FITOMEJORAMIENTO, RECURSOS GENÉTICOS Y BIOLOGÍA MOLECULAR
Teresa Mosquera1, Cristhian Fernández2, Lizeth Martínez3, Andrea Acuña3 y David Cuéllar4
1 Profesora asociada, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. tmosquerav@unal.edu.co
2 Programa de Maestría en Ciencias Agrarias, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. jhcristhian@gmail.com
3 Estudiantes, Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. licethmartinez@gmail.com; andreacunag@gmail.com ]]>
Fecha de recepción: agosto 2 de 2007. Aceptado para publicación: abril 9 de 2008
RESUMEN
Este artículo presenta una revisión de la resistencia en papa a patógenos, en cuanto a genes mapeados y clonados, y loci de rasgos cuantitativos (QTL) mapeados, en la que se resaltan las relaciones entre resistencia cuantitativa y cualitativa en el caso P. infestans. El conocimiento logrado ha permitido generar un mapa funcional sobre el cual se localizan QTL para resistencia a patógenos. Se han mapeado 20 genes R de resistencia a virus, hongos, nematodos y oomicetos, utilizando marcadores moleculares. La mayoría de estos genes R fueron introducidos de especies silvestres. Catorce de ellos se encuentran en hot spots para resistencia y confieren resistencia a varios patógenos. A la fecha se han identificado cinco clusters de resistencia. La resistencia monogénica envuelve dos procesos básicos: percepción del ataque del patógeno, seguida de una respuesta para limitar la enfermedad. La percepción implica receptores específicos para cepas patogénicas, que son decodificadas por genes de resistencia. En una planta se encuentra un gran repertorio de genes de resistencia R, ubicados en diferentes sitios del genoma. Estos genes expresan diferentes proteínas que pueden ser agrupadas en varias familias. La mayoría de proteínas R contienen repeticiones en grupos, ricas en leucina (LRR). Se plantea la colocalización de genes R y QTL en diferentes cromosomas. Una hipótesis señala que los QTL son variantes alélicas con efecto menos extremo que los genes R y una segunda hipótesis plantea que los QTL de resistencia mapean en regiones del genoma que contienen genes de función conocida involucrados en la respuesta general al ataque de patógenos.
Palabras clave: resistencia cuantitativa, resistencia cualitativa, genes de resistencia, QTL, genes mayores.
ABSTRACT
This review is about the genetics of the Solanum tuberosum pathogen resistance, underlying the relationship between quantitative and qualitative resistance in the P. infestans case. The knowledge obtained permits to generate a functional map localizing chromosomal regions for the pathogen resistance loci. Twenty R genes of resistance for viruses, fungi, nematodes and oomycetes using molecular markers were mapped. Most of these R genes were introduced from wild species. From them, fourteen are localized in hot spots and they confer resistance to several pathogens. To date five clusters of resistance have been identified. Monogenic resistance includes two basic processes: perception of a pathogen attack followed by a response to limit the disease. The perception implies specific receptors for pathogenic strains decodified by resistance genes. There is a large amount of R genes situated in one plant and localized in different places of the genome. These genes express different proteins. Most of the R proteins contain tandem repeats, leucine rich (LRR). The co-localization of R genes and QTL in different chromosomes have been found. One hypothesis points out that QTL are allelic variants with less extreme effect than R genes. A second hypothesis points out that resistance QTL are mapped in the regions of genome that contain known functions genes involved in a general response for the pathogen attack.
Key words: quantitative resistance, qualitative resistance, resistance genes, QTL, major genes.
Introducción
El cultivo de la papa es atacado por varios patógenos, entre los que se encuentran virus, hongos, bacterias, nematodos y el oomiceto Phytophthora infestans que causa la enfermedad más severa en el mundo. El valor de las pérdidas de la producción global anual y los costos de protección del cultivo se estiman en cinco billones de dólares (Duncan, 1999; Turkensteen y Flier, 2002).
