FAUNA DE FLEBOTOMÍNEOS (DIPTERA: PSYCHODIDAE) EN ACANDÍ (CHOCÓ, COLOMBIA)

Fauna of Phlebotominae (Diptera: Psychodidae) in Acandí (Chocó, Colombia)

RAFAEL J. VIVERO¹, B.S., Biólogo; CARLOS MUSKUS², Ph. D., Profesor ; CAROLINA TORRES G.³, M.Sc., Profesora. ¹ Unidad de Entomología Médica, Programa de Estudio y Control de Enfermedades Tropicales-PECET, Universidad de Antioquia. Carrera 53 # 61-30, Laboratorio 632. Medellín, Colombia. rajovigo2001@yahoo.com ² Autor para correspondencia. Coordinador Unidad de Biología Molecular, Programa de Estudio y Control de Enfermedades Tropicales PECET, Facultad de Medicina, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. carmusk@yahoo.com. ³ Coordinadora Unidad de Entomología Médica, Programa de Estudio y Control de Enfermedades Tropicales - PECET, Facultad de Medicina, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. aniloract@gmail.com

Presentado 31 de agosto de 2010, aceptado 14 de diciembre de 2010, correcciones 14 de diciembre de 2010.

RESUMEN

La región geográfica denominada Chocó-Darién-Caribe es uno de los ecosistemas de bosque húmedo tropical de gran diversidad, pero aún poco explorado. El presente estudio documenta algunas especies de flebotomíneos colectados en un área de transmisión de leishmaniasis cutánea. Se realizó un estudio entomológico en la reserva natural el Aguacate, municipio de Acandí, Chocó. La metodología incluyó el uso de trampas de luz CDC y búsqueda activa en raíces tabulares, colectando con aspiradores bucales. Se recolectaron 1.205 individuos, de los cuales sobresalen Lutzomyia panamensis, Lutzomyia trapidoi, Lutzomyia gomezi, Lutzomyia sanguinaria, Lutzomyia olmeca bicolor y Lutzomyia hartmanni reconocidos como vectores potenciales de leishmaniasis cutánea en el nuevo mundo. Se relata el hallazgo de 16 especies del género Lutzomyia França y dos especies del género Brumptomyia Sherlock para la costa del Darién-Caribe colombiano, destacando la presencia de las especies Lutzomyia atroclavata (Knab) y Brumptomyia mesai (Sherlock) como nuevos registros para el departamento del Chocó. Este estudio aporta al conocimiento de la fauna de flebotomíneos del municipio de Acandí, Chocó.

Palabras clave: flebotomíneos, Leishmaniasis, Lutzomyia, Brumptomyia, Chocó.

ABSTRACT

The geographic region called Chocó-Darién-Caribe is a tropical forest ecosystem considered of great diversity but still a poorly known region. The current study focuses on some phlebotominae species collected in a geographic area where it has been documented cutaneous leishmaniasis transmission. An entomological study was conducted at the Natural Reserve El Aguacate, in Acandí municipality, Chocó. Sampling methods included light traps such as CDC and collections of adult sand flies in resting sites such as tree buttresses using mouth aspirators devices. The collection findings comprise a total of 1205 phlebotominae adults, with some species of note such as Lutzomyia panamensis, Lutzomyia trapidoi, Lutzomyia gomezi, Lutzomyia sanguinaria, Lutzomyia olmeca bicolor and Lutzomyia hartmanni which are recognized as potential vectors of cutaneous leishmaniasis in the new world. Sixteen species of the genus Lutzomyia França and two species of the genus Brumptomyia Sherlock are recorded for the colombian Darién-Caribe region. The species Lutzomyia atroclavata (Knab) and Brumptomyia mesai (Sherlock) are new findings in Chocó. This study is a contribution to the phlebotominae species of Acandí municipality in Chocó.

INTRODUCCIÓN

La subfamilia Phlebotominae Rondani está representada en América por tres géneros: Lutzomyia (França, 1924), Brumptomyia (França y Parrot, 1921) y Warileya (Hertig, 1948; Lewis et al., 1977). El primero de estos géneros se considera un grupo de importancia médica por su hábito hematófago, necesario para la maduración de los huevos por parte de las hembras, y por causar una picadura dolorosa, que en muchas ocasiones origina reacciones alérgicas en el humano (Killick-Kendrick, 1990). La determinación de la distribución y densidad relativa de las especies vectores del género Lutzomyia, es fundamental para alertar sobre la aparición de posibles focos de transmisión de leishmaniasis (Tang et al., 1998; Munstermann, 2005).

