ESTRUCTURA DE UNA COMUNIDAD DE LÍQUENES Y MORFOLOGIA DEL GÉNERO Sticta(STICTACEAE) EN UN GRADIENTE ALTITUDINAL
Lichen Community Structure And Morphological Changes In The Genus Sticta (STICTACEAE) Associated To An Altitude Gradient
ÁLVARO LUÍS PÉREZ QUINTERO1*, BENICIA WATTEIJNE CERÓN1**.
1Pregrado Biología-Facultad de Ciencias-Universidad Nacional de Colombia-Sede Bogotá.*alperezq@unal.edu.co,
**bwatteijnec@unal.edu.co
Presentado 12 de diciembre de 2008, aceptado 26 de junio de 2009, correcciones julio 30 de 2009.
RESUMEN
La distribución y el crecimiento de los líquenes están condicionados por diferentes factores ambientales, entre estos la variación en gradientes altitudinales. En la cordillera Oriental de los Andes de Colombia, no se han realizado estudios sobre zonación altitudinal de líquenes. En este trabajo se estudiaron las variaciones en la estructura de la comunidad de líquenes epifitos en un gradiente altitudinal (2.000-2.600 m) en el PNN Tatamá. Se encontró que con el aumento en altura hay una disminución en riqueza y diversidad, siendo esto una desviación del patrón encontrado generalmente en otros trabajos sobre líquenes y gradientes altitudinales. La comunidad a bajas alturas se compone principalmente de líquenes fruticosos (cobertura de 30% a 2.070 m y 0% a 2.560 m) y a mayores alturas de líquenes foliosos (cobertura de 15% a 2.070 m y 43% a 2.560 m). La altura, además de influenciar la estructura de la comunidad de los líquenes, puede afectar el desarrollo y la morfología de estos. En el género folioso Sticta se presentaron variaciones intraespecificas en la densidad de cifelas (órganos de intercambio gaseoso) asociadas a la altura, encontrándose un efecto significativo de la altura sobre la densidad de cifelas en las especies S. andensis y S. gyalocarpa (ANOVA, valor p= 0.008 y 0.05 respectivamente). Esto muestra un mecanismo de adaptación a los cambios ambientales que se dan con la altura.
Palabras clave: comunidad de líquenes, gradiente altitudinal, líquenes epifitos, Sticta sp.
Lichen’s growth and distribution are conditioned by various environemental factors, altitude being an important one. In the Cordillera Oriental of Colombian Andes, there haven’t been studies on lichen’s altitudinal zonation. We studied the variation on lichen community structure along an altitudinal gradient (2000-2600 m) in PNN Tatamá, we found diversity diminishes as altitude increases, this being a variation from what’s generally found in lichen community behavior. At low altitudes, the community was conformed by fruticose lichens (30% cover at 2070 m and 0% at 2560 m), and by foliose lichens at high altitudes (15% cover at 2070 m and 43% at 2560 m). Altitude, besides influencing lichen’s community structure, may affect their development and morphology. In the foliose genus Sticta we found intraspecific variation on cyphellae (gaseous exchange organs) density associated with altitude, a significant effect of altitude on cyphellae density was found for the species S. andensis and S. gyalocarpa (ANOVA p value= 0.008 and 0.05 respectively). This shows an adaptation mechanism of these organisms to the environmental changes given with altitude.
Key words: Altitudinal gradient, epiphytic lichens, lichen community, Sticta sp.
INTRODUCCIÓN
Una comunidad biológica cualquiera se encuentra condicionada por muchos factores bióticos y abióticos. Es común que las condiciones ambientales varíen en una manera no aleatoria a lo largo de un gradiente geográfico, esta variación en condiciones ambientales se verá reflejada en la composición de las comunidades biológicas de tal manera que los sitios más alejados geográficamente y con mayor diferencia en condiciones ambientales serán más disímiles en su composición biológica (principio de autocorrelación espacial). La teoría de gradientes, referida a gradientes altitudinales, estipula que la densidad de una especie debe variar con las condiciones climáticas y ambientales locales y tendrá su pico en las alturas en que la combinación de las condiciones sea óptima para la especie en cuestión. La posición relativa de los picos en densidad de especies deberá variar de manera predecible entre grupos de especies que difieran en afinidades ambientales y nichos fundamentales (Karr y Freemark, 1983; Lomolino, 2001).