]]> Centros de investigación y de mejoramiento de cultivos están introduciendo en sus rutinas la selección asistida por marcadores, ya que la mayoría de los rasgos importantes en los cultivos tales como producción, calidad y algunas formas de resistencia a enfermedades son controlados por genes que pueden asociarse a marcadores moleculares (Collard et al., 2005). En los últimos 15 años, gracias al advenimiento de los marcadores moleculares, se ha ampliado el conocimiento de la resistencia en papa. Con la información aportada a partir de tales estudios se ha podido generar un mapa funcional que contiene las regiones cromosomales para estos loci (Gebhardt y Valkonen, 2001) (figura 1).
Este artículo presenta una revisión del estado del arte de la resistencia en papa a patógenos, en cuanto a genes mapeados y clonados y QTL mapeados, en la que se destacan las relaciones entre resistencia cuantitativa y cualitativa en el caso P. infestans.
En papa se han encontrado dos tipos de resistencia genética a patógenos: la de hipersensibilidad —denominada también cualitativa o monogénica— y la resistencia cuantitativa, de campo o poligénica (Bormann, 2004). La resistencia monogénica involucra dos procesos básicos: percepción del ataque del patógeno y una respuesta para limitar la enfermedad. La percepción implica receptores específicos para cepas patogénicas, que son decodificadas por genes de resistencia. En una planta se encuentra un gran repertorio de genes de resistencia ubicados en diferentes sitios del genoma (Gebhard y Valkonen, 2001). A la fecha se han clonado varios genes R. Estos genes expresan diferentes proteínas que pueden ser agrupadas en varias familias. La mayoría de proteínas R contiene repeticiones en grupos, ricas en leucina (LRR), las cuales pueden tener un papel importante en el reconocimiento específico. La familia más grande de proteínas R (NB-LRR) posee adicionalmente al LRR un sitio de unión a nucleótido (NB).
La generación de genes R de resistencia cualitativa polimórfica involucra duplicación de genes, seguida de divergencia en la secuencia de ADN por mutación puntual y por deleción y duplicación de repeticiones de ADN intragénico. La recombinación de estos genes asegura variación para generar diversidad en la secuencia de genes. La presión del patógeno selecciona especificidad funcional de la resistencia y da como consecuencia diversidad de genes R (Ellis et al., 2000). Por ejemplo, la clonación del gen RPP13 de Arabidopsis thaliana de resistencia a Peronospora parasítica, reportado por Bittner et al. (2000), muestra tres especificidades identificadas en un locus, el cual parece ser un gen simple con múltiples alelos, muy variables, que están sujetos a selección diversificadora. Este es un mecanismo que, evolutivamente, conduce a que genes de resistencia se presenten concentrados en regiones de los cromosomas.
La resistencia cuantitativa, a diferencia de la cualitativa, es controlada por loci de rasgos cuantitativos (QTL) o por varios genes (Agrios, 2005; Collard et al., 2005) y comprende reacciones diferentes que incluyen: velocidad de penetración, restricciones a la penetración, restricciones a la tasa de invasión del tejido celular y velocidad de esporulación del patógeno en la planta. Estos genes actúan juntos para la defensa de la planta y la actuación de un gen puede ser insuficiente si se expresa solo. Cada planta tiene un cierto nivel de resistencia cuantitativa que responde a diferentes patógenos (no específicos). Este tipo de resistencia no es absoluta, sino que atenúa o detiene el progreso de la enfermedad y puede ser afectada por cambios en el ambiente (Agrios, 2005). Gebhardt y Valkonen (2001) sugirieron que genes similares a los R pueden contribuir a la resistencia cuantitativa. En papa se ha encontrado que 18 QTL contribuyen a resistencia cuantitativa, aunque en cada caso sólo actúan entre uno y cuatro QTL.
