PLASTICIDAD FENOTÍPICA EN Lippia alba (VERBENACEAE) EN RESPUESTA A LA DISPONIBILIDAD HÍDRICA EN DOS AMBIENTES LUMÍNICOS

Phenotypic Plasticity in Lippia alba (Verbenaceae) in Response to Water Availability in Two Light Environments

KATTIA PALACIO-LÓPEZ¹, BSc; NELSON RODRÍGUEZ-LÓPEZ¹, M.Sc.

¹Escuela de Biología, Grupo Nacional de Investigación en Ecofisiología y Metabolismo Vegetal Tropical -GIEFIVET, Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia kattiapalacio@yahoo.com; fisionel@uis.edu.co

Presentado 31 de julio de 2007, aceptado 4 de septiembre de 2007, correcciones 15 de febrero de 2008.

RESUMEN

La plasticidad fenotípica es uno de los medios por los cuales las plantas pueden ajustar su morfología y fisiología, permitiéndoles enfrentar la heterogeneidad ambiental bajo condiciones naturales. El presente estudio evaluó la plasticidad fenotípica (PF) en respuesta a la disponibilidad hídrica del suelo, bajo dos condiciones de luz, en clones de dos poblaciones de Lippia alba (Verbanaceae) contrastantes en la heterogeneidad del régimen de precipitación en su hábitat natural, a través de normas de reacción morfológicas y de asignación de biomasa. El experimento se desarrolló en condiciones semicontroladas en invernadero, siguiendo un diseño experimental completamente aleatorizado, bajo un esquema factorial dos * dos (disponibilidad hídrica y poblaciones). La mayoría de los caracteres evaluados mostraron PF. No obstante, algunos caracteres de la población proveniente de condiciones naturales más homogéneas presentaron una reducción de plasticidad marcada. Lo anterior sugiere una posible relación entre el amplio rango de distribución de Lippia alba, PF y eventos de adaptación local.

Palabras clave: normas de reacción, morfología, asignación de biomasa, luz, agua.

ABSTRACT

Key words: reaction norms, morphology, biomass allocation, light, water.

INTRODUCCIÓN

La plasticidad fenotípica (PF), entendida como la habilidad que posee un mismo genotipo para producir diferentes fenotipos en respuesta a diferentes condiciones ambientales, es uno de los medios por los cuales las plantas pueden ajustar su morfología y fisiología permitiéndoles enfrentarse a la heterogeneidad ambiental de su ambiente natural (Pigliucci, 2001; Smekens y Van Tienderen, 2001; Gianoli, 2004a). La PF se puede evaluar a través de las normas de reacción de un genotipo, las cuales muestran la variación fenotípica producida por genotipos expuestos a diferentes ambientes (Pigliucci y Schlichting, 1995; Cheplick, 2003). A su vez, la PF se puede cuantificar a través de índices tales como el índice de plasticidad basado en distancias fenotípicas relativas (RDPI), el cual estima la magnitud de la plasticidad en un rango de 0 a 1, teniendo como base el valor absoluto de la diferencia de las respuestas fenotípicas de un carácter bajo dos condiciones ambientales diferentes, dividido por la suma de las mismas respuestas (RDPI = Abs (a-b)/a+b, siendo a y b dos niveles diferentes de un factor ambiental determinado; Valladares, 2006). Se ha postulado que las especies especialistas (i.e., con una distribución ecológica restringida) presentarían menor tolerancia a la variación ambiental; mientras que, especies generalistas (i.e., con amplia distribución ecológica) presumiblemente tolerarían grandes cambios ambientales (Futuyma y Moreno, 1988; González y Gianoli, 2004). Estudios acerca de la relación entre la PF y la amplitud ecológica de las especies han evidenciado que especies generalistas presentan mayor magnitud de PF que especies con una estrategia especialista (Schlichting y Levin, 1984; Sultan, 2001; Geng et al., 2006). Sin embargo, el rango de distribución de una especie generalista a su vez puede surgir por la adaptación de poblaciones a condiciones locales; es decir, la amplia distribución ecológica surge del agregado de ecotipos localmente adaptados (Pigliucci 2001; Galen et al., 1991; Sultan 1995). De ese modo un ecotipo estaría entonces, en el extremo opuesto del espectro de un genotipo plástico adaptativo (Pigliuccci, 2001). En condiciones naturales factores abióticos como la luz y el agua varían espacial y temporalmente en los diferentes ambientes, restringiendo el crecimiento y la distribución de las plantas (Schulze et al., 1987; Sultan y Bazzaz, 1993). Evidencias indican que en diversas especies vegetales las variaciones en la disponibilidad de estos recur-sos, pueden ocasionar cambios morfológicos y alteraciones en la asignación de bio-masa (Evans y Poorter, 2001; Valladares et al., 2002; Sivamani et al., 2000). Lippia alba (Mill.) NE Brown, perteneciente a la familia Verbenaceae, es una planta aromática tropical, de gran interés y promisoria para la industria de aceites esenciales; sin embargo, la especie ha sido poco estudiada desde una perspectiva ecológica o ecofisiológica. Se ha reportado que esta especie experimenta un amplio rango de distribución ecológica para la luz y el agua, habita tanto en lugares secos y con alta irradianza como en lugares húmedos y sombreados (Vit et al., 2002). Con el fin de entender los mecanismos del amplio rango de distribución de Lippia alba, este trabajo evaluó la PF en respuesta a la disponibilidad hídrica en dos ambientes lumínicos para dos poblaciones que presentan diferencias en la heterogeneidad frente a la precipitación estacionaria de sus hábitats originarios. Para ello, formulamos la siguiente pregunta: ¿Existen diferencias en la magnitud y en el patrón de PF en dos poblaciones de Lippia alba en respuesta a la disponibilidad hídrica bajo dos ambientes lumínicos? La hipótesis que planteamos en este trabajo consideró que si Lippia alba posee un amplio rango de distribución ecológica debida a su PF, sus poblaciones deberían responder plásticamente a las condiciones experimentales, donde aquellas poblaciones provenientes de un ambiente heterogéneo en el régimen de precipitación, como la población de Turbaco, región Caribe del norte de Colombia, departamento de Bolívar, deberían presentar mayor PF que aquellas establecidas en un ambiente más homogéneo, como la población de Guatiguará, región nororiental de Colombia, departamento de Santander.