La manera en que la comunidad de líquenes cambia o se adapta a lo largo de un gradiente altitudinal no se conoce completamente. Los líquenes, desde el punto de vista ecológico, son importantes porque constituyen eslabones fundamentales en una sucesión vegetal. Varios estudios se han hecho para determinar los factores que afectan su crecimiento y distribución, por ejemplo, son muy sensibles a la contaminación atmosférica lo que permite su utilización como bioindicadores (Chaparro y Aguirre, 2002; McCune, 2000). Otros factores importantes que determinan la diversidad, distribución y crecimiento de los líquenes epífitos son la competencia, la predación, la humedad, la antigüedad del bosque, la disponibilidad de luz y la altura (Dyer y Letourneau, 2007; Lücking, 1999; Sillet et ál., 2000).
Se ha comprobado que existe una zonación altitudinal en la distribución de líquenes en estudios realizados en Costa Rica (Lücking, 1999), Indonesia (Seifriz, 1924), Noruega, (Grytness et ál., 2006) y Tailandia (Wolseley y Aguirre-Hudson, 1997). Colombia es uno de los países con mayor riqueza de líquenes en el mundo y uno de los mejor conocidos en este aspecto en la región neotropical (Sipman et ál., 2000). Varios estudios han hecho aproximaciones a la distribución de los líquenes (en conjunto con los briófitos) en un gradiente altitudinal en Colombia (Sipman, 1989; Wolf, 1993; Kessler, 2000) y se han mostrado diferencias significativas en diversidad y composición de líquenes asociadas a la altura. Sin embargo, estos estudios se han realizado exclusivamente en la cordillera Central. Se conoce poco la ecología de los líquenes en la cordillera Oriental y menos en la zona del Parque Natural Nacional Tatamá, donde únicamente se han realizado aproximaciones taxonómicas y de inventario de la flora de líquenes (Sipman, 1988).
La altura, además de determinar la estructura de la comunidad de líquenes, podría estar afectando la morfología de ciertas especies. De acuerdo a la teoría de gradientes, cuando una especie no se encuentra en su rango óptimo de crecimiento, deberá adaptarse para mantener la productividad o disminuir el estrés en condiciones menos favorables (Lomolino, 2001). Esto sin embargo, no ha sido documentado previamente en líquenes. Una estructura de los líquenes que puede ser susceptible a cambios en respuesta a la altura, son las cifelas en el género Sticta, éstos son órganos de aireación en al cara ventral, cuya área va a ser determinante para el balance hídrico y gaseoso del liquen (Green et ál. 1981; Snelgar y Green 1981).
En el presente trabajo se buscó determinar la variación de la estructura de la comunidad de líquenes epifitos en términos de composición, riqueza y abundancia, en un gradiente altitudinal en un bosque húmedo subandino-andino de la cordillera oriental de Colombia e identificar cambios morfológicos asociados a la altura en el género Sticta.
MÉTODOS
]]> ORGANISMOS DE ESTUDIOLos líquenes son organismos fotosintéticos poikilohídricos que resultan de la asociación simbiótica entre un hongo (micobionte) y uno o más organismos autótrofos fotosintéticos (fotobionte). Tienen la capacidad de colonizar varios sustratos y de acuerdo a esto se clasifican en saxícolas (sobre rocas), terrícolas (sobre suelo), muscícolas (sobre briofitos) y epifitos (sobre plantas vasculares). Dentro de de estos últimos se destacan los corticícolas por su abundancia en el trópico cuyo sustrato son las cortezas de los árboles e incluyen líquenes foliosos, fruticosos y crustáceos (Chaparro y Aguirre, 2002; Hawksworth, 1988). El género Sticta, es un género de líquenes foliosos comúnmente epifito, que se caracteriza por tener la parte ventral tomentosa interrumpida por poros cóncavos redondeados denominados cifelas (Chaparro y Aguirre, 2002), que son estructuras de aireación que permiten el intercambio gaseoso y proveen la atmósfera necesaria para la fotosíntesis del alga. La relación de área de cifela y tomento en la parte ventral es importante para el balance hídrico del liquen (Green et ál., 1981; Snelgar y Green, 1981).
