EFECTO DE DIFERENTES TIEMPOS DE ALMACENAMIENTO EN FRÍO SOBRE ALGUNOS PARAMETROS DE Phytoseiulus persimilis (ATHIAS HENRIOT) Y Neoseiulus californicus (PARASITIFORMES: PHYTOSEIIDAE)
Effect of Different Times of Cold Storage on Some Parameters of Phytoseiulus persimilis (Athias Henriot) and Neoseiulus californicus. (Parasitiformes: Phytoseiidae)
ADRIANA DE LA PEÑA1, B.Sc.; PILAR NIÑO1, B.Sc.; ALEXANDER BUSTOS1, B.Sc.; FERNANDO CANTOR1, Ph. D.; DANIEL RODRÍGUEZ1, M.Sc.
1 Programa de Biología Aplicada, Facultad de Ciencias, Universidad Militar Nueva Granada. Campus Nueva Granada, Kilómetro 2 vía Cajicá - Zipaquira, Colombia. Autor para correspondencia ecologia@unimilitar.edu.co
Presentado 16 de abril de 2010, reenviado para revisión 19 de agosto de 2010, aceptado 2 de febrero de 2011, correcciones 10 de mayo de 2011.
RESUMEN
Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot y Neoseiulus californicus, (Mc. Gregor) son ácaros depredadores utilizados en programas de producción masiva para el control de ácaros fitófagos. En este trabajo se estudió el efecto sobre la supervivencia, longevidad, capacidad depredadora y fecundidad de estos ácaros después de almacenarlos a una temperatura de 8 ºC y humedad relativa de 85+/-5% durante diferentes tiempos (0, 7, 14, 21, 28 y 35 días). Durante el tiempo de evaluación los depredadores fueron individualizados y mantenidos a una temperatura de 25 °C y humedad relativa de 85+/-5%. Se presentó disminución en la supervivencia, longevidad, capacidad depredadora y fecundidad durante todo el periodo de evaluación de P. persimilis, después de ser almacenados por 21 o más días, al igual que la supervivencia y el consumo de presas de N. californicus. Sin embargo, la longevidad y oviposición durante todo el periodo de evaluación para N. californicus se afectaron después de ser almacenados por 28 o más días. No se presentaron efectos sobre el consumo y fecundidad diaria de ambos depredadores, con excepción del consumo diario de huevos por P. persimilis y el consumo diario de ninfas por N. californicus después de ser almacenados por 35 días.
Palabras clave: ácaros depredadores, almacenamiento en frío, producción en masa, consumo, huevos ovipositados y Sobrevivencia.
ABSTRACT
]]> The predatory mites Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot and Neoseiulus californicus are used in programs of mass rearing for the control of phytofagous mites. The effect on survival, longevity, predator capacity and fecundity of this predators was studied after storage them to a temperature of 8 °C and relative humidity of 85+/-5 % during different periods of time (0, 7, 14, 21, 28 y 35 days). During the time of evaluation the predators were individualized and kept at 25 °C of temperature and relative humidity of 85+/-5 %. The survival, longevity predator capacity and fecundity presented during all the time of evaluation of P. persimilis displayed a decrease after being stored during 21 o more days, the same happened to the survival and consumption of N. californicus sp. However, the longevity and oviposition during all time of evaluation for N. californicus was reduced after storing them for 28 o more days. Daily consumption and daily fecundity of both predators had no effect, except on daily consumption of eggs for P. persimilis and daily consumption of nymphs for N. californicus after storing them for 35 days.Key words: predator mites, cold storage, mass rearing, consumption, oviposited eggs and survival.
INTRODUCCIÓN
Los ácaros depredadores de la familia Phytoseiidae, como P. persimilis y N. californicus, han sido utilizados como alternativa de control biológico de ácaros plaga en cultivos comerciales de hortalizas y ornamentales (Mesa, 1996). Estos ácaros depredadores eficientes debido a que exhiben alta capacidad de búsqueda, captura, se adaptan al hábitat donde se encuentra su presa y muestran notable especificidad por estados de la misma. Además, esta familia de ácaros depredadores presenta los estadíos de vida de huevo, larva, protoninfa, deutoninfa y adulto (Acosta, 2000), y a diferencia de sus presas de la familia Tetranychidae, en Phytoseiidae no se observan estadíos quiescentes (Hussey y Scopes, 1985; Sánchez et al., 1986; Mesa ,1996; Zuluaga, 1996; Acosta, 2000).
