INTROGRESIÓN GENÉTICA DE Bos indicus (BOVIDAE) EN BOVINOS CRIOLLOS COLOMBIANOS DE ORIGEN Bos taurus

Genetic Introgression of Bos indicus (Bovidae) in Colombian Creole Cattle Bos taurus

CARLOS ARTURO SÁNCHEZ ISAZA ¹, MV, M.Sc.; LIGIA MERCEDES JIMÉNEZ ROBAYO ², MV M.Sc., Ph. D. (C); MARTA LUCÍA BUENO ANGULO³, Bióloga, M.Sc.

¹Laboratorio de Citogenética, Departamento de Ciencias para la Producción Animal, Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. Carrera 30 No.45-03, Edificio 561-B, Bogotá, Colombia Teléfono: 57-1-316 56 31 Fax: 57-1-316 54 01 casanchezis@unal.edu.co.
²Profesora Asociada, Laboratorio de Citogenética, Departamento de Ciencias para la Producción Animal, Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. lmjimenezr@unal.edu.co
³Profesora Asociada, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. mlbuenoa@unal.edu.co

Presentado 1 de septiembre de 2006, aceptado 22 de agosto de 2007, correcciones 13 de febrero de 2008.

RESUMEN

El presente trabajo evidencia desde el punto de vista citogenético la introgresión genética, de origen paterno, de Bos indicus en ganado criollo colombiano descendiente de Bos taurus. Para este estudio se realizó el análisis cariológico de la morfología del cromosoma Y a partir de muestras de sangre heparinizada de 67 bovinos machos pertenecientes a siete razas criollas colombianas. Se reporta la presencia de cuatro ejemplares pertenecientes a la raza Romosinuano (40%) y 10 toros de la raza Casanareña (100%) con cromosoma Y de tipo acrocéntrico característico de Bos indicus, lo cual estaría evidenciando un alto grado de introgresión genética, en estas dos razas, posiblemente originada por la intensiva introducción de sementales de la raza Cebú en la ganadería criolla colombiana. En las otras cinco razas (Blanco Orejinegro (BON), Chino santandereano, Costeño con cuernos, Hartón del valle y Sanmartinero), los toros presentaron el cromosoma Y submetacéntrico, característico de Bos taurus.

ABSTRACT

This work evidenced, using a cytogenetics approach, that Bos indicus exerted a genetic introgression of paternal origin on Creole Colombian cattle descendent from Bos taurus. Analysis of chromosome Y morphology was carried out in heparinized blood samples of 67 bulls belonging to seven Colombian breeds. We report 4 sires belonging to the Romosinuano breed (40%) and 10 bulls of the Casanareño breed (100%) with acrocentric Y chromosome which is characteristic of Bos taurus. This finding indicates a high degree of genetic introgression in these two breeds probably caused by the continuous input of zebu stallions in the Colombian Creole breeds. In other five Creole breeds (Blanco Orejinegro -BON-, Chino Santandereano, Costeño con Cuernos, Hartón del Valle and Sanmartinero), the bulls had a submetacentric Y chromosome characteristic of Bos taurus.

key words: Y-Chromosome, genetic introgression, Colombian Creole cattle, cytogenetics.