ÁREA DE ESTUDIO
El estudio se realizó en el Parque Natural Nacional Tatamá y en el Parque Natural Municipal Planes de San Rafael en el municipio de Santuario, Risaralda-Colombia.
El PNM Planes de San Rafael se encuentra entre 2.000 y 2.500 msnm en la vertiente oriental de la cordillera Occidental de los Andes clasificado como bosque húmedo subandino-andino (Cuatrecasas, 1958), presenta una temperatura media de 20º C, la precipitación anual media es de 2.600 mm, tiene un régimen bimodal con mayo y octubre-noviembre como los periodos más lluviosos, (Minambiente, 2006). Durante los días de muestreo la precipitación varió entre 0,1 a 40 mm (IDEAM, 2008).
La vegetación del parque es propia de la selva andina higrofítica de clima frío (Minambiente, 2006). Por encima de los 2.000 msnm la estructura de la vegetación presenta rasgos típicos de selva andina, por encima de los 3.500 msnm se encuentran áreas desprovistas de vegetación de porte alto especialmente en los filos y hacia las culminacionesrocosas del macizo. En la vertiente oriental hay predominancia de Quercus humboldtii,eindividuos de los génerosLadenbergia, Ficus, Toxicodendron, Palicourea, Nectandra, Hyeronima,Persea, Cecropia, Matisia, Licania, Weinmannia, Fugenia, Miconia, Podocarpues, Brunellia, Clusia,Drymis granadensis, Ocoteay Hedyosmum(CCTCEJ, 2001).
MUESTREO
El muestreo se realizó del 9 al 11 de marzo de 2008. Se escogieron cuatro sitios a dife rentes alturas, detallados en la Tabla 1, en cada sitio se muestrearon seis árboles por sitio,este número de árboles mostró ser representativo tras realizar una curva de colector. Seescogieron árboles de especies comunes en el bosque (ver área de estudio); de cortezarugosa, con un perímetro entre 20 y 100 cm y separados por lo menos por 5 m entre ellosdel camino y de fuentes de agua. Se delimitaron al azar tres bandas de 10 cm de anchoa diferentes alturas en el tronco y se muestreo la totalidad de líquenes epifitos no crustá ceos presentes en esta. En campo, para cada espécimen, se registraron datos de tamaño,color y presencia-ausencia de estructuras de dispersión. El porcentaje de cobertura de loslíquenes sobre el tronco se utilizó como medida de la abundancia. Los especímenes fueronrecolectados y almacenados en bolsas de papel para su posterior análisis en el HerbarioNacional de Colombia (COL). Se recolectaron en total 134 ejemplares, 52 de los cualespertenecían al género Sticta
Los especímenes se deshidrataron durante 24 horas en el horno. Se identificaron hastael nivel de género con las claves de Sipman y Aguirre (1982) y Sipman (2005), dentrode algunos géneros se diferenciaron especies o morfotipos, pero no se determinaron por ausencia de claves.
Las especies del género Sticta se determinaron siguiendo las claves de Awasthi (1998),Burgaz y Martinez (1999), Galloway (1997) y McDonald et ál.(2003). Para confirmar lanomenclatura se utilizó el Index Fungorum(CABI, 2004). A estos especímenes se les midióel diámetro de cifelas con papel milimetrado bajo el estereoscopio y la densidad de cifelaspor área, mediante conteo directo de número de cifelas en un área de 25 mm2, con tresrepeticiones por espécimen.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Para determinar el éxito del esfuerzo de muestreo se realizaron curvas de colector(Coleman Rarefaction), y se determminaron los estimadores no paramétricos Jack2 y Chao2utilizando EstimatesWin800 (Colwell, 2006).
Para la caracterización de la estructura de la comunidad se realizaron análisis de riqueza, abundancia (utilizando la cobertura de cada especie, en porcentaje, como un indicador de la abundancia) y diversidad. Se calcularon los índices de diversidad Shannon y Simpson utilizando EstimatesWin800 (Colwell, 2006). Se realizó una prueba Kruskal-Wallis para determinar homologías entre los sitios de muestreo utilizando PAST versión 1.74 (Hammer et ál., 2007).