Su uso a escala comercial está restringido a Europa y Norte América, en donde la producción constante de estos controladores biológicos garantiza liberaciones en las cantidades necesarias y permanentes para protección de cultivos afectados. Sin embargo, esas liberaciones no compensan los períodos de baja producción y alta demanda inesperada, además de la continua obtención que resulta más económica utilizando controladores en épocas del desarrollo óptimo del cultivo (Van Lenteren y Tommasini, 2003).
A pesar de esto, la falta de una producción continua de estos individuos, ha generado que los agricultores prefieran erradicar las plagas en los cultivos con productos químicos. En la actualidad P. persimilis con el 12% y N. californicus con otro 12% son dos de los enemigos naturales más utilizados en cultivos en invernadero, en donde estos artrópodos se comercializan en unidades de 100, 200, 1.000 o 2.000 individuos (Van Lenteren, 2003).
Por lo anterior, el Grupo de Control Biológico, Facultad de Ciencias, Universidad Militar, Bogotá, Colombia, inició estudios sobre la producción masiva de estos ácaros depredadores con resultados promisorios. Sin embargo, debido a que la demanda de depredadores puede variar en diferentes épocas del año, es necesaria la búsqueda de métodos que permitan almacenarlos en los momentos de baja demanda.
Existen múltiples técnicas para llevar a cabo el almacenamiento de insectos y ácaros. Una de las técnicas más utilizadas para realizar este procedimiento es la inducción de los ácaros depredadores a un estado similar al estado de quiescencia de los ácaros fitófagos utilizando para ello control preciso de temperatura, basándose principalmente en el umbral de desarrollo de cada una de las especies, porque se ha observado que algunos parasitoides tienen un umbral muy bajo de desarrollo, lo que dificulta el procedimiento (Leopold, 2007). Sin embargo, aun se desconocen las condiciones necesarias de almacenamiento que garanticen preservación de la habilidad de ataque de esos ácaros depredadores y que sus características biológicas como reproducción y longevidad del estadio adulto se mantengan sin variación, factores considerados como riesgo de pérdida de la producción. Por esta razón es necesario acondicionar este factor al momento de emplear una determinada temperatura para realizar el almacenamiento en frío. En el presente trabajo se evaluó el efecto de diferentes tiempos de almacenamiento en frío sobre la capacidad de consumo de presas, de ovoposición y longevidad de dos especies de ácaros depreda-dores que se crían en los laboratorios de Control Biológico de la Facultad.
MATERIALES Y MÉTODOS
P. persimilis y N. californicus se obtuvieron de la cría masiva del laboratorio de Control Biológico, Universidad Militar Nueva Granada, Cajicá, Cundinamarca. Se seleccionaron ninfas cercanas a pasar al estadio de hembras adultas de cada una de las especies de depredadores evaluadas, en donde no se observaba ningún tipo de enfermedad o infección al momento de su obtención.
]]> Con el propósito de evaluar el efecto del almacenamiento en frío sobre adultos de los ácaros depredadores, se decidió almacenar ninfas de estos controladores para obtener adultos con edad conocida y parámetros sobre todo el estado de adulto. Cada unidad experimental consistió de una caja de Petri de 15 cm de diámetro por 2 cm de alto, que contenía en su base un foliolo de fríjol sano sobre papel absorbente humedecido, y sobre cada uno se colocaron 15 ninfas del depredador. El experimento contó con un diseño completamente al azar (DCA) en donde se evaluaron seis tratamientos con cinco repeticiones de cada uno para cada depredador. Los tratamientos constaron de seis tiempos de almacenamiento, correspondientes a 0, 7, 14, 21, 28 y 35 días a una temperatura de 8 ºC. Esta temperatura se definió por debajo del umbral mínimo de desarrollo de cada depredador, el cual es de 10,4 para N. californicus (Gotoh et al., 2003) y 11,5 para P. persimilis (Leopold, 1998). Por otra parte, apoyados en los estudios realizados de Gillespie y Ramey, 1988 y Morewood, 1992, debido a que se observó que durante el periodo de almacenamiento a 8 °C los depredadores aún presentaban movilidad, se decidió alimentarlos durante este periodo previo al montaje del experimento.Diariamente durante el tiempo de almacenamiento de los depredadores se suministró como alimento 15 individuos de cada estado de Tetranychus urticae.
En los tratamientos con 14, 21 y 35 días de almacenamiento de P. persimilis, algunas de las ninfas seleccionadas pasaron al estadio de adulto como machos y no como hembras, debido a un error en la identificación del sexo al momento de su selección, por lo cual se decidió descartarlos al momento del registro de variables.