MATERIALES Y MÉTODOS

OBJETO DE ESTUDIO

Lippia alba (Verbenaceae) es una planta herbácea originaria de América del Sur (Brasil), distribuida en todo Centro y Sur América (Pezo y González, 1998). Las poblaciones empleadas en este estudio provienen de Turbaco, Bolívar (100º 19' 50.02" N y 75º 24' 44.06" O) y de Guatiguará, Santander (6º 59' 16.20" N y 73º 2' 51.66" O), TUR y GUA, respectivamente. Estas dos localidades presentan diferencias en la heterogeneidad ambiental del recurso hídrico, precipitación. Además, presentan diferencias en su altura sobre el nivel del mar, radiación solar y temperatura. (Tabla 1; Hijmans, et al., 2004).

SITIO DE ESTUDIO

TRATAMIENTOS ESTABLECIDOS

A partir de dos condiciones luminosas, luz baja (LB, obtenido con malla de polisombra de reducción del 67% de luz) y luz alta (LA, plena exposición solar), se establecieron dos condiciones hídricas en el sustrato, disponibilidad hídrica baja (S; 40% de saturación de agua) y disponibilidad hídrica alta (H; 80% de saturación de agua) generando los siguientes tratamientos para las dos poblaciones: luz baja con disponibilidad hídrica baja (LBS), luz baja con disponibilidad hídrica alta (LBH), luz alta con disponibilidad hídrica baja (LAS) y luz alta con disponibilidad hídrica alta (LAH). Cada tratamiento utilizado en el experimento, contó con 20 clones de cada población. Los clones, fueron distribuidos aleatoriamente entre los tratamientos; crecieron en baldes individuales de 5 L con 5 kg de sustrato por un periodo de 90 días; los clones se mantuvieron bajo temperatura ambiente, registrada diariamente por medio de un termómetro de máxima y mínima (Brixco); la temperatura promedio para LB fue de 22 ºC y para LA fue de 26 ºC. El potencial hídrico del suelo se monitoreó con un sensor de humedad del suelo (Watermark, USA).