Para analizar los posibles cambios morfológicos en un gradiente altitudinal, se realizaron box-plots y análisis de varianza (ANOVA) utilizando el programa SPSS (SPSS Inc. 2004), para determinar el efecto de la altura sobre el diámetro y la densidad de cifelas en las especies del género Sticta. La normalidad de los datos se comprobó utilizando la prueba de normalidad del programa SPSS (SPSS Inc. 2004). Para todas las pruebas estadísticas se consideró un valor de significancia α= 0,05.
RESULTADOS
ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE LÍQUENES EN DISTINTAS ALTURAS
Se encontró que la composición de la comunidad de líquenes epifitos cambia con la altura, y que cada especie tiene un comportamiento independiente (Fig.1 y Fig. 2). Especies como Lobaria sp., Sticta damicornis y Sticta filicinella tienen mayor abundancia y frecuencia a mayor altura y disminuyen hasta desaparecer en los sitios bajos, otras tienen sus picos de frecuencia y abundancia en alturas medias (Coenogonium sp., Sticta gyalocarpa) y otras van creciendo en abundancia y frecuencia a medida que disminuye la altura (Cladonia sp., Ramalina sp., Usnea sp.). En las mayores alturas (2.560 y 2.350 m) se encontró una comunidad compuesta principalmente de líquenes foliosos con capacidad de cubrir grandes áreas (Sticta spp), mientras que a menor altura la comunidad se compone principalmente de líquenes fruticosos o péndulos con menor capacidad para cubrir grandes áreas de la corteza de los árboles (Cladonia sp., Heterodermia sp., Ramalina sp., Usnea sp.) (Fig. 3).
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Para las cuatro alturas el muestreo resultó aleatorio según la curva de colector y para la altura 2.560 m se obtiene una asíntota, mostrando que se colectó la totalidad de las especies esperadas (Tabla 2 y Anexo 1), esto se confirma con los estimadores no paramétricos Chao2 y Jack2. Para las otras alturas no se obtiene una asíntota en la curva de co lector (Tabla 2 y Anexo 1). A partir de los estimadores Chao2 y Jack2 se obtiene el porcentaje de especies estimadas que no se recolectó (Tabla 2), un esfuerzo de muestreo proporcional a este porcentaje sería, en teoría, suficiente para recolectar todas las especies.
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El número de especies aumenta de manera inversa a la altura (Fig. 4A). La diversidad,obtenida a partir de los índices Shannon y Simpson, presenta igualmente su valormáximo a menor altura, pero su valor mínimo se dio a los 2350 m y no a los 2560 m(Fig. 4B) como se esperaba a partir de los datos de riqueza, esto puede indicar que, alcalcular la diversidad, los valores bajos de riqueza se compensan con valores altos deabundancia a mayor altura. Los cuatro sitios fueron significativamente diferentes encuanto a riqueza y abundancia de especies. (Kruskal-Wallis, p(same)=0.3052).
CAMBIOS MORFOLÓGICOS ASOCIADOS A LAS ALTURAS
Se estudió la manera en que cambian las cifelas de las distintas especies de Stictadeacuerdo a la altura. A cada altura es posible encontrar especies con alta y baja densidadde cifelas (Fig. 5). Existe sin embargo, una tendencia clara dentro de cada especie a quelos individuos encontrados a mayor altura tengan una densidad de cifelas mayor que losindividuos a menor altura.
La densidad y el tamaño mostraron ser variables especie-específicas, dado el valorsignificativo de la especie sobre estas variables en el ANOVA (Tabla 3). Se encontrótambién un efecto significativo de la altura sobre la densidad de cifelas (Tabla 4),confirmando lo observado en el box-plot (Fig. 5). El diámetro de las cifelas, por elcontrario no es una variable condicionada por la altura.
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Al analizar por separado las especies encontradas a mas de una altura, se confirma quepara las especies Sticta andensisy Sticta gyalocarpaexiste un efecto significativo de la alturasobre la densidad de cifelas (Tabla 4), que consiste en favorecer densidades mayores amayor altura como se evidencia en la Figura 5. Para la especie S. filicinellano se observa 167un efecto significativo debido a la alta variación que existe dentro de cada altura (Fig. 5). Las demás especies del género solo se encontraron a una altura.