Se realizó registro de humedad relativa por medio de un termohigrómetro, con el propósito de mantener 85 ± 5% de humedad y evitar desecación del papel colocado en la base de las cajas de Petri, porque se ha demostrado en estudios anteriores que estas condiciones favorecen la supervivencia de estos enemigos naturales (Morewood, 1992). Después del periodo de almacenamiento, cada individuo de los seis tratamientos se individualizó en una unidad experimental. Se suministraron diariamente en cada unidad experimental, 10 huevos y 10 larvas de T. urticae como alimento para P. persimilis, y 10 ninfas y 10 adultos de T. urticae como alimento de N. californicus, utilizando un pincel pelo de marta n.º 00. Durante el periodo de evaluación, las unidades experimentales fueron mantenidas en cuartos de ambiente controlado con temperatura promedio de 25 ° C y 85 ± 5% de humedad relativa.
En cada unidad experimental se calcularon supervivencia, longevidad, capacidad depredadora y fecundidad de cada una de las hembras depredadoras desde el inicio del estadio de adulto hasta su muerte. Para el cálculo de la supervivencia se registró el porcentaje de individuos vivos después del tiempo de almacenamiento a 8 °C. Para longevidad se tomó el número de días que vivieron las hembras adultas. La capacidad depredadora se calculó por medio del registro del número de presas consumidas por el depredador cada 24 horas, con el propósito de establecer el consumo diario y total de los adultos desde que emergieron hasta su muerte. Con este fin, se evaluó consumo de los estados de T. urticae preferidos por P. persimilis (huevo y larva) y N. californicus (ninfa y adulto). El registro diario del número de huevos puestos por cada hembra depredadora, se realizó con el fin de calcular oviposición diaria y acumulada.
En el testigo (cero días de almacenamiento) se realizó la evaluación de los parámetros mencionados anteriormente desde el momento en que los demás tratamientos fueron almacenados, manteniéndolo en las mismas condiciones a las que fueron sometidos después del almacenamiento.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Se empleó un análisis de varianza para determinar diferencias entre tratamientos y prueba de Tukey para comparaciones entre promedios de los tratamientos. Cuando los residuales no presentaron distribución normal, se utilizó la transformación Box-Cox. Además, se realizó cálculo de porcentajes de disminución de todos los parámetros evaluados con respecto al testigo sin almacenamiento, utilizando la siguiente fórmula de corrección: (Xt/Xo) * 100, donde, Xt: valor de los parámetros en cada tiempo de almacenamiento evaluado. Xo: valor de la variable registrado en los depredadores no almacenados a 8 ºC.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
EFECTO DEL ALMACENAMIENTO SOBRE LONGEVIDAD Y SUPERVIVENCIA
]]> Se registró un efecto altamente significativo de almacenamiento en frío (8 °C) sobre la supervivencia de P. persimilis (P= 8,41e-11) y N. californicus (P= 4,16 e-8) después de estar almacenados por más de 21 días. P. persimilis alcanzó 54% de supervivencia registrada en el testigo después de estar almacenado por 21 días (Fig. 1A), a diferencia de N. californicus que alcanzó 61% con respecto al testigo durante el mismo periodo de almacenamiento (Fig. 1B).Después de mantenerse a 28 y 35 días, la supervivencia de P. persimilis alcanzó 32 y 23% del porcentaje registrado por el testigo (Fig. 1A), a diferencia de N. californicus donde estos porcentajes comparados con el testigo fueron de 29 y 32%, mostrando una fuerte disminución respecto a los resultados obtenidos con los depredadores sin almacenamiento (>Fig. 1A). Lo anterior se relaciona con los resultados obtenidos por Leopold, 1998, quien registró para N. californicus que la supervivencia se ve afectada después de estar expuestos a 30 días de almacenamiento a 7,5 °C. Sin embargo, este autor no mostró resultados para otros tiempos de almacenamiento.
En este trabajo también se registró un efecto del tiempo de almacenamiento a 8 ºC sobre la longevidad de P. persimilis (P = 2,5 e-16) después de estar almacenados por 21 o más días y para N. californicus (P = 1,03 e-7) después del almacenamiento por 28 o más días. P. persimilis después de permanecer almacenado por 21 días o más apenas alcanzó entre 12 y 26% de la longevidad del testigo (Tabla 1). Por el contrario, N. californicus alcanzó entre 21 y 34% de la longevidad registrada en el testigo (Tabla 2).
