FENOLOGÍA FLORAL Y VISITANTES FLORALES EN Drimys granadensis L.f. (WINTERACEAE)

Floral Phenology And Flower Visitors In Drimys granadensis L.f. (Winteraceae)

XAVIER MARQUINEZ^1,2, Ph. D.; RODRIGO SARMIENTO^1,3, Estudiante de Biología; KATHERINE LARA^1,3, Bióloga.

¹Facultad de Ciencias, Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. Ciudad Universitaria, Carrera 30 N.º 45-03, Bogotá, Colombia.

²xmarquinezc@unal.edu.co

³rasarmientog@unal.edu.co

⁴klaraf@unal.edu.co.

Presentado 11 de diciembre de 2009, aceptado 15 de abril de 2009, correcciones 27 de julio de 2009.

RESUMEN

Palabras clave: fenología flora, visitantes florales, polinizadores, carga de polínica, Drimys granadensis.

ABSTRACT

The purpose of this research was to characterize the flowering phenological phases and to determine the flower visitors in a natural population of Drimys granadensis (common name: canelo; Winteraceae) in Altos de Yerbabuena, eastern mountains of Sabana de Bogotá (Colombia). Floral phenology development lasted 9.5 days when flowering occurred under sunny conditions, 12.5 days under rainy conditions and 16 days when flower visitors were excluded using cloth bags. It was done observations related with the resources used, the phenological phases of visited flowers and the pollen load on the flower visitors. Visitors corresponded with 29 morphospecies, 6 orders y 21 families of insects. Four species of coleoptera and two species of diptera were considered as possible pollinators taking in account abundance and pollen load. The results are analyzed in relation with those reported for other species in the genus Drimys and in the family Winteraceae.

Key words: Flora phenology, flower visitors, pollinators, pollen load, Drimys granadensis.

INTRODUCCIÓN

Drimys granadensis es la especie más ampliamente distribuida de las siete que conforman el género (entre el sur de México y norte de Perú en bosques montanos, de 1.500-3.500 m de altitud; cf. Marquínez, 2008). Drimys J.R. Forst y G. Forst., Pseudowintera Dandy, Takhtajania (Capuron) Leroy y Baranova, Tasmannia DC y Zygogynum Baill. (Vink, 1993) conforman la familia Winteraceae, considerada ‘primitiva’ en los sistemas tradicionales de clasificación (Cronquist, 1981; Takhtajan 1991) e incluida en el clado eumagnoliales en APG II (Angiosperm Phylogeny Group II, 2003).

El estudio de la biología reproductiva de angiospermas consideradas ‘primitivas’ por Bernhardt y Thien, 1987, (Magnoliidae), Endress, 1990, (Magnoliidae), Gottsberger, 1988, (Magnoliidae, principalmente Annonaceae y Winteraceae), o Thien et ál., 2000, (angiospermas basales sensu APG, 1998) se ha centrado en el estudio de algunos caracteres de los sistemas reproductivos e identificación de polinizadores con el fin de tratar de inferir los posibles estados de carácter presentes en las primeras plantas con flores; así por ejemplo, Bernhardt y Thien, 1987, consideran que las ‘protoangiospermas’ podrían haber presentado mecanismos de autoincompatibilidad gametofítica, ser protóginas, bisexuales y con una polinización entomófila generalista, es decir, por un gran número de especies (en oposición a polinización especializada, cf. Weberling 2007); por otra parte, Gottsberger (Gottsberger, 1977; Gottsberger, 1988) señala que las primeras angiospermas, en la mayoría de sus caracteres y sus estrategias de vida, pudieron haber sido similares a las Winteraceae actuales al ser plantas pioneras con una estrategia oportunista en su historia de vida, sistemas de propagación vegetativa, polinización generalista (por insectos lamedores y masticadores) y sin mecanismos de autoincompatibilidad. Finalmente, Thien et ál., 2000, señalan como caracteres frecuentes en las angiospermas basales sensu APG, 1998, las flores bisexuales, protóginas, fragantes, con termogénesis y con polinización por coleópteros o dípteros.

