300020000900013&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>14. <b>Renjifo S, Zulueta J. </b>Five years observations of rural malaria in Eastern Colombia. Cespedecia. 1974;9-12:305-22.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000121&pid=S0120-4157201300020000900014&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      ]]></body>
<body><![CDATA[<!-- ref --><p>15. <b>Montoya-Lerma J, Solarte YA, Giraldo-Calderon GI, Qui&ntilde;ones ML, Ruiz-Lopez F, Wilkerson RC, <i>et al. </i></b>Malaria vector species in Colombia - A review. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2011;106(Supl.1):223-38. <a href="http://dx.doi.org/10.1590/S0074-0276201100090002" target="_blank">http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02762011000900028</a>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000123&pid=S0120-4157201300020000900015&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p>16. <b>Charlwood JD. </b>Biological variation <i>in Anopheles darlingi</i> Root 1926. Mem Inst Oswaldo Cruz. 1996;91:391-8. <a href="http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02761996000400001" target="_blank">http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02761996000400001</a>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000124&pid=S0120-4157201300020000900016&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p>17. <b>Elliott R. </b>The influence of vector behaviour on malaria transmission. Am J Trop Med Hyg. 1972;21:765-3.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000125&pid=S0120-4157201300020000900017&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --> 18. <b>Brochero H, Rey G, Buitrago LS, Olano VA. </b>Biting activity and breeding sites of <i>Anopheles </i>species in the municipality Villavicencio, Meta, Colombia. J Am Mosq Control. 2005;21:182-6.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000126&pid=S0120-4157201300020000900018&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>19. <b>Jim&eacute;nez P, Conn J, Witz R, Brochero H. </b><i>Anopheles</i> (D&iacute;ptera: Culicidae) vectores de malaria en el municipio de Puerto Carre&ntilde;o, Vichada, Colombia. Biom&eacute;dica. 2012;32(Supl.1):13-21.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000128&pid=S0120-4157201300020000900019&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>20. <b>Zambrano P. </b>Informe final de malaria, semanas 1 a 52 Colombia 2005. Inf Quinc Epidemiol Nac. 2006;11:49-53.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000130&pid=S0120-4157201300020000900020&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>21. <b>Padilla JC, &Aacute;lvarez G, Montoya R, Chaparro P, Herrera S.</b> Epidemiology and control of malaria in Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2011;106:114-22. <a href="http://dx.doi.org/10.1590/ S0074-02762011000900015" target="_blank">http://dx.doi.org/10.1590/ S0074-02762011000900015</a>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000132&pid=S0120-4157201300020000900021&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p>22. <b>Instituto Nacional de Salud. </b>Sistema Nacional de Vigilancia en Salud P&uacute;blica (SIVIGILA) 2000-2011. Bogot&aacute; D.C.: INS; 2011.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000133&pid=S0120-4157201300020000900022&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>23. <b>Carrasquilla G, Banguero M, S&aacute;nchez P, Carvajal F, </b> <b>Barker RH jr, Gervais GW, </b><b><i>et al. </i></b>Epidemiologic tools for malaria surveillance in an urban setting of low endemicity along the Colombian Pacific Coast. Am J Trop Med Hyg. 2000;62:132-7.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000135&pid=S0120-4157201300020000900023&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>24. <b>Ochoa J. Osorio L. </b>Epidemiology of urban malaria in Quibd&oacute;, Choc&oacute;. Biom&eacute;dica. 2006;26:278-85.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000137&pid=S0120-4157201300020000900024&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --> 25. <b>Deane LM. </b>Malaria vector in Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz. 1986;81:5-14.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000138&pid=S0120-4157201300020000900025&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>26. <b>IGAC, Instituto Geogr&aacute;fico Agust&iacute;n Codazzi. </b>Diccionario Geogr&aacute;fico de Colombia. Tercera edici&oacute;n. Bogot&aacute;: Instituto Geogr&aacute;fico Agust&iacute;n Codazzi; 1996.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000140&pid=S0120-4157201300020000900026&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>27. <b>Departamento Administrativo Nacional de Estad&iacute;stica</b> <b>(DANE)</b>. Evidencia reciente del comportamiento de la migraci&oacute;n interna en Colombia a partir de la encuesta continua de hogares. Fecha de consulta: 17 de septiembre de 2012. Disponible en: <a href="http://www. http://www.dane.gov.co" target="_blank">http://www. http://www.dane.gov.co</a>/ files/banco_datos/Migracion/migracion_interna_Clbia.pdf.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000142&pid=S0120-4157201300020000900027&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>28. <b>Linthicum KJ. </b>A revision of the <i>Argyritarsis </i>section of the subgenus <i>Nyssorhynchus </i>of <i>Anopheles </i>(Diptera:Culicidae). Mosq Sys. 1988;20:98-271.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000144&pid=S0120-4157201300020000900028&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></p>      <!-- ref --><p>29. <b>Faran ME</b>. A revision of the <i>Albimanus </i>section of the subgenus <i>Nyssorhynchus</i>. Contrib Am Entomol Inst. 1980;15:1-215.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=000146&pid=S0120-4157201300020000900029&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --> </p>  </font>      ]]></body><back>
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<label>1</label><nlm-citation citation-type="journal">
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<surname><![CDATA[Magris]]></surname>
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<article-title xml:lang="en"><![CDATA[Vector bionomics and malaria transmission in the Upper Orinoco River Southern Venezuela]]></article-title>
<source><![CDATA[Mem Inst Oswaldo Cruz]]></source>
<year>2007</year>
<volume>102</volume>
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