PARÁMETROS EVALUADOS

Se realizó un muestreo destructivo en cada uno de los tratamientos establecidos cuando 14 de las 20 plantas por tratamiento (el 80% de las plantas), presentó al menos una flor, con el fin de asegurar que los clones se encontraran en un mismo estado ontogénico (Coleman et al., 1994). Se evaluó la PF mediante la medición de caracteres morfológicos y de asignación de biomasa. Caracteres morfológicos: longitud de la raíz (LR), altura total de la planta (AT), número de flores, número de hojas y el área foliar específica (SLA, calculada como el área foliar construida por una cantidad de biomasa determinada). Para la estimación de este último caracter se evaluó el área de las hojas usando un software especializado (Bark, 2005). Caracteres de asignación de biomasa: fracción de masa seca de flores (FMFL, masa de flores/masa seca total), fracción de masa seca de hojas (FMF, masa de hojas/masa seca total), fracción de masa seca de ramas (FMRM, masa de ramas/masa seca total), fracción de masa seca de raíz (FMR, masa seca de raíz/masa seca total), biomasa total (BM, masa seca total de la planta). Para la determinación de la biomasa seca, las plantas fueron separadas en raíz, vástago, hojas y flores, posteriormente fueron sometidas a secado en una estufa de ventilación forzada a una temperatura de 80 ºC por 72 horas y pesado con una balanza analítica (Poorter y Nagel, 2000).

CUANTIFICACIÓN DE LA PF DE LOS CARACTERES Y LAS POBLACIONES

La PF en respuesta al factor agua se estimó para cada carácter, en cada población, a través del índice de plasticidad basado en distancias fenotípicas relativas, RDPI (Valladares, 2006). Posteriormente, se estimó la PF media para cada población en luz baja y en luz alta, considerando el valor promedio del RDPI obtenido para cada uno de los 11 caracteres evaluados en cada población (Valladares, et al., 2000).

ANÁLISIS ESTADÍSTICOS

Se empleó un análisis de varianza (ANDEVA) de dos vías para analizar los efectos del agua y las poblaciones sobre caracteres morfológicos y de asignación de biomasa en los dos niveles de luz para las poblaciones de Lippia alba. Algunas variables fueron transformadas con el fin de cumplir las asunciones de normalidad y homogeneidad de varianza del ANDEVA (Zar, 1999). La LRM, AT se transformó con Ln; el NFL, NF, con √(x+5); la FMFL, FMR con P'= ASENO P'; la BM con loge(x+1); el SLA dividendo el área foliar en la biomasa foliar transformada, la FMF se transformó dividiendo la biomasa de hojas en la bio-masa total transformada. Las respuestas fenotípicas promedio de cada caracter, para cada población, se estimaron a través de normas de reacción, donde sus pendientes reflejan la PF de los genotipos frente a los diferentes ambientes (Pigliucci, 2001). Para comparar la PF de los caracteres entre cada población y la PF media entre las mismas, obtenidos a partir del RDPI, se realizó una prueba de Mann-Whitney-U.

RESULTADOS

Los caracteres morfológicos en ambas poblaciones, en LB y LA, fueron afectados significativamente por la disponibilidad de agua, excepto el carácter LR (Tabla 2). Los caracteres de asignación de biomasa presentaron diferencias significativas en respuesta al factor agua, excepto la FMFL y la FMRM en LB y solo la FMFL en LA (Tabla 2). En LB, GUA mostró una mayor expresión de LRM, AT, NF, FMF, FMRM y BM ante la variación de la disponibilidad hídrica, S y H; mientras que, TUR lo hizo para los caracteres de LR, SLA, FMFL y FMR (Figura 1). En LA, bajo la condición hídrica S, GUA presentó mayor ex-presión fenotípica en los caracteres de LRM, AT, NFL, SLA, FMRM, FMR y BM. Contrario a lo anterior, en la condición hídrica de H, TUR presentó mayor expresión en todos sus caracteres morfológicos y de asignación de biomasa, excepto en NF y SLA (Figura 2).

DIFERENCIACIÓN POBLACIONAL EN PLASTICIDAD

EL ANDEVA mostró una variación en la plasticidad de las poblaciones estudiadas de Lippia alba mediante la significancia en la interacción agua por población para LRM, NF, SLA, FMF, BM en LB y de LRM, AT, NFL, FMRM, BM en LA (Tabla 2). Las normas de reacción muestran diferencias en el patrón y en la magnitud de la plasticidad para el carácter FMFL en los dos ambientes lumínicos con diferente disponibilidad hídrica (Figura 1; Figura 2).