INTRODUCCIÓN

Los bovinos domésticos, se dividen en dos grandes grupos definidos como especies o subespecies según Loftus et al. (1994), de acuerdo a su origen y sus características morfológicas, el tipo cebuíno o razas de ganado con joroba o giba torácica y el tipo taurino o razas bovinas sin giba (Giovambattista et al., 2000). Las dos especies poseen grandes semejanzas en el cariotipo, en cuanto a conformación y número cromosómico, pero se diferencian por la morfología del cromosoma Y (De Luca et al., 1999), el cual es acrocéntrico en las razas de origen cebuíno, (ganados descendientes de Bos indicus), mientras que en los linajes de origen taurino, (bovinos Bos taurus), es submetacéntrico (Kieffer y Cartwright, 1968). Se ha podido demostrar mediante estudios de marcadores, tanto cromosómicos como moleculares, que todas las razas nativas ibéricas y algunas de las razas criollas americanas, como el criollo venezolano (Muñoz et al., 1994), el criollo uruguayo (Postiglioni et al., 1996), el criollo argentino (De Luca et al., 1997) y el criollo boliviano de la provincia Valle Grande (De Luca et al., 2002a) poseen ancestros taurinos. La morfología del cromosoma Y es utilizada como marcador citogenético en las filogenias de las razas bovinas (Pathak y Kieffer, 1979). Sin embargo, se ha podido comprobar que algunas razas, fenotípicamente definidas como taurinas o cebuínas puras, presentan en sus poblaciones los dos tipos de morfología del cromosoma Y (Pinheiro et al., 1980; Bradley et al., 1994), como consecuencia de la cruza de machos cebuinos con hembras taurinas o viceversa. Por lo tanto, el análisis de la morfología del cromosoma Y es una herramienta citogenética de gran utilidad para evaluar la existencia de introgresión genética por vía paterna en las poblaciones bovinas (De Luca et al., 1999) y se han reportado estudios en varias razas criollas latinoamericanas (Giovambattista et al., 2000). En Colombia están presentes siete razas diferentes: Blanco orejinegro (BON), Casanareño, Chino santandereano, Costeño con cuernos, Hartón del Valle, Romosinuano y Sanmartinero (Moreno et al., 2001) ubicándose como el país de Suramérica que presenta la mayor diversidad de bovinos criollos (Sánchez, 2005). Al contrario de las razas comerciales altamente seleccionadas, las razas criollas han estado sujetas a niveles reducidos de selección artificial (Giovambattista et al., 2001). En consecuencia, estas razas se han adaptado al medio ambiente del trópico, mostrando altos niveles de variabilidad fenotípica, se reproducen exitosamente en forma extensiva a pesar de pastorear en suelos con pastos pobres y/o secos y sin ninguna práctica sanitaria ni manejo. Además, la mayoría de estas razas criollas han sido estudiadas por su resistencia natural a enfermedades causadas por parásitos externos e internos, su capacidad de resistir el estrés ambiental así como por sus características de canal tanto en genotipos puros como en cruces (Tewolde, 1999). En general los animales criollos son dóciles, lo que facilita su manejo y presentan buenos parámetros reproductivos (alta fertilidad, facilidad de parto, buena habilidad materna y longevidad). Todas las características mencionadas representan ventajas adaptativas de las razas criollas colombianas frente a las razas de ganado comerciales, por lo que deben ser consideradas como un recurso importante de gran valor económico para el futuro de la ganadería regional (Hernández, 1996). En términos económicos con condiciones de insumos mínimos los animales criollos, por el alto potencial genético que poseen, permiten formar sistemas con buenos niveles de producción, tan eficientes, como los más especializados (razas comerciales) que tienen altos requerimientos de insumos. Sin embargo, a pesar de los altos costos de producción de estos últimos, la tendencia sigue siendo la de implementar sistemas de producción con razas foráneas, por lo cual los productores continúan introduciendo germoplasma exótico a las poblaciones criollas. Estas conductas erosionan significativamente el conglomerado de genes nativos ocasionando la pérdida de material genético en las poblaciones criollas (Pariacote, 2000), haciendo imposible la implementación de programas de mejoramiento genético. El uso continuado de germoplasma exótico en Latinoamérica amenaza con sustituir genes nativos por los genes de los grupos raciales que son introducidos (Pariacote, 2000), por lo que es importante evitar el reemplazo o entrecruzamiento de las razas domésticas nativas adaptadas localmente por razas comerciales foráneas (Giovambattista et al., 2001). Un ejemplo de los efectos deletéreos potenciales de estas mezclas, se observó en la raza bovina N’Dama, nativa de África occidental, la cual es altamente resistente a las infecciones por Trypanosoma, enfermedad común en su área de distribución. La introgresión originada a partir de la introducción de razas importadas de origen B. indicus, las cuales no comparten la tolerancia al parásito, produjo una disminución importante en el número de individuos resistentes a Trypanosoma, incrementando la incidencia de esta enfermedad en los hatos y amenazando de esta forma la integridad de este importante recurso genético local (Bradley et al., 1994). Los estudios citogenéticos en bovinos adquirieron importancia, a partir del descubrimiento de la translocación Robertsoniana 1/29 en el ganado sueco rojo y blanco (Gustavson y Rockborn, 1964); hoy día esta anomalía cromosómica ha sido descrita en más de 50 razas taurinas y/o cebuínas en Europa y América lo que evidencia su origen ancestral (Vera et al., 2002) y se han publicado más de 230 artículos científicos al respecto (Popescu y Pech, 1991). Los animales portadores de esta aberración cromosómica son fenotípicamente normales, poseen libido y aptitud normal, pero evidencian una disminución de la fertilidad debido a la producción de gametos genéticamente desbalanceados lo que ocasiona mortalidad embrionaria y abortos.