Los valores de longevidad de P. persimilis registrados en los tratamientos a los 7 y 14 días de almacenamiento (Fig. 2A) son similares a los reportados por Malais y Ravensberg, 1992, para los mismos depredadores mantenidos a 20 °C durante todo el tiempo de su desarrollo, en donde se alcanzó una longevidad de 23 días. Por otro lado, los valores de longevidad registrados para N. californicus a los 28 días (8 °C; Fig. 2B) fueron similares a los reportados por Gillespie y Ramey, 1988, a 9 °C (8 días).
Del mismo modo, el efecto sobre longevidad después de 21 días de almacenamiento pudo deberse a que al ser almacenados en el estadio de ninfa, estas tienden a utilizar gran parte de la energía destinada a longevidad para completar su desarrollo, es decir para pasar de ninfa a adulto, y por tanto su longevidad se hace más corta como lo reportaron Foerster et al., 2004, para parasitoides de las especies Trissolcus basalis y Telenomus podisi.
EFECTO DEL ALMACENAMIENTO SOBRE LA CAPACIDAD DEPREDADORA
Se presentó un efecto en el consumo total de huevos (P= 1,11 e-6) y larvas (P= 9,16 e-4) por P. persimilis y en el consumo de ninfas (P= 2,02 e-6) y adultos (P= 1,70 e-6) por N. californicus, después de estar almacenados estos depredadores por 21 o más días a 8 °C.
Cuando se mantuvo P. persimilis por 21 o más días a esta misma temperatura la cantidad de presas consumidas alcanzó entre 31 a 50% para huevos y 43 a 44% para larvas con respecto al consumo del tratamiento sin almacenamiento (Tabla 1). Se registró un mayor consumo de huevos que de larvas en todos los tratamientos, lo cual concuerda con los resultados obtenidos por Gotoh et al., 2004, y a que según Fernando y Hassell, 1980, son los estados preferidos por este depredador.
Sin embargo, para N. californicus después de estar expuesto 21 días a la misma temperatura el número de ninfas y adultos consumidos alcanzaron 73% y 77% con respecto al testigo y los porcentajes para los depredadores almacenados a 28 y 35 días fueron entre 49 a 62% para ninfas y 49 a 54% para adultos, valores de consumo más bajos que lo registrado en el testigo (Tabla 2). Resultados similares a los obtenidos para P. persimilis y N. californicus en este trabajo son registrados por Steinberg y Cain, 2003, donde la capacidad de búsqueda de P. persimilis fue afectada después de estar en almacenamiento a 8-10 ºC por más de 18 días.
EFECTO DEL ALMACENAMIENTO SOBRE CONSUMO DIARIO
Se registró variación en el consumo diario de huevos por P. persimilis (P = 7,63 e-4) y ninfas por N. californicus (P = 2,0 e-3), sOlo después de ser almacenados por 35 días a 8 ºC. El porcentaje de consumo para este periodo de almacenamiento alcanzó 54% para P. persimilis (Tabla 3) y 77% para N. californicus (Tabla 4), con respecto al testigo sin almacenamiento (Fig. 3A; Fig. 3C). Por el contrario, no se presentó efecto sobre consumo diario de larvas por P. persimilis y adultos por N. californicus (P>0,05) en ninguno de los diferentes tiempos de almacenamiento evaluados (Fig. 3B; Fig. 3D).
Igualmente, se presentó efecto en el consumo diario de ambas presas por P. persimilis (P= 7,63e-3) almacenados por 35 días a 8 ºC. En este periodo de tiempo este depredador alcanzó apenas 58% del consumo diario de los depredadores no almacenados (Tabla 3). Mientras que el consumo diario por N. californicus varió con respecto al testigo (P= 1,63 e-5) después del almacenamiento por 28 y 35 días, con un porcentaje de consumo diario alrededor de 82% del testigo, después de ser expuestos a estos periodos de tiempo de almacenamiento a la misma temperatura (Tabla 4), lo cual se refleja en su consumo total para ambos depredadores (Tabla 1; Tabla 2).
Los valores de consumo diario para los dos depredadores evaluados en los diferentes tiempos de almacenamiento de este experimento, fueron más bajos que los registrados por Gotoh et al., 2004, quienes encontraron consumo de 31 huevos por día para P. persimilis y 11 huevos para N. californicus, a 25 ºC.
En estudios sobre la implementación de control biológico en campo utilizandoP. persimilis (Hilarión et al., 2008) y N. californicus (Forero et al., 2008) se planteó como criterio de liberación la respuesta funcional de estos depredadores, es decir la capacidad de consumo en 24 horas que un depredador tiene. Los resultados obtenidos en este trabajo sugieren que los depredadores P. persimilis almacenados por 28 días a 8 ºC y humedad relativa de 85 ± 5% y N. californicus almacenados por 21 días en estas mismas condiciones de temperatura y humedad pueden ser utilizados en liberaciones en campo sin que se vea afectada su capacidad predatora.