De acuerdo con Duque et al., 2004, en la costa pacífica del departamento del Chocó, en áreas pertenecientes a bahía Solano, parque nacional de Utría y cabo Corrientes, se detectó transmisión de Leishmania panamensis Lainson y Shaw, 1972, en grupos étnicos que han construido sus viviendas frente al bosque, lo cual indica que la población humana estuvo expuesta a picaduras de especies antropofílicas del género Lutzomyia y a la infección por el parásito mencionado. En esta región de la costa pacífica, las especies L. gomezi (Nitzulescu), L. hartmanni (Fairchild y Hertig) y L. trapidoi (Fairchild y Hertig) fueron dominantes y se detectaron naturalmente infectadas con Leishmania panamensis, agente causal de la leishmaniasis cutánea, lo que claramente les confiere importancia como vectores en la región (Duque et al., 2004).

La riqueza de flebotomíneos en la costa Pacifica está representada por 42 especies que corresponden aproximadamente a un 25% de la diversidad conocida de la subfamilia Phlebotominae para Colombia (Duque et al., 2004; Bejarano, 2006). La información epidemiológica para el departamento del Chocó informa de 163 casos de leishmaniasis cutánea en el año 2007, 18 casos en el 2008, y un aumento equivalente a 183 casos, solo durante el año 2009 (INS, 2009). Los resultados preliminares y disponibles de un estudio reciente de la ecoepidemiologia de la leishmaniasis en el municipio de Acandí (Chocó), documenta 12 casos positivos de leishmaniasis cutánea en Acandí (7% de los cuales corresponden con niños menores de cinco años); este estudio alerta sobre un grave subregistro de la enfermedad en dicho municipio y departamento (Agudelo y Carillo, 2009). La región biogeográfica denominada Chocó-Darién-Caribe localizada entre accidentes geográficos como las selvas del Darién y las cuencas de los ríos Atrato y San Juan, es uno de los ecosistemas de bosque húmedo tropical que alberga diversidad importante de plantas y animales para el continente (reserva natural de Colombia), representando un puente de intercambio de elementos bióticos entre el norte y el sur del continente americano a través del istmo de Panamá (Hubbell y Foster, 1987; Condit et al., 1992). El presente estudio pretende informar la existencia de flebotomíneos en el municipio de Acandí, resaltando la importancia médica de algunas especies por su posible papel en la transmisión de Leishmania spp. en el departamento del Chocó y registrar por primera vez la presencia de L. atroclavata (Knab) y Brumptomyia mesai (Sherlock) en dicho departamento.

MATERIALES Y MÉTODOS

Este trabajo se desarrolló en la reserva natural el Aguacate, municipio de Acandí (N 8º 36' 56 33'' / O 77º 19' 44 69''), localizado en la costa Caribe del Darién chocoano. Esta región corresponde con zonas de bosque húmedo tropical, según Holdridge, 1967. Para este sitio de estudio, los registros mensuales de temperatura tienen un promedio anual de 28 °C, presentándose una pequeña disminución entre los meses de enero a abril (IGAC, 1996).

La recolección de flebotomíneos se realizó empleando nueve trampas tipo CDC con sensor de luz blanca, distanciadas entre sí cada 30 m aproximadamente y ubicadas en el extradomicilio (zona de bosque) y peridomicilio de las viviendas. Las trampas fueron activadas entre las 17:00 h y las 6:00 h. De forma complementaria, se realizó búsqueda activa de insectos en reposo, sobre estructuras vegetales (raíces tabulares, troncos de árboles en pie y caídos, etc.) entre las 05:00 y 10:00 horas, recolectando flebotomíneos mediante aspirador bucal. Dos exploraciones entomológicas fueron realizadas con un tiempo de tres días, la primera comprendida del 10 al 13 de octubre del 2008 y la segunda del 13 al 15 de septiembre de 2009.

Los flebotomíneos recolectados en el campo se transportaron en viales de 1,5 mL, empacados en seco debidamente codificados y una vez en el laboratorio, se les adicionó isopropanol y se almacenaron en viales de 1,5 mL a -20 ºC. El proceso de identificación taxonómica siguió un protocolo de maceración y deshidratación, exponiendo los ejemplares recolectados a una solución de lactofenol (proporción 1:1, acido láctico y fenol) por 24 horas. Se realizaron montajes permanentes empleando el medio Bálsamo de Canadá y montajes semipermanentes, utilizando láminas cóncavas con solución de lactofenol. Para la determinación taxonómica se siguió el sistema de clasificación de Young y Duncan, 1994, Ibáñez-Bernal, 1999 y Galati, 2003.