DISCUSIÓN
ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE LÍQUENES A DISTINTAS ALTURAS
Estudios previos acerca de la distribución de los líquenes en gradientes altitudinales enColombia reportan que, en términos generales, la riqueza y la biomasa es máxima amayores alturas, y el óptimo de crecimiento y diversidad está entre 3.000 y 4.000 msnm(Chaparro y Aguirre, 2002; Sipman, 1989). Los líquenes foliosos y crustáceos tiendena disminuir con la altura mientras que los fruticosos aumentan a partir de los 3.400 m(Wolf, 1993). Estos resultados, aparentemente contradictorios con los encontrados eneste trabajo, provienen de estudios que toman un gradiente mayor de altura (desde1.000 a 4.000 m) y probablemente de ecosistemas no alterados. Kessler (2000) ya habíaseñalado la importancia de realizar estudios con subdivisones que comprendan tantosescalones altitudinales estrechos como sea posible, sin ninguna suposición a priori sobrela zonación altitudinal, previendo que se pueden encontrar excepciones al patróngeneral en rangos más pequeños, como los aquí reportados.
Los líquenes alcanzan un pico de riqueza alrededor de los 2.000 m y esta va disminu yendo hasta los 2.500 m (Kessler, 2000; Wolf, 1993). Entre los 2.400 y 2.500 m ocurreun cambio drástico en la humedad, asociado a la transición del bosque subandino y elbosque andino (Cuatrecasas, 1958) que resulta muy importante para la comunidadde líquenes provocando un aumento general en la biomasa de la flora epifita, incluyendo líquenes, briofitos y traqueófitas (Frahm y Gradstein, 1991; Kessler, 2000). En este rango fueron encontradas las especies que presentaban la mayor cobertura.
Los trabajos respecto a la composición de la comunidad de líquenes arrojan resultadosdiversos. Seifriz (1924) señala un pico de riqueza de líquenes foliosos alrededor de los2.700 m, Wolf (1993) encuentra líquenes foliosos principalmente a los 2.000 m, se hacenmás escasos a mayor altura y vuelven a tener un pico a los 2.600 m, mientras que loslíquenes fruticosos constantemente aumentan en riqueza con la altura. Chaparro y Aguirre(2002) señalan que el rango entre 2.000 y 3.000 m es dominado por líquenes foliosos, principalmente Sticta e Hypotrachyna, al tiempo que las especies de Usnea y Ramalina (fruticosos) aumentan desde los 2.000 m y tienen su pico a los 4.000 m. Estos resultados, sin embargo, son basados en la riqueza y no en la cobertura de los líquenes, indicador de la abundancia y por tanto de su papel ecológico. En este trabajo se encontró un patrón de líquenes fruticosos predominantes entre 2.000 y 2.200 m en zonas altamente iluminadas con vegetación en un estado temprano de sucesión y con poca humedad, y líquenes foliosos entre 2.300 y 2.500m en zonas del bosque cerradas, en una etapa de sucesión más avanzada y con mayor humedad, esto no ha sido previamente documentado.
En la zona entre 2.400 y 2.500 m, como se ha señalado, se produce un aumento en la humedad y en la biomasa de briófitos, bajo tales condiciones se hace favorable el desarrollo de líquenes foliosos con mayor capacidad para competir por área de sustrato, además existe una correlación entre la velocidad de crecimiento de los líquenes foliosos y la humedad (Armstrong, 1993). La abundancia de los brióftos condiciona también la cantidad de especies que pueden crecer en estos sitios explicándose la baja riqueza, previamente se ha visto que los picos de riqueza de los líquenes, normalmente son opuestos a los de los musgos y hepáticas (Kessler, 2000; Wolf, 1993). En las zonas bajas, el desarrollo de los líquenes fruticosos puede estar favorecido por la ausencia de competencia, la mayor cantidad de luz (la distribución circundante del fotobionte en los fruticosos les permite hacer fotosíntesis por toda la superficie) y por un sustrato más firme que la madera húmeda de las zonas altas.