EFECTO DEL ALMACENAMIENTO SOBRE LA FECUNDIDAD
El total de huevos ovipositados por P. persimilis se redujo con respecto al testigo (sin almacenamiento; P= 7,39 e-6) después de ser mantenidos por 21 o más días a 8 ºC. El total de huevos ovipositados alcanzó entre 31 a 43% del testigo después de estar almacenados en estos periodos de tiempo (Tabla 1; Fig. 4A), mientras que el total de huevos ovipositados por N. californicus disminuyó (P= 1,89 e-4) después de ser almacenado por 28 y 35 días (Fig. 4B), alcanzando 58 a 77% de la oviposición registrada por el testigo (Tabla 1).
En contraste, no se presentó efecto en el número de huevos ovipositados por las especies evaluadas diariamente (P> 0,05), después de permanecer en los diferentes periodos de almacenamiento a 8 ºC (Fig. 5; Tabla 3; Tabla 4). Estos resultados coinciden con lo registrado por Gillespie y Ramey, 1988, los cuales no registraron ningún efecto sobre oviposición diaria de N. californicus después de ser almacenados por 10 semanas a temperatura aproximada de 8 a 9 °C.
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El número de huevos diarios ovipositados (Fig. 5) por los depredadores fue menor a lo registrado por Hussey y Scopes, 1985, de 3 - 4 huevos diarios para P. persimilis y 2 - 4 para N. californicus a temperatura de 20 ºC. La disminución en oviposición total tanto para P. persimilis como para N. californicus a 35 días de almacenamiento a medida que aumentaba el tiempo de almacenamiento, se debió al igual que para el consumo, a disminución en la longevidad y supervivencia a medida que aumentaba el tiempo de almacenamiento (Fig. 1).
Existen diferentes adaptaciones en cuanto a tolerancia a temperaturas bajas entre artrópodos. Algunos insectos de la familia Coccinellidae y otras especies como Aphydius matricariae Haliday y Encarsia formosa Gahan pueden ser almacenadas por meses sin presentar efecto en sus parámetros biológicos, a diferencia de otras, por ejemplo parasitoides del orden Hymenoptera (Leopold, 1998), que no toleran estas condiciones, comportamiento que está relacionado con el umbral de desarrollo de cada especie (Kostal et al., 2001). Es por esta razón que el efecto del tiempo de exposición a 8 ºC sobre los parámetros evaluados es diferente para los depredadores del presente estudio y otras especies (Scopes et al., 1973).
El promedio diario de consumo y de oviposición no se vio afectado en los diferentes tiempos de almacenamiento evaluados, con excepción del consumo diario presentado por P. persimilis después de ser almacenados 35 días, el cual disminuyó debido a que posiblemente estos depredadores tienen la capacidad adaptativa de disminuir su metabolismo en condiciones desfavorables de temperatura y humedad, y reproducirse cuando encuentran las condiciones ambientales ideales después del almacenamiento (Scopes et al., 1973).
Debido a que longevidad y supervivencia de P. persimilis se vieron afectadas por tiempos de almacenamiento superiores a 21 días, se recomienda almacenar este depredador por un tiempo máximo de 21 días a temperatura de 8 °C. En el caso de N. californicus la supervivencia se redujo cuando el tiempo de almacenamiento excedió 28 días, afectando además consumo y oviposición total. Por este motivo, se recomienda emplear para este depredador tiempos de almacenamiento que no excedan 28 días a la temperatura ya mencionada.
CONCLUSIONES
P. persimilis puede ser almacenado hasta por 21 días a 8 ºC y humedad relativa de 85 ± 5%, afectando en menor medida longevidad, supervivencia, capacidad de depredación y fecundidad. Mientras que los mismos parámetros no se ven afectados en el caso de N. californicus cuando este se almacena hasta por 28 días.
Los parámetros de longevidad y supervivencia parecen ser los que más afectan a los demás parámetros evaluados en los depredadores, lo que sugiere que el efecto del almacenamiento sobre fecundidad y depredación podría estar relacionado con longevidad y supervivencia además del tiempo de almacenamiento.
AGRADECIMIENTOS
]]> Agradecemos las sugerencias y comentarios de tres evaluadores anónimos que ayudaron considerablemente a mejorar el manuscrito.BIBLIOGRAFÍA
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