Las poblaciones no presentaron diferencias significativas en la PF media de los caracteres en los diferentes ambientes (Figura 3). Los caracteres que presentaron diferencias significativas entre las poblaciones fueron LR, NFL, NF, SLA, FMFL, FMF y FMRM en LB con diferente disponibilidad hídrica (Figura 3); mientras que en LA, con diferente disponibilidad hídrica, los caracteres que presentaron diferencias significativas fueron LRM, AT, NFL, NF, FMFL, FMRM y FMR (Figura 3B). Considerando a estos caracteres, TUR presentó mayor número de caracteres plásticos en las dos condiciones lumínicas (Fig.3). En los tratamientos de LB y LA, se observó un patrón de respuesta contrario en la PF del carácter FMFL, ya que mientras TUR aumenta su PF a medida que aumenta la disponibilidad hídrica, GUA la disminuye (Figura 3; Mann-Whitney-U. P = 0,05).

DISCUSIÓN

Este estudio mostró que la mayoría de caracteres morfológicos y de asignación de bio-masa, medidos para las poblaciones de Lippia alba provenientes de Turbaco y de Guatiguará, respondieron con PF a la disponibilidad hídrica en las dos condiciones lumínicas. La población de TUR, que en condiciones naturales posee una mayor fluctuación o heterogeneidad ambiental que la población de GUA, presentó mayor número de caracteres plásticos. Cualitativamente, este resultado podría corroborar la hipótesis de una mayor magnitud de PF en genotipos provenientes de ambientes con variaciones frecuentes o heterogéneas, que aquellos provenientes de ambientes más estables y homogéneos (Bradshaw y Hardwick, 1989; Gianoli, 2004b). Sin embargo, las poblaciones de TUR y GUA, no presentaron diferencias significativas en su PF media, lo que indica que estas poblaciones presentan una capacidad similar para contrarrestar los cambios ambientales. Contrario a esto, las poblaciones de TUR y GUA, se diferenciaron significativamente en algunos caracteres morfológicos y de asignación de biomasa según los resultados arrojados por el RDPI y la prueba de U. Lo anterior sugiere, al igual que lo reportado por Rendón y Núñez-Farfán (2001) para Anoda cristata, que posiblemente las poblaciones de TUR y GUA se diferencian entre ellas por la respuesta plástica al factor agua de algunos caracteres fenotípicos individuales y no por la respuesta fenotípica global en cada tratamiento de luz. Las divergencias poblacionales son también evidentes en un desempeño contrario ante las condiciones experimentales a las que fueron sometidas. TUR presenta mayor productividad, es decir mayor acumulación de BM, en LAH; mientras que GUA presentó mayor BM en LBH. Esa divergencia en el desempeño en la acumulación de biomasa entre las poblaciones nos indica que estas dos poblaciones presentan una diferencia en la habilidad individual para enfrentar o responder a diferentes condiciones ambientales. Lo anterior se corroboró con la expresión de un patrón contrario de la PF para el carácter FMFL en LB y LA con diferente disponibilidad hídrica. Resultados similares han sido reportadas para especies congenéricas del género Polygonum sp. y Mosla sp. sometidas a diferentes condiciones experimentales (Sultan, 2001; Guan et al., 2004). La disminución de la disponibilidad lumínica se contrarresta con el incremento de la asignación de biomasa asignada hacia las hojas ó las ramas, para maximizar la cap-tura de luz (Sultan, 2003; Griffith y Sultan, 2004; Kroon et al., 2005). En este trabajo, las poblaciones presentaron diferentes mecanismos para contrarrestar los efectos negativos que provoca la baja disponibilidad lumínica. La población de TUR presentó mayor plasticidad en la FMRM carácter que permite evadir condiciones de baja disponibilidad lumínica (Sack y Grubb, 2002; Sultan, 2003). Contrario a esto, la población de GUA presentó mayor expresión de la PF del carácter FMF, carácter responsable de procesos de fotosíntesis, transpiración y captación total de carbono y del carácter SLA, quien refleja la cantidad de carbono fijado en la superficie foliar y se ha reportado como indispensable en la respuesta ante condiciones limitantes como lo son la dispo-nibilidad hídrica y lumínica, debido a su relación con la captación de luz en las hojas (Zhang, 1997; Porter, 2002, Sánchez et al., 2006). Los resultados del carácter LR