]]> Varios ecólogos y biogeógrafos, al tratar el tema de los gradientes altitudinales, han señalado que los patrones generales que se observan en la naturaleza resultan de los efectos combinados de varios procesos redundantes o convergentes, y no de los presuntos efectos independientes de una fuerza primordial (Brown y Lomolino, 1998; Lawton, 1996; Lomolino, 2001; Rocklefs y Schluter, 1993). De modo que, la altura actúa como un elemento multifactorial que condiciona la estructura de la comunidad de líquenes. Cambios en la humedad, cantidad de luz, y especies que compiten por el sustrato en rangos muy pequeños de altura pueden producir desviaciones significativas del patrón general de distribución de los líquenes. Otro factor a tener en cuenta es la intervención antrópica en las zonas mas bajas del bosque, que puede llevar a modificar los procesos naturales de sucesión y estar influenciando, también, la estructura de la comunidad de líquenes. Estudios en los que se compare la comunidad de líquenes en bosques intervenidos y no intervenidos a la misma altura, podrían aclarar que tanto puede este factor afectar o explicar las variaciones observadas en este trabajo.CAMBIOS MORFOLÓGICOS ASOCIADOS A LA ALTURA
Las variaciones intraespecíficas en la densidad de cifelas observadas en las especies de Sticta están revelando un proceso de adaptación a la altura que involucra un cambio morfológico claro. Dado el papel ya reconocido de las cifelas en el intercambio gaseoso y la capacidad de retención de agua del liquen (Green et ál., 1981; Snelgar y Green, 1981) son las estructuras ideales para su modificación en respuesta a los cambios ambientales que se dan con la altura; diferente humedad relativa, presión parcial de gases y temperatura. Una mayor densidad de cifelas a mayor altura garantiza una mayor superficie para intercambio gaseoso al tiempo que disminuye la capacidad de retención de agua del liquen en una zona con mayor humedad.
Sin embargo, estos cambios morfológicos parecen ser costosos fisiológica o ecológicamente, pues aquellas especies en las que se observaron cambios significativos en densidad de cifelas tenían mayor cobertura a menor altura (Sticta andensis y Sticta gyalocarpa).
S. filicinella, a diferencia de las otras especies, presentaba a mayor altura mayor cobertura y una gran variación en densidad y diámetro de cifelas que no se observó a menor altura, de manera que el éxito que alcanza esta especie a mayor altura va acompañado de un rango amplio en variación morfológica que parece no ser necesario a menores alturas. Los cambios ambientales que se dan con la altura y los costos (ecológico y fisiológico) que implican las variaciones morfológicas, pueden explicar por qué la mayoría de las especies de Sticta observadas (S. andreana, S. damicornis, S. fuliginosa, S. limbata) presentaron un rango altitudinal de crecimiento estrecho y poca variación en densidad y tamaño de cifelas, es decir se encuentran completamente adaptadas a la altura a la que crecen y probablemente carecen de la plasticidad necesaria para crecer bajo otras condiciones. Las variaciones morfológicas asociadas a la altura no han sido reportadas en líquenes y menos en el género Sticta, en este trabajo se muestra además que la cobertura del liquen puede estar condicionada por procesos de adaptación morfológica a factores climáticos. Estos resultados son relevantes dada la importancia de los líquenes en bioindicación de contaminación atmosférica y sobretodo en liquenometría, esto es, la datación de la exposición de una superficie a partir del crecimiento del talo de los líquenes. Estudios más extensos y en distintos lugares permitirán aclarar la influencia de la altura en la morfología de los líquenes, analizando varias especies con muchos individuos, haciendo clasificaciones de acuerdo al fotobionte y midiendo otras variables como el grosor del talo, el contenido hídrico o la capacidad fotosintética.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional de Colombia. Al Parque Municipal Natural Planes de San Rafael y a Don Ovidio Ledesma y su familia, por su apoyo en campo, su amabilidad y hospitalidad. A los profesores Jesús Orlando Vargas, María Argenis Bonilla y Rodulfo Ospina por su acompañamiento y por las recomendaciones al trabajo. Al profesor Jaime Aguirre Ceballos por su orientación a lo largo del trabajo. A Bibiana Moncada y a Laura Victoria Pérez por su ayuda en la identificación de los ejemplares.
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