Recientemente, se está utilizando con éxito el mapeo por asociación, para precisar la ubicación de QTL, el cual no utiliza poblaciones segregantes, sino colecciones de germoplasma, y emplea el concepto de ligamiento en desequilibrio. También los progresos técnicos en el área de la biología molecular y la genómica han hecho posible la clonación de QTL, lo que permite conocer tanto las secuencias codificantes como no codificantes de ADN de dichos QTL (Salvi y Tuberosa, 2005).
Genes que confieren resistencia cualitativa en papa
En papa se han mapeado 20 genes de resistencia a virus, nematodos y oomicetos (tablas 1 y 2), utilizando marcadores moleculares. La mayoría de estos genes R fueron introducidos de especies silvestres. Otros genes de resistencia al nematodo de la agalla de la raíz, Globodera pallida, patotipos Pa2 y Pa3, de S. spegazinii han sido mapeados (Kreike et al., 1994; Rouppe van der Voort et al., 1997; 2000) y el gen R MC1, que confiere resistencia a Meloidogyne chitwoodi, se localizó en el cromosoma XI (Brown et al., 1996). De los 20 genes R mapeados, catorce se encuentran en hot spots para resistencia. Gebhardt y Valkonen (2001) observaron que muchos genes R están organizados en clusters de genes de resistencia y que confieren resistencia a varios patógenos. A la fecha se han identificado cinco clusters de resistencia:
]]> • Los genes R1 (P. infestans), Rx2 y Nb (PVX), en la región proximal en el cromosoma V.
Para la resistencia cualitativa a P. infestans, se han identificado once genes que provienen de la especie silvestre S. demissum, los cuales inducen respuesta hipersensible (HR) a la infección con razas específicas de P. infestans (Malcolmson y Black, 1966). Estos genes se han mapeado: R1, en el cromosoma V (Leonard-Schippers et al., 1992); R2, en el cromosoma IV (Li et al., 1998); R3, R3b, R5, R6 y R7, R8, R9, R10 y R11, agrupados en el cromosoma XI (El- Kharbotly et al., 1994; El-Kharbotly et al., 1996; Huang et al., 2004; Huang, 2005). Recientemente, han sido reportados otros genes R que confieren resistencia a P. infestans y cuya resistencia es derivada de fuentes diferentes a S. demissum (tabla 2).
Si la familia de genes tipo NB-LRR es causal de QTL para resistencia, las interacciones fenotípicas observadas entre los loci pueden indicar interacción física entre dos o más proteínas tipo NB-LRR. La especificidad y la cinética de reconocimiento del patógeno, la transducción de señales y las respuestas de defensa pueden ser determinadas de manera cuantitativa por la composición de la subunidad de tales complejos de reconocimiento. La respuesta de resistencia cualitativa sería nada más que una reacción extremadamente rápida disparada por un complejo de reconocimiento, incluyendo un gen R (Robertson et al., 1985). Los complejos de reconocimiento se han propuesto para explicar la imposibilidad de encontrar in vitro una interacción específica entre un único gen R que tenga un dominio LRR y el correspondiente producto del gen de virulencia (McDowell y Woffenden, 2003). A nivel molecular, no ha sido identificada aún ninguna interacción entre pares de genes de resistencia en plantas tipo NB-LRR (Bormann et al., 2004).