observado en ambas poblaciones en LB, comparado con lo observado en ese mismo carácter en LA indican que, las poblaciones presentan un mecanismo de respuesta diferente a las condiciones hídricas del suelo en LB, así: TUR aumenta la LR a medida que incrementa la disponibilidad hídrica en el suelo; mientras que, GUA tiende a mantener constante la respuesta de ese carácter, independiente de la disponibilidad hídrica del suelo. De ese modo, podemos sugerir que el carácter LR en TUR posee una respuesta o mecanismo morfológico especialista al factor local más abundante (Kroon et al., 2005). Contrario a esto, el carácter FMR se torna especialista al factor local limitante, debido a que en ambas poblaciones, tanto en LA como en LB, sigue la predicción de la teoría de partición óptima, i.e. mayor asignación de biomasa hacia el órgano relacionado con el recurso limitante, con el fin de maximizar la captura del recurso deficiente (Stuefer et al., 1996). Estudios han evidenciado que la magnitud y el patrón de las respuestas plásticas de especies generalistas pueden variar entre poblaciones (Counts, 1993; Sultán, 1995; González y Gianoli, 2004b; Pigliucci, 2001). En especies generalistas, la habilidad de colonizar múltiples ambientes se puede dar por alta PF de algunos caracteres ecológicos, lo que refleja una visión genética poblacional del problema de ecotipos y generalistas, en el cual no hay un genotipo plástico o no plástico a través de varios caracteres medidos, sino que éstas consideraciones son válidas respecto a un carácter ecológicamente relevante (Pigliucci, 2001). En este trabajo, esto se evidenció mediante las diferencias en la plasticidad de algunos caracteres que causan diferenciación poblacional, tales como FMRM y LR, que presentaron una reducción en la PF a la disponibilidad hídrica, para GUA en LB. Lo anterior, se puede asociar con la disminución en la variabilidad del recurso hídrico que sufre esta población bajo condiciones naturales (i.e., GUA presenta un menor CV estacional a la precipitación, Tabla 1. Pigliucci (2001), plantea que un genotipo plástico generalista podría incurrir en un ecotipo especialista cuando pierde plasticidad en algunos caracteres adaptados a las condiciones naturales. La disminución de PF del carácter FMR en LA para TUR, podría sugerir, a su vez, procesos de especialización; sin embargo, esto sería contrario a lo planteado para poblaciones provenientes de condiciones heterogéneas como TUR, debido a que una reducción de PF se espera para aquellas poblaciones provenientes de ambientes más homogéneos. Varios trabajos (McConnaughay y Coleman 1999; Wrigth y McConnaghay, 2002, Pardos et al., 2005) han suger ido que las respuestas plásticas a la variación en la disponibilidad de agua serían de menor magnitud ya que este recurso puede ser modulado fisiológicamente vía actividad estomática (Bernachi et al., 2000) o por mayor asignación de biomasa al sistema radicular (Poorter y Nagel, 2000). De esta manera, la especialización en este caso, posiblemente involucre un mayor papel de la regulación fisiológica a través de la asignación diferencial de biomasa a las raíces en esta población.

CONCLUSIONES

Bajo las condiciones experimentales del presente trabajo, no se evidenciaron diferencias significativas en la magnitud de la PF media entre las poblaciones de Lippia alba, provenientes de Guatiguará y Turbaco. Sin embargo, GUA y TUR presentan diferenciación poblacional en la PF al factor hídrico a través de la magnitud y el patrón de expresión de algunos de caracteres tales como FMFL, FMRM, FMR, FMF, SLA, LR. De este modo, la PF asociada con los diferentes valores fenotípicos promedio de las poblaciones evaluadas de Lippia alba en respuesta al factor hídrico, podrían explicar, en parte, el amplio rango de distribución de esta especie, el cual, es el resultado de la combinación de respuestas plásticas y posiblemente la especialización de algunos caracteres morfológicos y de asignación de biomasa. Estudios posteriores que involucren la medición de la adecuación y transplantes recíprocos entre estas poblaciones podrían dilucidar con precisión si la especie ha sufrido procesos de especialización a ecotipos.

AGRADECIMIENTOS

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