En general los ganaderos le atribuyen el problema a las hembras siendo eliminadas del hato; sin embargo, los toros también pueden ser portadores de la translocación rob (1;29) como ya se demostró en ganados criollos colombianos (Sánchez, 2005). La frecuencia de la translocación rob (1;29) en razas bovinas criollas colombianas fue estimada entre 0% (razas libres) y 22% en un estudio citogenético realizado por Sánchez et al. (2006). La ausencia de la translocación coincide con aquellas razas (BON, Hartón del Valle y Sanmartinero) en las que entidades gubernamentales y/o académicas han implementado programas de conservación, reproducción e investigación adecuados. Los estudios citogenéticos permiten analizar la morfología del cromosoma Y para determinar el linaje taurino o cebuíno. Con el presente trabajo se evidencia la introgresión de B. indicus en ejemplares de razas bovinas criollas colombianas de origen taurino a partir del análisis de la morfología del cromosoma Y.

MATERIALES Y MÉTODOS

ANIMALES

Se evaluaron citogenéticamente 67 machos bovinos, con edades entre uno y cinco años, seleccionados al azar, pertenecientes a las razas: Casanareño (10), Chino santandereano (10), Costeño con cuernos (10), Sanmartinero (10), Romosinuano (10), Blanco orejinegro (BON) (9) y Hartón del Valle (8). Los animales pertenecían a los hatos de la Secretaría de Desarrollo Económico y Agricultura del Casanare, el Fondo Ganadero de Santander, la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica) y la Universidad Nacional de Colombia, sedes Medellín y Palmira.

Para el estudio citogenético se empleó el cultivo de linfocitos de sangre periférica. Las muestras se tomaron de la vena yugular o de la vena caudal en la base de la cola, en tubos Vacutainer‚ estériles con 0,1 ml de anticoagulante heparina (5000 UI/mL). Las muestras se transportaron en nevera portátil (4-6 °C), al Laboratorio de Citogenética Animal de la Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá. Las muestras de cada ejemplar se sembraron por duplicado; se cultivaron 2 mL de sangre total en 8 mL de medio de cultivo RPMI1640 suplementado con suero fetal bovino (20%), antibióticos al 1% (penicilina100 UI/mL-estreptomicina 100 µg/mL) y 0,3 mL de fitohemaglutinina-P. Los cultivos de linfocitos se incubaron por 67 horas a 38,5 °C. A uno de los cultivos de cada animal se le agregaron 0,2 ml de bromodeuxiuridina (30 mg/mL) durante las últimas siete horas de incubación. Finalmente a todos los cultivos se les aplicron 0,20 mL de colchicina (0,02 mg /mL) 30 minutos antes de concluir el período de incubación. El tratamiento con solución hipotónica y la fijación se realizaron de acuerdo al protocolo estandarizado en el Laboratorio de Citogenética Animal de la Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia de la Universidad Nacional de Colombia. De cada cultivo se prepararon ocho láminas en promedio, las preparaciones cromosómicas se sometieron a maduración a temperatura ambiente y en oscuridad por cuatro días, luego de lo cual se les aplicó la técnica de Bandas R (RBG) de Pai y Thomas, (1980). Se analizaron 50 metafases con Bandas R (RBG) de cada individuo y se fotografiaron las cuatro mejores de cada uno, en un microscopio (Leitz Orthoplan) equipado con cámara (Leitz Orthomat) y los cariotipos correspondientes se ordenaron de acuerdo al Sistema Internacional de Nomenclatura de Cromosomas de Bóvidos Domésticos (ISCNDB, 2000).

RESULTADOS

Los resultados obtenidos al analizar la morfología del cromosoma Y en los bovinos criollos colombianos se resumen en la Tabla 1. Casi todos los machos analizados (92,1%) presentaron un número cromosómico normal (2n=60, XY), excepto tres toros pertenecientes a las razas Chino santandereano (13,6%), dos ejemplares Casanareños (18,5%) y un macho Romosinuano (22,2%) que fueron detectados como portadores de la translocación rob (1;29) y por consiguiente su número cromosómico era de 2n=59, XY t rob(1;29). Entre los 67 machos pertenecientes a las siete razas de ganado criollo colombiano analizados se encontraron los dos tipos de cromosoma Y. En 53 ejemplares (79,11%) se observó el de tipo submetacéntrico, característico de B. taurus y en 14 individuos (20,89%) el cromosoma Y acrocéntrico característico de B. indicus (Figura 1). El cromosoma Y submetacéntrico (B. taurus) fue observado en todos los toros pertenecientes a las razas BON, Chino santandereano, Costeño con cuernos y Hartón del Valle (Figura 2). Mientras que el cromosoma Y de tipo acrocéntrico (B. indicus) fue detectado en el 40% de los ejemplares Romosinuanos (cuatro animales) y en el 100% de los toros Casanareños (10 ejemplares) analizados (Figura 3).