La recolección de flebotomíneos provenientes de Acandí (Chocó), se encuentra actualmente en la Unidad de Entomología Médica y Molecular del Programa de Estudio y Control de Enfermedades Tropicales-PECET, Universidad de Antioquia, Colombia.

Se recolectaron un total de 1.205 individuos, de los cuales 720 eran machos (55,6%) y 485 hembras (40,24%). Veinte de estos individuos se clasificaron dentro del género Brumptomyia y 1.185 pertenecen al género Lutzomyia (Tabla 1). La frecuencia de aparición de ejemplares recolectados varió dependiendo de la metodología de captura. Con trampas CDC fueron recolectados 505 (42%) individuos, mientras que por búsqueda activa se colectaron 700 individuos (58%; Tabla 1). Las especies más abundantes corresponden con L. trinidadensis (n = 404; 33,52%), seguida en orden de abundancia por L. micropyga (n = 226; 18,75%). Estas dos especies se recolectaron con gran frecuencia reposando en raíces tabulares de árboles de gran tamaño y grosor (Tabla 1).

Entre las especies recolectadas del género Lutzomyia que presentan importancia médica, sobresale L. panamensis porque se encontró con mayor frecuencia (n=174; 92,06%) en el extradomicilio, área que corresponde con zonas de bosque (Tabla 2). El resto de especies de interés en salud pública como L. hartmanni (25%), L. olmeca bicolor (8,33%), L. trapidoi (8,33%) L. sanguinaria (3%), fueron recolectadas en áreas circundantes a las viviendas (peridomicilios), que corresponden con espacios modificados por los habitantes locales para diversos fines, entre éstos, agricultura, construcción de senderos peatonales y establos de reproducción animal (Tabla 2).

Las especies de flebotomíneos recolectadas e identificadas en el presente documento conforman el primer estudio para el Municipio de Acandí (costa Caribe del Darién chocoano), aportando nuevos registros para el departamento del Chocó, como son Brumptomyia mesai Sherlock (n= 13) y Lutzomyia atroclavata (Knab) (n= 4) (Tabla 1).

DISCUSION

Pocos estudios sobre la composición de flebotomíneos se han llevado a cabo en la región Caribe del departamento del Chocó (Acosta et al., 2009). En este trabajo se resalta el primer hallazgo de la especie L. atroclavata (Knab), del subgénero Micropygomyia, en el departamento del Chocó. Esta especie ha sido documentada en diez departamentos de Colombia (Boyacá, Caldas, Cundinamarca, Guajira, Huila, Magdalena, Norte de Santander, Santander, Sucre y Tolima; Bejarano, 2006), presentando una distribución preferencial hacia la cordillera oriental; de tal forma este registro actual sugiere un rango de distribución más amplio, que incluye la costa Caribe del Chocó. L. atroclavata no está relacionada con la trasmisión de parásitos del género Leishmania, pero Courmes et al., 1966, sugieren que esta especie es un posible vector de Leishmania chagasi en la isla francesa de Guadalupe, sin que aún existan ensayos experimentales de infección o estudios epidemiológicos para apoyar esta hipótesis.

Por otro lado, la presencia de B. mesai y B. hamata se asocia a localidades con una cobertura vegetal propia de bosques conservados, razón por la cual algunos autores las consideran especies bioindicadoras de ecosistemas silvestres con poca intervención (Bejarano et al., 2007b; Barreto et al., 2006). Sin embargo, en este estudio se capturaron algunos ejemplares del género Brumptomyia (B. mesai y B. hamata) con trampas tipo CDC en ambientes de escasa vegetación, próximos a las viviendas, en un área de actividad turística. Lo anterior sugiere que B. mesai y B. hamata pueden también ocurrir en otros ambientes ecológicos cercanos al ambiente silvestre donde habitan o, que simplemente su desplazamiento ocurrió por la atracción del método de captura, considerando que el área de vegetación conservada está cerca a los espacios modificados por la actividad humana.