QTL que confieren resistencia cuantitativa en papa
Se han realizado esfuerzos en diferentes especies, tendientes a la clonación de QTL, que han hecho posible que QTL puedan ser analizados cuidadosamente a nivel molecular (Salvi y Tuberosa, 2005). Para avanzar en este sentido, Ballvora et al. (2007) reportan la secuencia genómica parcial para la región comprendida entre los marcadores GP21 y GP179 (figura 2) sobre el cromosoma V, región reportada por localizar el QTL de mayor reproducibilidad para resistencia a P. infestans y localizar con genes R (Gebhardt y Valkonen, 2001; Ghislain et al., 2001; Bormann et al., 2004). La anotación funcional de esta secuencia identificó 48 ORF (fragmentos abiertos de lectura) en un contig y 22 en el otro. Diez ORF fueron clasificados como resistance like genes; once, como genes que contienen proteínas F-box; trece, como elementos transponibles y tres, como factores de transcripción. Las proteínas F-box se encontraron para el gen R1, pero ninguna de ellas se encontró en el r1. Estas proteínas están involucradas en varias vías de señalización en A. thaliana y, recientemente, se han sugerido dichas proteínas como receptores para varias hormonas de plantas (Kepinski y Leyser, 2005). Además, se identificó un dominio F-box en la proteína STG1 que juega un papel importante como chaperona en la estabilización de proteínas R (Shirazu y Schulze-Lefert, 2000; Schulze-Lefert, 2004).
En relación a la determinación de loci para rasgos cuantitativos para resistencia a P. infestans, se han realizado varios estudios con poblaciones diploides (Collins et al., 1999; Ewing et al., 2000; Ghislain et al., 2001; Leonardo-Schippers et al., 1994; Oberhagemann et al., 1999; Sandbrink et al., 2000; Trognitz et al., 2002; Visker et al., 2003b; Mosquera, 2007) y uno con una población tetraploide (Meyer et al., 1998). Estos estudios sobre resistencia cuantitativa a P. infestans han identificado QTL en los doce cromosomas de la papa. El QTL del cromosoma V tiene el mayor efecto y es el más reproducible (Gebhardt y Valkonen, 2001; Ghislain et al., 2001; Bormann et al., 2004). Un locus mayor, Gpa, fue mapeado para el cromosoma V y dos loci menores fueron mapeados en los cromosomas IV y VII (Barone et al., 1990). Dos QTL involucrados en resistencia a Globodera rostochiensis, patotipo R01, fueron mapeados para los cromosomas X y XI del genoma de papa (Gebhardt y Valkonen, 2001). En la tabla 4, se presentan los QTL mapeados en papa para resistencia a P. infestans. Gebhard y Valkonen (2001) resaltan que la resistencia cuantitativa contra P. infestans y E. carotovora es controlada por QTL de efecto pequeño a lo largo de los doce cromosomas, mientras que la resistencia cuantitativa a nematodos parece estar controlada por pocos QTL con efectos grandes.
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Otros candidatos para participar en el control de resistencia cuantitativa a P. infestans lo constituyen los genes funcionales en la respuesta de defensa (Leonards-Schippers et al., 1994; Trognitz et al., 2002), tales como glutation S-transferasa (Hahn y Strittmatter, 1994) que codifica en el locus Prp1, en la posición distal del brazo corto del cromosoma IX, genes para fenilalanina amonio liasa (Hahlbrock y Scheel, 1989), que mapean en la misma región, como el Prp1 (Gebhardt et al., 1991), y genes como osmotina, localizados en la posición distal del brazo largo del cromosoma VIII y en la posición proximal del cromosoma XI (Castillo-Ruiz, 2002). El reconocimiento de patógenos y las respuestas de defensa están conectados por redes de transducción de señales (McDowell y Woffenden, 2003). La variación alélica en una parte de la red puede tener efectos diferenciales sobre la variación alélica que afecta otras partes. Esta explicación se puede considerar como un modelo molecular de la interacción observada entre los QTL de resistencia no ligados.
Relaciones genéticas entre resistencia cuantitativa y cualitativa en papa
El empleo de genes R, contra P. infestans ha sido abandonado por los fitomejoradores a favor del empleo de genes de resistencia cuantitativa. La comprensión de las bases genéticas de la resistencia cuantitativa abre la posibilidad de explotar información sobre la ubicación de factores genéticos positivos y negativos que afectan la resistencia, útil para la selección asistida con marcadores moleculares (Collins et al., 1999; Mosquera, 2007).