DISCUSIÓN

La presencia de los cromosomas Y de tipo submetacéntrico (B. taurus) y acrocéntrico (B. indicus) pone en evidencia los múltiples procesos de hibridación con ganados de linaje cebuíno a que han estado sometidas las poblaciones de ganado criollo colombiano. La presentación de patrilinajes de origen cebuíno en bovinos criollos colombia-nos ya había sido detectada previamente analizando tres marcadores microsatélites de la región no recombinante del cromosoma Y (INRA124, INRA126 y BM861) por Bedoya et al. (2003), quienes encontraron una frecuencia de cromosomas Y cebuínos entre 5 y 8% en el ganado criollo colombiano. El grado de introgresión genética promedio estimado en las siete razas criollas colombianas analizadas citogenéticamente en el presente trabajo, fue de 20,89% (Tabla 1). De Luca et al., (2002b) realizaron un análisis similar con 95 ejemplares pertenecientes a cinco razas bovinas criollas bolivianas y encontraron un valor similar (21%).

La morfología del cromosoma Y (de tipo submetacéntrico) encontrada en el presentetrabajo concuerda con el origen taurino de las razas de Blanco orejinegro, Sanmarti-nero y Hartón del Valle, evidenciando que desde el punto de vista citogenético no sedetecta introgresión cebuína en los ejemplares analizados. Bedoya et al.(2003), en suanálisis con marcadores moleculares, (microsatélites autosómicos y microsatélites dela región no recombinante del cromosoma Y), determinaron que las razas Blancoorejinegro y Sanmartinero, son las que poseen el más bajo grado de introgresión ce-buína total entre las seis razas de ganado criollo colombiano analizadas. La situacióndel ganado Sanmartinero es bien particular, considerando que esta raza se desarrollóen la región de los Llanos Orientales de Colombia, zona donde tradicionalmente secría ganado Cebú. Sin embargo, en el presente trabajo no se evidenció introgresión deganado tipo B. indicus, lo que permite suponer que las prácticas de manejo adecuadashan permitido mantener la pureza de la raza. Aunque en el presente estudio no se de-tectó introgresión cebuína en los ocho machos analizados de la raza Hartón del Valle,Bedoya et al.(2003) encuentran diferentes grados (0-27%) de acuerdo al tipo de aná-lisis. Estos resultados permiten resaltar la necesidad de realizar análisis cromosómicosy moleculares en todos aquellos individuos machos que vayan a ser utilizados comoreproductores en las razas bovinas criollas colombianas, lo que ayudará a la seleccióny adicionalmente a dilucidar el verdadero grado de mezcla con Cebú. A pesar de quelas razas Costeño con cuernos y Romosinuano comparten las mismas áreas geográ-ficas en el Caribe colombiano y a que Carvajal-Carmona et al.(2003) mediante elanálisis de la región control del ADN mitocondrial indicaron que poseen una estrechaafinidad genética, en el presente estudio no se encontraron machos con cromosomaY de tipo cebuíno entre los ejemplares de Costeño con cuernos lo que contrasta conel alto porcentaje de introgresión detectado entre los machos Romosinuanos (40%;Tabla 1). En el caso de la raza Costeño con cuernos, Bedoya et al.(2003) detectaronintrogresión cebuína autosómica vía materna, la cual no podría ser evidenciada me-diante el análisis de la morfología del cromosoma Y, objeto de la presente investiga-ción. En relación con la raza Romosinuano, el alto porcentaje de introgresión (40%)detectado en este estudio, evidenció la contaminación racial con genes cebuinos yubica a este grupo entre los promedios más altos reportados para razas criollas suramericanas.