En Winteraceae se han estudiado aspectos de la biología reproductiva de Tasmannia piperita, Zygogynum spp. (Thien, 1980; Thien, 1982; Thien et ál., 1985; Pellmyr et ál. 1990), Drimys brasiliensis (Gottsberger et ál., 1980), D. confertifolia (Anderson et ál., 2001), Z. stipitatum (Carlquist, 1982; Thien et ál., 1990), Pseudowintera axillaris (Sage y Sampson, 2003) y P. colorata (Godley y Smith, 1981; Wells y Lloyd, 1991; Lloyd y Wells, 1992; Tabla 1). En general, las Winteraceae presentan protoginia absoluta o parcial y al menos cinco mecanismos reproductivos diferentes para evitar la autopolinización (Tabla 1): (1) autocompatibilidad total en D. confertifolia (Anderson et ál., 2001), especie anemófila endémica del archipiélago de Juan Fernández (Chile); (2) autocompatibilidad parcial enD. brasiliensis (Gottsberger et ál., 1980; no existe autoincompatibilidad total, pero la producción de frutos es más alta cuando la fecundación es cruzada, adicionalmente, la fase hermafrodita puede prolongarse si la polinización no se presenta); (3) autoincompatibilidad en ovario o nucela en D. winteri, P. axillaris y P. colorata (Lloyd y Wells, 1992; Sage et ál., 1998; Sage y Sampson, 2003; la fase hermafrodita dura un día y no se prolonga en ausencia de polinización); (4) protoginia absoluta con síndrome de estado estable (Steady state syndrome: las flores de un árbol tienen fases fenológicas sincrónicas o solo una flor en antesis; Bernhardt y Thien; 1987) en Zygogynum baillonii, Z. bicolor, Z. crassifolium, Z. pauciflorum y Z. stipitatum; y (5) Plantas dióicas en el género Tasmannia (Smith, 1943; Vink, 1970). Gottsberger et ál., 1980, determinaron que Drimys brasiliensis presenta polinización generalista, la cual involucra coleópteros, dípteros y tisanópteros, los cuales obtienen como recompensa polen y exudados de los estigmas y de las glándulas de los estambres. Thien, 1980, registró a coleópteros, dípteros e himenópteros como visitantes florales en D. granadensis (en Chiapas, México) e indicó la necesidad de un estudio más profundo en los Drimys del Nuevo Mundo para detectar polinizadores importantes. El propósito de esta investigación fue estudiar algunos aspectos de la biología reproductiva de D. granadensis, en particular, determinar su fenología floral y los recursos que ofrece la flor, así como identificar sus visitantes florales y posibles polinizadores; los resultados son analizados en el contexto de sus posibles implicaciones en la biología reproductiva del género y la familia.

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MATERIALES Y MÉTODOS

Se estudió una población de Drimys granadensis situada en Altos de Yerbabuena, cerros orientales de la Sabana de Bogotá (4º52’40”N, 74º00’04”O; 2.808 msnm; Cundinamarca, Colombia). Se seleccionaron 12 árboles con flores en preantesis; en cada árbol se seleccionaron nueve inflorescencias y en cada inflorescencia se marcaron tres flores (unidad experimental); dos de ellas se dejaron expuestas y la tercera se embolsó con mallas de poro de 0,3 x 0,3 mm para excluir a los polinizadores y determinar el efecto de su ausencia en la duración de las fases fenológicas.

Se tomaron diariamente los datos de fenología floral para cada una de las flores desde el 12 de septiembre hasta el 5 de octubre de 2005. Se distinguieron las siguientes fases: preantesis (caliptra verde cerrada, pétalos aún no visibles), inicio de antesis (caliptra parcialmente abierta, pétalos visibles pero no extendidos); apertura de pétalos (pétalos semicerrados que no permiten ver los órganos reproductivos); fase femenina (flor abierta con estigmas verdes y exudado transparente en la superficie, estambres no elongados, o elongados pero con anteras indehiscentes); fase hermafrodita (flores con estigmas verdes con exudado en la supeficie, estambres elongados, anteras dehiscentes de color amarillo fuerte y pétalos extendidos); fase masculina (estigmas verdes con superficie seca y oscura, ante-ras dehiscente y polen abundante o tardíamente con polen escaso y pétalos en inicio de senescencia); y senescencia (ovarios rojizos, superficie estigmática seca, anteras secas y sin polen, pétalos senescentes o caídos). Para la determinación de la presencia y localización de aceites volatiles, flores en diferentes fases florales fueron sumergidas en una solución de rojo neutro 0,01% (Dafni, 1992) por un minuto, luego se lavaron con agua destilada y se fotografiaron (Fig. 1).