Varios QTL que determinan resistencia a diferentes patógenos han sido ubicados en regiones en donde se presentan genes R, genes PR y genes de defensa, de donde se presume que las mismas clases de genes podrían estar involucradas en ambos tipos de resistencia, cualitativa y cuantitativa y que, posiblemente, la variación en algunos alelos cause varios grados de resistencia (Gerbhardt y Valkonen, 2001). Estos autores, basándose en el estudio de un cluster genético con genes R, plantearon que los QTL para resistencia tienen una base molecular similar a los genes R. El mapeo de genes de papa con secuencia similar a genes R clonados de otras plantas y otros relacionados con defensa revelan ligamiento entre genes candidatos, genes R y QTL para resistencia. Un ejemplo bien conocido de colocalización lo constituye la parte distal del cromosoma V, región de gran actividad genética que se conoce como hot spot del cromosoma V (figura 2). En este hot spot se localiza un cluster de QTL para resistencia a P. infestans y a nematodos y colocalizan genes R para resistencia a P. infestans, nematodos y virus (Bendahmane et al., 2000; De Jong et al., 1997; Ritter et al., 1991; Gebhardt et al., 1993; Ballvora et al., 2002).
Se han dado dos explicaciones para la localización de genes que actúan sobre la resistencia de campo. La primera, la colocalización de QTL de resistencia con genes R mapeados, ha conducido a la propuesta que los QTL son variantes alélicas menos extremas que los genes R (Leonards-Schippers et al., 1994). La segunda, algunos QTL de resistencia mapean en regiones del genoma que contienen genes de función conocida involucrados en la respuesta general al ataque de patógenos o al estrés (Collins et al., 1999).
Un estudio de mapeo comparativo entre genes de resistencia a enfermedades de la familia Solanaceae (pimiento, papa y tomate) reveló que los genes R tienden a estar agrupados (Grube et al., 2000). Los clusters de genes de resistencia a enfermedades parecen estar en posiciones cromosomales coincidentes con QTL para resistencia a tizón tardío, detectados en tomate, lb1a, lb3, lb4, lb5b, lb11b (Brouwer et al., 2004). Los QTL lb4 y lb11b también parecen colocalizar con clusters en papa que contienen loci R, conocidos por conferir resistencia a aislamientos específicos de P. infestans (Grube et al., 2000; Gebhardt y Valkonen, 2001). Por otra parte, en un estudio de QTL para resistencia parcial a Xanthomonas oryzae pv. oryzae en arroz, se encontró que genes R derrotados actúan como QTL, confiriendo resistencia parcial (Li et al., 1999). Estudios más detallados sugieren que los genes R tipo NB-LRR podrían explicar las bases moleculares de la resistencia cuantitativa.
Perspectivas
El conocimiento referido a genes y QTL que controlan resistencia a diferentes patógenos, en S. tuberosum ha avanzado sensiblemente en los últimos 15 años. Se ha avanzado en el mapeo de genes, de QTL y en la clonación de algunos genes de resistencia, no obstante, la comprensión a nivel molecular de cómo actúan y se interrelacionan los diferentes genes para responder al ataque de los patógenos aún no es clara. Los modelos para rasgos cuantitativos describen fenómenos complejos relacionados con una totalidad, mientras que los genes allí contenidos no se conocen o permanecen en lo que ha sido definido como una niebla estadística (Mauricio, 2001). Tampoco son claras las fronteras entre la resistencia cualitativa y cuantitativa, aunque se plantean hipótesis plausibles que las relacionan.
La investigación sobre la genética de la variación en papa continúa de tal manera que incrementará el conocimiento de las colecciones de germoplasma, lo cual facilitará su uso en programas de mejoramiento y de ingeniería genética. Por ejemplo, grupos de investigación buscan nuevas fuentes de resistencia genética a patógenos, y es así como en el cromosoma IV de varias especies de papa se reportan QTL para resistencia a P. infestans con efecto mayor que podrían contener genes novedosos (Lokossou et al., 2007).
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