Las diferencias en cuanto a la frecuencia y riqueza de flebotomíneos recolectados se asocia al método de captura utilizado. En el estudio se encontró que L. atroclavata, L. sanguinaria y L. micropyga, L. trinidadensis fueron sólo recolectadas al realizar búsqueda activa (diurna) con aspiradores bucales, sobre superficies de raíces tabulares de gran tamaño, considerado el sitio de reposo más frecuente. De este grupo de especies, se considera que las tres primeras presentan hábito herpetofílico (Travi et al., 2002; Gallego et al., 1995; Johnson et al., 1992). Es oportuno destacar que la búsqueda diurna de flebotomíneos adultos en sitios de reposo puede contribuir con información valiosa sobre posibles microhábitats donde ocurre la oviposición y el desarrollo de inmaduros; tópicos sobre los cuales existe escasa información (Feliciangeli, 2004). Comparativamente, las especies L. gomezi, L. aragaoi, L. olmeca bicolor, L. dysponeta y L. camposi únicamente se recolectaron utilizando trampas CDC. El uso de varios métodos de colecta para registrar la composición de flebotomíneos en un área con antecedentes de transmisión de leishmaniasis permite resolver interrogantes relacionados con la riqueza de especies vectores y su distribución local (Cabanillas y Castellón, 1999; Molyneux y Ashford, 1983; Wheeler et al., 1996).

La existencia de ejemplares de L. panamensis en el área de estudio es un hallazgo de interés ecoepidemiológico, debido a que esta especie es un vector reconocido de Leishmania (Viannia) panamensis en Panamá (Christensen et al., 1983) y fue encontrada infectada naturalmente con Leishmania (Viannia) braziliensis en Venezuela (Rodríguez et al., 1999). Los registros bibliográficos señalan a L. panamensis asociada a ambientes con actividad antrópica, en los cuales aún se mantienen relictos de bosque secundario, en localidades de altitud escasa (González et al., 1999; Gonzales et al., 2002), donde probablemente insectos de esta especie desempeñan un papel importante en la trasmisión de leishmaniasis cutánea. En este estudio, L. panamensis fue abundante en el extradomicilio con 174 individuos recolectados, principalmente con trampas tipo CDC. Lo anterior sugiere la conveniencia de desarrollar estudios de incriminación vectorial y evidenciar el papel epidemiológico que cumple en la región; su abundancia hace pensar que puede estar participando como vector primario en el área estudiada.

Otras especies de importancia médica encontradas corresponden con L. trapidoi, L. gomezi, L. sanguinaria y L. hartmanni, las cuales se consideran de interés porque han sido asociadas con la trasmisión de Leishmania (Viannia) panamensis, Leishmania (Viannia) braziliensis y Leishmania (Viannia) colombiensis, en países como Colombia, Ecuador, Panamá, Venezuela y Brasil (Young et al., 1987; Travi et al., 1988). Por esta razón, es igualmente necesario determinar el papel de dichas especies como posibles vectores en la región.

De forma similar, el hallazgo de L. olmeca bicolor perteneciente al subgénero Nyssomyia (Barreto, 1962) es relevante, por transmitir Leishmania (Leishmania) aristidesi y Leishmania (Leishmania) venezuelensis en Venezuela (Grimaldi et al., 1989), y tiene una cercana relación filogenética con el subgénero Psychodopygus (Beati et al., 2004), integrado por especies altamente antropofílicas y con antecedentes de capacidad vectorial (Carvalho et al., 2006).

El gran número de especies antropofilícas del género Lutzomyia recolectadas en nuestro estudio representa un factor de riesgo de trasmisión de Leishmania spp. que puede estar asociado a una reciente modificación del paisaje, al convertirse la reserva el Aguacate en un destino turístico frecuente. Esta actividad turística propicia la reducción de la cobertura del bosque y favorece la ubicación de asentamientos humanos cercanos al mismo, así como la ocurrencia de flebotomíneos en peridomicilios. Otro escenario posible sugiere que pobladores locales entren y exploten recursos del bosque, de forma que estarían en riesgo de ser picados por flebotomíneos infectados que ocurren al interior de dicho ecosistema.

El riesgo de transmisión de leishmaniasis cutánea en el municipio de Acandí, está documentado por los registros preliminares de Agudelo y Carrillo, 2009, quienes alertan sobre casos de esta enfermedad en dicho municipio. El muestreo entomológico de este trabajo coincide con uno de los lugares (reserva natural el Aguacate) visitados por el equipo de trabajo de Agudelo y Carrillo, 2009, y Acosta et al., 2009, señalando la importancia de estudiar las especies de flebotomíneos y dilucidar los diferentes determinantes involucrados en la transmisión de leishmaniasis cutánea en esta región del país.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue financiada por el Instituto Colombiano para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología “Francisco José de Caldas” -COLCIENCIAS (Proyecto de investigación código n.º 111540820514). Los autores agradecen la colaboración del estudiante Juan Sebastián Cardona, por su valiosa participación durante el trabajo de campo en Acandí, Chocó. Se agradece a la población de la bahía el Aguacate y la Corporación Fragmento (Estación Biológica de la Reserva Natural), por su gentil colaboración durante las salidas de campo y estadía, que facilitaron el desarrollo del estudio.

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