Como los datos de duración en días de las fases fenológicas no cumplieron con los requisitos de normalidad, se realizó una prueba no paramétrica de Mann-Whitney para comparar la duración de las fases florales femenina, hermafrodita y masculina entre las flores embolsadas y las flores no embolsadas.

Con el objetivo de poner a prueba la hipótesis de Lloyd y Wells, 1992, que señala que las condiciones ambientales pueden afectar la duración de la antesis, se registraron las condiciones ambientales diarias (lluviosas, nubladas o soleadas), cada 15 minutos entre las 8 a.m. y 5 p.m., desde el 12 de septiembre hasta el 5 de octubre. Las flores marcadas (no embolsadas) el 12 de septiembre, iniciaron la fase femenina de manera asincrónica, de tal manera que pudieron ser agrupadas de acuerdo con las condiciones ambientales predominantes durante su desarrollo así:

Flores en antesis durante la época lluviosa. Aquellas que comenzaron la fase femenina entre el 14 y 16 de septiembre y en promedio estuvieron sometidas a un 31,8% de condiciones meteorológicas soleadas, 39,5% de condiciones nubladas y 28,7% de condiciones lluviosas.

Flores en antesis durante la época intermedia. Aquellas que comenzaron la fase feme-nina entre el 17 y el 21 de septiembre; estuvieron en promedio sometidas a un 41,6% de condiciones soleadas, 43,8% de condiciones nubladas y 14,6% de lluvias.

Flores en antesis durante la época seca. Aquellas que comenzaron la fase femenina luego de 22 de septiembre; estuvieron sometidas a un 61,6% de condiciones soleadas, 25,5% de condiciones nubladas y solamente un 13% de condiciones de lluvia. Como los datos de duración en días de las fases fenológicas no cumplieron con los requisitos de normalidad, se realizó una prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis para determinar el posible efecto de las condiciones ambientales predominantes (época lluviosa, intermedia y seca) sobre la duración de las fases fenológicas florales (femenina, hermafrodita y masculina) en D. granadensis.

Simultáneamente se hicieron observaciones y capturas de los insectos asociados a las flores e inflorescencias de D. granadensis, teniendo en cuenta el tiempo de visita, el recur-so utilizado (exudado estigmático, polen, néctar del conectivo) y el lugar de captura (sobre la inflorescencia, esto es, volando alrededor de las flores o posado sobre pedúnculos o pedicelos; o sobre la flor, teniendo en cuenta en este caso la fase fenológica de la misma). Las capturas se realizaron conred entomológica o manualmente en viales Eppendorf de 2 mL y se adicionó etanol al 70%.

RESULTADOS

PRUEBA DE ROJO NEUTRO PARA ACEITES VOLATILES

La coloración obtenida en la prueba de rojo neutro y la cantidad de exudados en el estigma y en el conectivo se presentan en forma cualitativa. En la fase de apertura de pétalos se presentó una coloración tenue principalmente sobre la haz de los pétalos externos (Fig. 1A, 1B). En la flor en fase femenina la coloración se intensificó sobre la superficie adaxial de los pétalos más internos, los estigmas se colorearon también debido a la alta producción de exudados estigmáticos (Fig. 1C). En la flor en fase hermafrodita la coloración de los pétalos aumentó y los estambres también se colorearon, especialmente en el conectivo donde las células oleíferas idioblásticas producen exudados (Marquínez et ál., 2008) y a lo largo de la línea de dehiscencia de las anteras; también se coloréo el propio polen, la tinción de los estigmas fue menos intensa porque la producción de exudados estigmáticos disminuyó (Fig. 1D). En fase masculina la coloración de los pétalos se mantuvo igual y en los estambres disminuyó; aunque ya no se presentaron exudados estigmáticos, los estigmas se colorearon de rojo intenso (Fig. 1E), pero esta vez por efecto de la senescencia del tejido, pues como señala Dafni, 1992, los aceites volátiles están presentes en muchos tejidos y el rojo neutro tiñe las epidermis cortadas, magulladas o dañadas; por esta misma razón, al final de la fase masculina en las flores se observa una coloración intensa de las paredes senescentes en las anteras, estigmas y pétalos.