Actualmente se ha reportado introgresión cebuína producida por cruces con machos B. indicus en razas criollas de Brasil (68,5%; Britto y Mello, 1999), de las Antillas Francesas (88%; Popescu et al., 1987) y de Bolivia, (21% De Luca et al., 1999; De Luca et al., 2002b). Estos resultados evidencian que los esfuerzos para la preservación de núcleos puros de Romosinuano realizados durante los últimos 50 años por entidades como el ICA, la Asociación de Criadores de Romosinuano y Corpoica no están dando los resultados esperados, al menos en cuanto a la conservación de la pureza de esta raza. Esto se reafirma con el hecho de que aún se encuentren los dos tipos de cromosoma Y (submetacéntrico de B. taurus y acrocéntrico de B. indicus) en ejemplares de la raza Romosinuano, muchos años después de los primeros cruzamientos, sugiriendo además que no existe selección negativa en contra de ninguno de los dos tipos de cromosomas (Pinheiro et al., 1980). Entre los machos de ganado Chino santandereano no se encontró ningún individuo con el cromosoma Y de tipo acrocéntrico a pesar de que en el análisis con marcadores moleculares realizado por Bedoya et al. (2003) detectan en esta raza entre 18 y 27% de cromosomas Y cebuínos, siendo la que presentaría el mayor grado de mezcla cebuína entre las razas de ganado criollo colombiano. Se sugiere implementar el estudio citogenético de rutina junto con el análisis de marcadores cebuinos en todos los machos destinados a ser reproductores, lo que podrá garantizar el mantenimiento de hatos puros. Para finalizar, es importante destacar el alto grado de introgresión cebuína detectada en la raza criolla Casanareño. Todos los toros analizados (100%) en el presente trabajo, presentaron el cromosoma sexual Y de tipo acrocéntrico (B. indicus), convirtiéndola en la raza criolla con mayor porcentaje de introgresión reportada en Suramérica hasta ahora. Se confirma que la raza Casanareño presenta el grado más alto de mestizaje con Cebú, de forma similar a lo reportado previamente con marcadores microsatélites por Moreno et al. (2001) y Bedoya et al. (2001). Si se tiene en cuenta el último censo de poblaciones de bovinos criollos que reportó una población de 5.663 ejemplares "puros" de esta raza (Martínez, 1999), y se contrasta con los resultados de los análisis cromosómicos presentados en este estudio, que coinciden con trabajos previos ya citados, se concluye que la condición genética real de la raza es crítica en términos de pureza y que sería importante definir el grado de mestizaje realizando estudios del cromosoma Y y/o ADN mitocondrial que permitieran conocer la situación real de esta población. La falta de planes gubernamentales de conservación de la raza Casanareño, junto con el hecho de que esta raza se haya desarrollado en una de las regiones del país en donde la producción de carne se ha basado en la explotación de razas de origen cebuíno o en cruces con estas, son quizás las dos razones principales para que presente el grado más alto de mestizaje detectado en el ganado criollo colombiano. Además de que esta raza posee el porcentaje más alto de introgresión genética cebuína (100%), se destaca porque también presenta una de las más altas frecuencias (18,5%) de animales portadores heterocigotos para la translocación rob (1;29; Sánchez et al., 2006). Se esperaría, que como consecuencia de la introgresión de genes cebuínos en la raza Casanareño, se produjera una dilución de esa alta frecuencia de la translocación rob (1;29), debido a la baja presentación de esta anomalía cromosómica en la raza Cebú (De Luca et al., 2002b). Sin embargo los resultados del presente trabajo indican que no existe una relación inversa entre estas variables

Es evidente que la introduccion de genes foráneos (de origen B. indicus), en las razas de ganado criollo colombiano va en detrimento de la pureza de las mismas y puede tener incidencia en la capacidad adaptativa propia de estos núcleos (Bedoya et al., 2003), los cuales se encuentran en peligro de extinción. Por ello, es necesario restringir el uso de germoplasma exótico e iniciar programas de selección en las poblaciones de razas criollas bovinas. De no iniciarse programas de mejoramiento genético, a largo plazo se perdería la adaptación lograda por selección natural y la posibilidad de desarrollar razas tropicales competitivas y eficientes (Pariacote, 2000).

CONCLUSIONES

Después de cerca de 500 años de selección natural los bovinos criollos colombianos muestran un alto grado de ajuste a nuestros ambientes tropicales. La dilución genética ocasionada por la introgresión de genes exóticos contribuye a la pérdida de esa adaptación al medio ambiente como ya se demostró en razas bovinas africanas. El monitoreo citogenético es una herramienta económica que se puede implementar para la selección de los toros usados como reproductores. Es importante no solo para detectar la presencia de posibles anomalías cromosómicas que tienen un efecto negativo en la fertilidad, sino también para seleccionar aquellos animales con cromosoma Y de tipo submetacéntrico, indicativo de su ancestro taurino (B. taurus), contribuyendo así al mantenimiento y conservación de núcleos de animales puros de las razas de ganados criollos colombianos, por lo que se recomienda analizar cromosómicamente todos los machos destinados a la reproducción.

AGRADECIMIENTOS

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