FENOLOGÍA FLORAL

La antesis de flores de D. granadensis sin embolsar duró 11 días; cuando las flores fueron embolsadas se prolongó a 16 días. La prueba no paramétrica de Mann-Whitney señala un incremento altamente significativo (P>0,01%) en la duración de la fase hermafrodita, de uno a cinco días, por efecto del embolsado (exclusión de polinizadores; Fig. 2A). La duración total de las fases fenológicas femenina, hermafrodita y masculina de las flores que sufrieron antesis durante la época seca fue más corta (9,5 días) respecto de las flores en antesis durante la época intermedia (11,5 días) o lluviosa (12,5 días; Fig. 2B); la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis encontró diferencias altamente significativas en la duración de la fase femenina floral (P>0,01%) para la época seca respecto de las épocas lluviosa e intermedia.

VISITANTES FLORALES

Se observaron 140 especímenes de insectos (117 colectados), asignados a 28 morfoespecies correspondientes a seis ordenes y 21 familias (Tabla 2); de éstos, 37 fueron coleópteros (26,4%; Fig. 3A-C), 91 dípteros (65%; Fig. 3D--H) y 8 himenópteros (5,7%; Fig. 3I). Por su frecuencia y cargas de polen (Tabla 2) se determinaron como posibles polinizadores a Magdalis sp. y Anthonomus sp. (Curculionidae, Coleoptera; Fig. 3B, 3C), dos especies de Chrysomelidae (Coleoptera, Fig. 3A), una especie del género Dilophus (Bibionidae, Diptera; Fig. 3D-E) y una especie del género Empis (Empididae, Diptera), el resto de insectos fueron poco frecuentes y/o presentaron cargas de polen bajas. Las cargas de polen presentes en los insectos capturados corresponden en un 98,3 % a Drimys granadensis (Tabla 2); con menor frecuencia (1,7%) se encontró otros polen asignable a Fraxinus sinensis (urapán), Myrica sp., Myrsine sp., a las familias Asteraceae, Poaceae y Mimosaceae y a una conífera (Pinus sp. o Cupressus sp.). La Figura 4 muestra la abundancia de coleópteros y dípteros observados en las inflorescencias o sobre flores de D. granadensis. Los dípteros fueron más frecuentes sobre flores en fase femenina, seguido de flores en fase hermafrodita (Fig. 4B) y se observaron libando los exudados estigmáticos y del conectivo de los estambres; los coleópteros fueron observados con similar frecuencia en todas las fases fenológicas (Fig. 4A), libando exudados y/o consumiendo polen.

DISCUSIÓN

FENOLOGÍA FLORAL

En las especies de los géneros Drimys, Tasmannia, Pseudowintera (Tabla 1, Gottsberger et ál., 1980; Thien, 1980; Thien et ál., 1985; Pellmyr et ál., 1990; esta investigación) y posiblemente algunas especies de Zygogynum s.l. (= Bubbia; Thien, 1980) la antesis presenta una duración mayor a seis días. En Z. crassifolium y Z. pauciflorum la antesis dura cuatro a cinco días (Thien, 1980); En Z. baillonii, Z. bicolor, Z. pomiferum y Z. stipitatum (especies que hacen parte de un clado monofilético al interior de Zygogynum; cf. Marquínez, 2008) la antesis dura apenas dos días.

En Drimys brasiliensis (Gottsberger et ál., 1980; cf. Tabla 1) y D. granadensis (Fig. 2A) la duración de la antesis aumenta al prolongarse la fase hermafrodita cuando se impide el acceso (por embolsamiento) de los polinizadores; adicionalmente, la duración de las antesis, y particularmente de la fase femenina, se ve significativamente acortada en D. granadensis cuando se presentan días soleados en relación con temporadas más nubladas o lluviosas (Fig. 2B); esto coincide con las observaciones de Wells y Lloyd, 1991, quienes encontraron que incrementos en la temperatura aumentan la actividad de los polinizadores, lo cual ocasiona un acortamiento de la duración de la fase floral femenina, sin afectar la duración de la fase masculina en Pseudowintera colorata.

VISITANTES FLORALES

Las flores de Drimys granadensis fueron visitadas por 28 morfoespecies de insectos, correspondientes a seis órdenes (Tabla 2); en D. brasiliensis, Gottsberger et ál., 1980, reportan 31 morfoespecies asignadas a siete órdenes y en Tasmannia piperita var. polymera, Thien, 1980, da a conocer 26 morfoespecies comprendidas en cuatro órdenes. No obstante la amplia gama de visitantes en D. granadensis, los posibles polinizadores pertenecen a dos órdenes: Coleoptera y Diptera. En general, los coleópteros visitaron flores en todas las fases fenológicas (Fig. 4A), buscando en ellas exudados, pero tam-bién polen; del cual presentaron cargas mucho mayores (Tabla 2); coincidiendo con estos resultados, Gottsberger et ál., 1980, señala que los curculiónidos fueron los únicos visitantes observados buscando regularmente polen y exudados estigmáticos en la misma flor. Los curculiónidos son polinizadores de Drimys brasiliensis (Gottsberger et ál., 1980), Tasmannia piperita (Thien, 1980), Zygogynum spp. (Pellmyr et ál., 1990) y probablemente D. winteri (Kuschell, 1990); en Drimys granadensis encontramos dos especies de posibles polinizadores entre los curculionidos: Magdalis sp. y Anthonomus sp. Cuadrado, 2002, reporta a Anthonomus grandis como polinívoro, al encontrar en su tracto digestivo polen de 16 especies correspondientes a cinco familias de plantas.

Los crisomélidos y cantáridos, considerados respectivamente polinizadores y visitantes de D. granadensis, también han sido observados en D. brasiliensis (Gottsberger et ál., 1980) y Tasmannia piperita (Thien, 1980). En D. granadensis se presentaron 15 morfoespecies correspondientes a 12 familias de dípteros visitantes florales, en tanto que para D. brasiliensis, Gottsberger et ál., 1980, registraron únicamente siete morfoespecies de cinco familias; especies de las familias Bibionidae y Sciaridae se presentaron en las dos investigaciones. En D. granadensis los dípteros considerados polinizadores, por su abundancia y cargas polínica correspondieron a Dilophus sp. y Empis sp. (familia Bibionidae y Empididae, respectivamente; Tabla 2) en tanto que Tasmannia piperita se asoció a las fami-lias Drosophilidae, Lauxaniidae, Muscidae, y Sciaridae (Thien, 1980). Dilophus espeletiae ha sido reportado como uno de los visitantes florales más importantes de Espeletia grandiflora en el páramo de Chingaza (Colombia) por su gran actividad, abundancia y frecuencia (Amat y Vargas, 1991).

En Drimys, Tasmannia y Pseudowintera se presenta una amplia gama de visitantes florales y la polinización es llevada a cabo por especies de coleópteros, dípteros (Gottsberger et ál., 1980; Thien, 1980; Lloyd y Wells 1992) y eventualmente tisanópteros (Norton, 1984; en P. axillaris). En Zygogynum la polinización es más especializada, realizada por polillas del género Sabatinca en Z. baillonii Z. bicolor y Z. viellardii (Thien, 1980; Thien et ál., 1985; Pellmyr et ál., 1990); Palontus exospermii (Curculionidae, Coleoptera) en Zygogynum stipitatum (Thien et ál., 1985) y thrips en Z. crassifolium, Z. pancheri y Z. pauciflorum (Thien, 1980). En Winteraceae, solamente se ha confirmado anemofilia como sistema de polinización primario en D. confertifolia (Anderson et ál., 2001); no obstante, Godley y Smith, 1981, y Norton, 1984, indican una posible participación del viento en la polinización de Pseudowintera colorata y P. axillaris.

Drimys granadensis parece presentar una polinización entomófila generalista por varias especies de coleópteros y dípteros, los cuales probablemente varían en el extenso rango de distribución latitudinal y altitudinal de la especie; evidencia de ello es que observaciones preliminares de Thien, 1980; sin datos de cargas de polen; en Chiapas, México, indican que los coleópteros representan menos del 1% de los visitantes florales versus 99% de dípteros e himenópteros, en tanto que en esta investigación los coleópteros representaron un 26,4%. Gottsberger, 1980, observa que para la misma especie, D. brasiliensis, los visitantes florales difieren sustancialmente en las poblaciones de la región de Pardinho (estado de São Paulo, Brasil) y aquellas presentes en las montañas de Itaitaia (estado de Rio de Janeiro, Brasil).

El género Drimys presenta en la zona tropical una distribución altoandina (1.300 -3.300 msnm, Marquínez, 2009), restringida a microambientes húmedos a causa de limitaciones fisiológicas (ausencia secundaria de vasos, ceras epicuticulares en el envés foliar; cf. Feild et ál., 2002). De acuerdo con Ehrendorfer et ál., 1979, y Gottsberger, 1988, Drimys se presenta generalmente en sitios relativamente aislados, y alterados o en los márgenes de bosques. Probablemente la polinización entomófila generalista encontrada en Drimys se deba a que en tales hábitats inestables y distribuidos en forma de mosaico la fauna de insectos resulta variable, lo cual ha impedido la evolución de relaciones estrechas de Drimys con polinizadores particulares. (Gottsberger, 1988; Weberling, 2007). La polinización entomófila generalista se ha asociado con frecuencia a estados de carácter de la flor considerados tradicionalmente como ‘primitivos’, ‘generalizados’, o plesiomórficos (Weberling, 2007) debido a que muchos de estos estados confluyen en la flor de Drimys, dicho autor la considera el modelo idealizado de ‘flor primitiva’, en un contexto de morfología comparativa clásica. Esta propuesta pierde sentido a la luz del conocimiento sistemático actual porque la familia Winteraceae se encuentra anidada dentro de los magnólidos y alejada de las angiospermas de divergencia temprana (Amborellaceae, Nymphaeales, Hydatellaceae; APG II, 2003, Soltis et ál., 2008; Sokoloff et ál., 2008); pero además porque varios de los caracteres de Drimys, considerados plesiomórficos por Weberling, 2007, resultan apomórficos de acuerdo con Marquínez, 2009 (por ej. el ovario apocárpico en Drimys, Pseudowintera, Tasmannia y algunas especies de Zygogynum y el ovario ascidiado en Drimys, Pseudowintera y Zygogynum). La inferencia de los posibles estados de carácter presentes en las angiospermas ancestrales debe realizarse sobre la base del estudio de estos mismos caracteres en las filogenias de las angiospermas basales actuales (cf. Endress y Doyle, 2009).

AGRADECIMIENTOS

Al Instituto para el Desarrollo de la Ciencias y la Tecnología “Francisco José de Caldas”, COLCIENCIAS por el soporte académico y financiero con el préstamo-beca del “Programa de apoyo a doctorados nacionales 2004” (2004-2007) y a la Universidad Nacional de Colombia por la contrapartida aportada para este mismo programa y por la comisión de estudios 2005-2007, todo lo anterior permitió el desarrolló de la tesis doctoral de XM, parte de cuyos resultados se incluyen en este artículo; a José Albertino Rafael y Eduardo Amat del Instituto Nacional de pesquisas da Amazonia (INPA), por la determinación de ejemplares de diptera; a Germán Amat por la determinación de ejemplares de Coleoptera; a Favio González por la Dirección de Tesis Doctoral y a dos evaluadores anónimos por la revisión del manuscrito.

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